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CIENCIAS BIOLÓGICAS
Rasgos morfológicos de frutos, semillas y embriones de
Cinchona officinalis L. (RUBIACEAE) en el sur del Ecuador
José Miguel Romero-Saritama
Departamento de Ciencias Naturales, Banco de Germoplasma
Universidad Técnica Particular de Loja [email protected]
Recibido: 2015-06-11; aceptado: 2015-08-25
RESUMEN.- El estudio de rasgos morfológicos funcionales es importante para comprender el rol
de las especies en las comunidades vegetales. El objetivo del trabajo fue generar información de rasgos
morfológicos cuantitativos y cualitativos de frutos, semillas y embriones de Cinchona officinalis, L. que nos
permita mejorar el conocimiento, manejo, germinación y conservación ex situ de la especie. Colectamos
200 frutos maduros de cinco individuos presentes en un remanente de bosque montano en la provincia de
Loja– Ecuador. Se seleccionaron 50 cápsulas y evaluamos 13 rasgos morfológicos. Los resultados mostraron
que la especie posee cápsulas polispérmicas de 29 mm de largo x 9.5 mm de ancho con alta variación en
el número de semillas por fruto, pericarpio de consistencia leñoso con superficie fisurada. Las semillas
de C. officinalis están entre las más pequeñas del género Cinchona en Ecuador, son aladas de superficie
membranosa que terminan en pequeñas y finas puntas microscópicas semejantes a tricomas simples de
color café amarillento, miden un promedio de 5.1 mm de largo x 2.47 mm de ancho con un peso promedio de
3.30e-04 gramos por semilla. Embriones diminutos de color crema, foliados y espatulados con cotiledones
redondeados rodeados de endospermo. El largo del embrión mostró asociación significativa con el ancho
de las semillas y de los cotiledones.
PALABRAS CLAVES: Asociaciones morfológicas, Cinchona officinalis, conservación, especies
medicinales, morfología de semillas.
ABSTRACT.- Understanding the functional role of plant seed, fruits and embryos morphological traits is
essential in order to devise the ecological relevance of single species for the assembly of plant communities.
In the present study we generated information concerning qualitative and quantitative traits of Cinchona
officinalis L. seeds, fruits and embryo. A total of 200 mature fruits were collected from five individuals of
this species in a mountain forest of Loja province, southern Ecuador. Thirteen morphological traits were
evaluated in 50 capsules. Or results revealed that the species possesses polyspermic capsules with an
averaged length of 29 mm and an averaged width of 9.5 mm. There was a high variability in the number of
seeds per fruit. The fruits of the species have a pericarp of woody consistency and a fissured surface. The
C. officinalis seeds are within the smallest ones of the Chinchona genus in Ecuador. Seeds are winged with
a membranous surface and sharp endings that resemble trichomes. Seeds have an averaged length of 5.1
mm, an averaged width of 2.47 mm their average weight is of 3.30e-04 grams. The C. officinalis embryos are
tiny, foliated and spatulate with rounded cotyledons surrounded by endosperm. Embryos length showed
a significant association with seed and cotyledon width.
KEYWORDS: Cinchona officinalis, conservation, medicinal species, morphological associations,
morphology seeds.
INTRODUCCIÓN
Las semillas empiezan su desarrollo después de
que ha ocurrido la fertilización, momento en que se
iniciarán un sinnúmero de cambios morfológicos
y fisiológicos hasta alcanzar su maduración y
dispersión (Hay y Robert, 1995). Durante ese
período las semillas varían enormemente en su
tamaño, forma, estructura, morfología interna
y presencia de tejidos de almacenamiento
Frutos, semillas y embriones de Cinchona officinalis
Romero-Saritama
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(Hartmann et al., 1997). El estudio de rasgos
funcionales y cambios morfológicos en especies
individuales es importante porque nos permiten
determinar la respuesta de las plantas a factores
ambientales (Lavorel et al., 2007), en cambio los
rasgos morfológicos en cápsulas podrían ayudar
a establecer su calidad (Romero-Saritama y
Pérez, en prensa), reconocer las especies en el
campo (Amorim, 1996), y proveer de información
importante para la germinación y conservación
de las semillas. Por ejemplo estudios realizados
en Trema micrantha concluyeron que los rasgos
morfológicos son una importante herramienta
para comprender los procesos germinativos de
esa especie (Amorim et al., 1997). El conocimiento
de rasgos morfológicos también contribuye a la
comprensión de la dinámica a nivel de poblaciones
vegetales (Donadio y Demattê, 2000), predecir el
ritmo de los procesos de las especies dentro de
los ecosistemas (Garnier et al., 2004; Laughli et al.,
2012) y en estudios taxonómicos de las especies.
En este sentido algunos autores como Gunn
(1981, 1984), Lima (1985, 1989), Oliveira (1999),
Kirkbride et al. (2003) y Tozzi y Meireles (2008) en
sus trabajos muestran la importancia de los rasgos
morfológicos en la taxonomía de leguminosas. En
cambio Martin (1946) utilizó rasgos morfológicos
para clasificar a las semillas, de acuerdo con el
tamaño y disposición del embrión dentro de la
semilla, clasificación que hasta la actualidad se
sigue utilizando como una referencia en estudios
de evolución, morfología y dormancia de semillas
(Forbis et al., 2002; Baskin y Baskin, 2004; FinchSavage and Leubner-Metzger, 2006).
Dentro de los rasgos morfológicos, el tamaño de
las semillas ha sido uno de los más estudiados y
su importancia radica en que ocupa una posición
pivotante en la ecología de las plantas al estar
asociado tanto con la capacidad de las especies
de dispersarse como al de establecerse en un
determinado sitio (Leishman et al., 1995; Alexander
et al., 2001). El tamaño de las semillas en algunas
especies ha significado que semillas grandes
produzcan plántulas más vigorosas en el sotobosque,
mientras que especies con semillas pequeñas
con rápida germinación, estarían adaptadas a la
colonización de nuevos espacios (Thompson, 2000).
La variación del tamaño de las semillas ha sido bien
estudiada en otras latitudes; sin embargo, en las
zonas tropicales son escasos estos estudios, más aún
para especies nativas o endémicas.
En países tropicales como Ecuador que posee una
alta biodiversidad, todavía una gran proporción
de especies vegetales aún no se describen
taxonómicamente, lo cual implica un esfuerzo
en generar información referente a los diferentes
REMCB 36 (2), 2015
componentes y rasgos de las especies. Con respecto
a investigaciones sobre rasgos morfológicos de
cápsulas de Cinchona officinalis L. no se conocen
estudios a detalle o al menos no se evidencian
reportes de ello. En Ecuador el género Cinchona
conocido como cascarilla y considerado “árbol y
la flor nacional del Ecuador” (Buitrón, 1999), está
compuesto por 12 especies, cuatro endémicas y
8 nativas (Jørgensen y León-Yánez, 1999) de las
cuales C. capulí está casi amenazada, C. rugosa y C.
lucumifolia vulnerable, C. mutisii en peligro crítico
(Cornejo y Jaramillo, 2011), y aunque C. officinalis
todavía no consta dentro del libro rojo de plantas
endémicas del Ecuador, su distribución es bastante
baja y restringida lo cual ha puesto a la especie al
límite de su desaparición (Madsen, 2002).
Las especies de Cinchona identificadas como
plantas medicinales distribuidas en la región andina
sudamericana (Valverde, 1998) han sido utilizadas
mundialmente como remedio contra la malaria y
desórdenes infecciosos por más de 300 años (Stell,
1982), lo que ha llevado a considerarlas como
plantas “salvadoras de la humanidad” (Buitrón,
1999). El uso de estas especies ha implicado que
sus poblaciones naturales bajen drásticamente
y en algunos de los casos estén amenazadas; por
ello es fundamental realizar trabajos que apoyen
su conservación in situ y ex situ. C. officinalis fue
la primera especie de cascarilla descrita por la
ciencia (Acosta-Solis, 1989), es un árbol o arbusto
que puede alcanzar unos 16 metros de altura
(Anderson y Taylor, 1994) perteneciente a la familia
Rubiaceae, descubierto y revelado por un indígena
de Loja a los virreyes españoles de Lima (Buitrón,
1999), considerándola endémica de la región sur
del Ecuador específicamente del valle de Loja
(Madsen, 2002; Garmendia, 2005), de donde se
reconoce proviene el producto de mejor calidad
(Buitrón, 1999). Sin embargo, también se la puede
encontrar distribuida en las provincias de Bolívar,
Chimborazo, Cañar, Azuay, Morona Santiago y
Zamora Chinchipe (Jørgensen y León-Yáñez, 1999).
Lamentablemente y a pesar de la gran importancia
comercial y medicinal que ha tenido el género
Cinchona, la sobreexplotación (Madsen, 2002) y
los graves problemas de deforestación, sin duda
han hecho que poblaciones de C. officinalis en
la provincia de Loja estén en riesgo y pongan en
peligro su sobrevivencia natural en el tiempo, por
esta razón el presente estudio tuvo como objetivo
generar información sobre rasgos morfológicos
cuantitativos y cualitativos del fruto, semillas y
embrión de C. officinalis que nos permitan identificar
parámetros y herramientas para mejorar el manejo,
germinación y conservación ex situ de la especie.
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MATERIALES Y MÉTODOS
Recolección del material.- Se recolectaron 200
frutos maduros de cinco individuos de C. officinalis
en un remanente de bosque montano (Sierra, 1999)
ubicado a una altitud de 2 250 msnm en el sector
Zamora Huayco (4°01´51.8”S 79°10´30.8”W) de la
provincia de Loja al sur del Ecuador que corresponde
a la zona de amortiguamiento del parque Nacional
Podocarpus. La temperatura media anual es de
15.3º C; y un promedio de lluvia anual de 900
mm (Cañadas, 1983). El bosque montano del sur,
es un ecosistema en peligro de desaparecer, los
pocos remanentes se encuentran en lugares poco
accesibles por la pendiente fuerte y con un suelo
menos útil para la agricultura (MAE, 2012).
Análisis morfológicos.- Se seleccionó y midió una
muestra de 50 frutos en buen estado fitosanitario
y se determinó el número de semillas por fruto.
Los diferentes rasgos morfológicos cuantitativos
y cualitativos evaluados para frutos, semillas
y embriones se muestran en la tabla 1. Las
dimensiones del fruto y el grosor de las semillas se
midió mediante un calibrador electrónico Stainless
hardened de tres dígitos. Utilizamos el “software”
de acceso libre Imagen J (http://imagej.nih.gov/
ij/) para determinar el largo y ancho de 50 semillas.
Se realizaron cortes longitudinales y transversales
después de colocar las semillas en agua, durante
15 minutos, para identificar la presencia o ausencia
de endospermo, forma y tipo de embrión. La
longitud del embrión se determinó mediante el uso
de una rejilla milimetrada en un estereoscopio. La
nomenclatura usada para los diferentes caracteres
cualitativos se basó en Moreno (1984), Mauseth (1986)
y Vozzo (2005). El tipo de embrión fue de acuerdo
con la clasificación de Martin (1946) (Tabla 1).
Tabla 1. Rasgos cuantitativos y cualitativos medidos para
Cinchona officinalis
Rasgo Cuantitativos
Rasgo Cualitativos
Largo de frutos (mm)
Color de frutos
Ancho de frutos (mm)
Color de semillas
Ancho de semillas (mm)
Forma de semillas
Largo de semillas (mm)
Color de embrión
Peso de semillas (g)
Tipo de embrión
Largo de embrión (mm)
Presencia de endospermo
Ancho del cotiledón
Análisis de datos.- Se obtuvieron valores
estadísticos descriptivos para cada uno de los
rasgos cuantitativos y los resultados se graficaron
mediante “box plot”. Se establecieron asociaciones
entre rasgos cuantitativos con la prueba de
correlación Spearman (p < 005), adecuado para
variables que no se ajustan a una distribución
normal (Kent y Coker, 1992). Utilizamos el “Test de
Wilcoxon” para comparar el tamaño de las semillas
de C. Officinalis con otras especies del mismo
género distribuidas en Ecuador según información
bibliográfica generada por Andersson y Taylor
(1994), realizamos cluster utilizando distancia
euclidiana para identificar grupos de especies
con características similares según el tamaño de
las semillas. Todos los análisis estadísticos fueron
realizados en el entorno R (R Core Team, 2013).
RESULTADOS
Morfología de frutos.- El fruto de C. officinalis es
una cápsula septicida seca dehiscente polispérmica,
ovoide alargada que puede contener de 12 a 90
semillas, se separa longitudinalmente a través de
las ranuras carpelares desde la base al ápice del
fruto, originando dos valvas o lóculos (Figura 1). El
pericarpio es delgado pero leñoso de consistencia
dura, la superficie de forma fisurada color café a
marrón oscuro con presencia de diminutos tricomas
color blanco.
Como podemos observar en la figura 2, el largo de
los frutos puede variar entre 16 a 29 x 4.5 a 9.4 mm de
ancho. Encontramos que el 50 % de las mediciones
del largo se encuentran por debajo de la media (22.07
± Desviación estándar (DE) 3.04), mientras que solo
el 25 % de las mediciones del ancho estuvieron por
debajo de la media (7.37 ± DE 1.19 mm), presentando
así una asimetría negativa.
Caracterización de semillas y embrión.- Las
semillas presentan una forma fusiforme de testa
blanda con superficie membranosa con presencia
de alas muy frágiles que se rompen fácilmente
(Figura 3A) y terminan en pequeños tricomas
simples de color café amarillento. Semillas con
endospermo y embrión pequeño espatulado con
desarrollo rudimentario, tipo espatulado de color
blanco (Figura 3B).
El tamaño de las semillas de C. officinalis se
diferencia significativamente de las otras especies
de Cinchona distribuidas en Ecuador, sin embargo
posee afinidad con dos especies (Figura 4).
C. officinalis es una de las especies con semillas de
menor tamaño, que presenta un largo promedio
de 5.01 (± DE 0.60) x 2.46 (± DE 0.33) mm de ancho
(Figura 5) y grosor máximo de 1 mm. Las semillas
son livianas con un peso promedio de 3.30e-04 g
(DE: 0.0001). El embrión es bastante pequeño con
un promedio de 1.51 mm (± DE: 0.24) y puede
llegar hasta 1.85 mm de largo (Tabla 2).
Frutos, semillas y embriones de Cinchona officinalis
Romero-Saritama
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A
Figura 2. Variación del tamaño de los frutos de C. officinalis. F= fruto
B
A
C
B
Figura 1. Frutos de C. officinalis en diferentes estados de
desarrollo. A.- Sección longitudinal del fruto inmaduro donde
se puede evidenciar las ranuras carpelares y los dos lóculos
(Lc) donde se forman las semillas. B.- Fruto seco en proceso de
dehiscencia separándose por las ranuras carpelares desde la
base al ápice del fruto. C.- Vista de un lóculo en un fruto abierto.
REMCB 36 (2), 2015
Figura 3. Características de las semillas de Cinchona officinalis. A
Parte exterior de las semillas. B Parte interna de las semillas. tes=
testa, end= endospermo, emb= embrión, sam= samara.
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Figura 4. Dendograma y agrupación jerárquica de acuerdo con
el tamaño de las semillas del género Cinchona. El asterisco(*)
significa semillas de C. officinalis mediada en este estudio
Figura 5. Boxplot del tamaño promedio y distribución de
medidas de semillas de C. officinalis (n=50). Emb= embrión.
Tabla 2. Resultados comparativos (p< 0.05) del tamaño de las semillas de C. officinalis con el promedio de otros géneros
distribuidos en el Ecuador.
Especie
Largo (mm)
p valor
Ancho (mm)
p valor
C.officinalis
5.2
0.025
2.6
0.002
C.lancifolia
9.0
0.001
3.2
0.001
C.lucumifolia
5.3
0.025
2.4
ns
C.macrocalys
9.0
0.001
2.9
0.001
C.mutisii
6.7
0.001
3.3
0.001
C.parabolica
6.9
0.001
2.0
0.001
C.pubescens
7.7
0.001
2.5
ns
C.pitayensis
6.0
0.001
3.6
0.001
C.rugosa
8.5
0.001
3.3
0.001
C.villosa
5.2
0.025
1.9
0.001
ns = no significativo.
ancho de los cotiledones (S = 137, p-valor = 0.003).
No se encontraron asociaciones significativas entre
los demás rasgos estudiados.
Ancho cotiledones (mm)
Los resultados de las correlaciones entre rasgos
cuantitativos (Figura 6) mostraron que existe una
asociación entre el largo del embrión (S = 145,
p-valor = 0.033) con el ancho de las semillas y con
Figura 6. Correlación spearman (p= <0.05) entre rasgos en las semillas de Cinchona officinalis.
Frutos, semillas y embriones de Cinchona officinalis
Romero-Saritama
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DISCUSIÓN
En la naturaleza podemos observar una diversidad
de adaptaciones de las plantas que les permiten
asegurar su dispersión y adaptación a diversos
lugares. En el caso de C. officinalis, la forma, el
tamaño y el peso de las semillas son rasgos que
están íntimamente relacionados con el tipo de
dispersión, permitiéndoles ser llevadas por el
viento. Las ventajas asociadas a este tipo de
dispersión y al tamaño pequeño de las semillas, han
sido relacionadas con la habilidad de alcanzar más y
mejores sitios de germinación (Peco et al., 2003). Sin
embargo, al ser las semillas pequeñas, estas aportan
poco al crecimiento de la nueva planta y dependen
muy pronto de los recursos disponibles en su
medio, por lo cual su riesgo de morir es muy alto
(Vásquez et al., 1997). Ante esta situación una de las
estrategias que poseen las plantas para sobrevivir
es producir muchas semillas (Parker, 1989). La
variación encontrada en el número de semillas por
fruto de C. officinalis también podría ser una ventaja
al momento de establecerse en un determinado
sitio, ya que los frutos que tienen varias semillas
muestran mayor probabilidad de contener por
lo menos una semilla madura, viable y que logre
sobrevivir (Dalling, 2002). Además, la variación
de semillas por fruto aparte de ser estrategia de
los sistemas de reproducción y establecimiento de
las diferentes especies (Parker, 1989), en algunos
taxones se presenta como una respuesta a la
asignación de recursos de la planta a las semillas,
las fluctuaciones en la disponibilidad de recursos,
hace que las plantas opten por modificar el número
de semillas antes que su peso (Haig y Westoby, 1988;
Garrido et al., 2005), y en C. officinalis la variación en
el número de semillas es alta.
Contrario a las ventajas de dispersión que
puede tener una semilla pequeña, el tamaño
que presentan las semillas de C. officinalis podría
significar una desventaja ecológica con respecto
a semillas grandes que dan a las plántulas más
recursos de cara a la germinación, establecimiento
y supervivencia de las plántulas (Jakobsson y
Eriksson, 2000; Susko y Lovett-Doust, 2000; Paz
y Martínez-Ramos, 2003; Alcántara y Rey, 2003),
esta podría ser una de las razones por las cuales
no se observa con frecuencia la germinación y
regeneración natural de C. Officinalis. Sin embargo,
una posible ventaja que presentan las semillas para
ayudar a su germinación es su tipo de testa, que
al ser blanda y membranosa puede absorber mejor
y mayor cantidad de agua para iniciar su proceso
germinativo, a diferencia de las especies con
semillas de testa dura que generan latencia física
impidiendo el paso del agua desde afuera hacia el
interior de las semillas (Baskin y Baskin, 2015).
REMCB 36 (2), 2015
Por otro lado, el tipo y tamaño pequeño del embrión
en las semillas de C. officinalis podría influir en el
tiempo y tasa de germinación. En estudios con
plantas del Mediterráneo y en algunas Apiaceas
mostraron una relación positiva entre la velocidad
y tasa de germinación con el tamaño del embrión
(Vivrette, 1995; Vandelook et al., 2012). Semillas con
embriones pequeños requiere un extenso período
de crecimiento del embrión antes de la germinación
(Baskin y Baskin, 1988; Vandelook, 2012). Por lo
tanto, una de las consecuencias que tendrían los
embriones pequeños que presentan las semillas
de C. officinalis sería el retraso en la germinación,
no solo porque el embrión deberá primeramente
crecer, sino que al estar rodeado por endospermo,
este también puede convertirse en una barrera para
el desarrollo de la radícula. En estudios con otras
especies se ha demostrado que el endospermos
genera cierta resistencia mecánica al crecimiento
del embrión (Baskin y Baskin, 2014; Yan et al., 2014),
por lo cual las semillas necesitan mayor tiempo
para germinar. La presencia de endospermo en las
semillas se considera un caracter primitivo en las
especies (Lee et al., 2012) con respecto a las semillas
sin endospermo.
CONCLUSIONES
•Los rasgos morfológicos determinados en
las cápsulas de C. officinalis podrían actuar
en forma complementaria generando en las
semillas ventajas y desventajas al momento de
dispersarse y germinar.
•Los rasgos como tamaño, peso y forma de
las semillas, podrían favorecer a C. officinalis
a encontrar nuevos y mejores sitios para
germinar y establecerse durante su dispersión,
sin embargo, rasgos internos en las semillas
podrían influir negativamente en el proceso
normal germinativo y podrían también requerir
tratamientos pregerminativos.
•Los rasgos morfológicos evaluados son
factores a tomar en cuenta al momento de
generar y ejecutar programas de conservación,
propagación y recuperación de esta especie por
medio de semillas.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo contó con el apoyo financiero por parte
del programa de becas SENESCYT 2008-2 y por
proyectos internos de la UTPL. A Javier Loayza
por el apoyo en la colección de semillas; a Janneth
Simaluiza por la revisión del manuscrito.
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