1. Espiritual

VOL. 40, NO. 1
SOUTHWESTERN ENTOMOLOGIST
MAR. 2015
Variación Temporal y Espacial de la Abundancia del Picudo Negro
(Rynchophorus palmarum L., Coleoptera: Curculionidae) en Cultivos de
Palmas Ornamentales del Centro de Veracruz, México
Temporal and Spatial variation of the Black Weevil Abundance
(Rhynchophorus palmarum L., Coleoptera: Curculionidae) in Ornamental
Palm Crops from Central Veracruz, Mexico
Ivonne Landero-Torres1, Ehdibaldo Presa-Parra2, María Elena Galindo-Tovar1, Otto
Raúl Leyva-Ovalle1, Joaquín Murguía-González1, and Miguel Á. García-Martínez3,*
Resumen. Rhynchonphorus palmarum es una plaga importante en los cultivos de
palmas de América puesto que es el vector del nematodo Bursaphelenchus
cocophilus causante de la enfermedad del anillo rojo. Debido a que en el centro de
Veracruz, México el cultivo de palmas ornamentales es económicamente
importante, en este trabajo se analizó su abundancia temporal y espacial. Se
reporta por primera vez para el Estado de Veracruz la presencia de R. palmarum
asociado a diferentes hospederos. Se encontró que este escarabajo es
significativamente abundante en la época lluviosa, lo cual coincide con la sincronía
existente entre el ciclo biológico de este escarabajo y las estaciones del año en la
región. Se encontró un efecto significativo de la abundancia de Whashingtonia
robusta, Livistonona australis y Dypsis lutescens, y de la abundancia total del R.
palmarum y se infiere una preferencia por hospedar en Washintonia robusta.
Abstract. Rhynchonphorus palmarum is an important pest in palm crops of America
because it is the vector of Bursaphelenchus cocophilus, which cause the red ring
disease. In central Veracruz, Mexico, ornamental palm crops are economically
important, and in this work the temporal and spatial abundance of R. palmarum was
analyzed. The presence of R. palmarum was reported for the first time for Veracruz
State associated with different hosts. This beetle was significantly abundant in the
rainy season which is synchronous between the life cycle of the beetle and the
seasons in the region. The abundance of the palms Whashingtonia robusta,
Livistonona australis and Dypsis lutescens was significantly related with and the
total abundance of R. palmarum, suggesting that there is a host preference for
Washingtonia robusta.
1
Universidad Veracruzana, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Zona Orizaba-Córdoba,
Camino Peñuela-Amatlán km. 1, Amatlán de Los Reyes 94945, Veracruz, México.
2
Instituto de Ecología A.C., Red de Manejo Biorracional de Plagas y Vectores, Carretera antigua a
Coatepec 351, El Haya, Xalapa 91070, Veracruz, México.
3
Instituto de Ecología A.C., Red de Ecología Funcional, Carretera antigua a Coatepec 351, El Haya,
Xalapa 91070, Veracruz, México. *Corresponding author: [email protected]
Introducción
México posee un amplio potencial para producir plantas ornamentales
debido a su diversidad climática, concentrando más de 349 especies de flores de
corte, plantas para macetas y hojas para follajes (Ramírez et al. 2011). En el
estado de Veracruz existen 1,559 ha dedicadas a la cría de plantas ornamentales
de las cuales el 50% son a cielo abierto produciendo principalmente follajes, como
las heliconias, zingiberáceas y palmas (Murguía-González et al. 2007).
Las palmas (Arecales: Arecaceae) son un grupo de monocotiledóneas
altamente diversas en las regiones tropicales y subtropicales del mundo y se
consideran uno de los principales grupos de interés ornamental (Ramírez et al.
2011). Son económicamente importantes en el comercio internacional y en el nivel
de subsistencia de algunas de las comunidades pobres del mundo (Baker et al.
2009). Mantienen interacciones ecológicas con diversos organismos (Choo 2010),
como hongos, bacterias, virus, fitoplasmas y nematodos, vertebrados, ácaros e
insectos; los que causan un mayor daño a diversas especies de palmas (Franco
2010).
El picudo negro, Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) es
una plaga importante en los cultivos de palmas del trópico americano (Sumano et
al. 2012). Presenta una distribución amplia desde el sureste de California y Texas
hasta Argentina, Paraguay, Uruguay y Bolivia (García-Hernández et al. 2003). Las
hembras depositan sus huevos en la corona de las palmas y sus larvas causan el
mayor daño puesto que consume el tejido interno del estípite y forman galerías en
el fuste (Sumano et al. 2012). Se ha demostrado que el nematodo
Bursaphelenchus cocophilus (Cobb) es altamente abundante en el intestino de R.
palmarum (Gerber y Giblin-Davis 1990). Por ello se le considera como el principal
vector de dicho nematodo causante de la enfermedad del anillo rojo (Franco 2010).
Esta enfermedad debe su nombre a la banda roja circular que se presenta en el
fuste de las palmas infectadas (Ferreira et al.2003).
La sintomatología del anillo rojo se caracteriza principalmente por el
amarillamiento de las hojas y la muerte rápida de la palma o por el “síndrome de la
hoja pequeña” que se refiere al crecimiento atrofiado de las frondas (Oehlschlager
et al. 2002). Se ha intentado controlar esta enfermedad eliminando individuos
enfermos (inóculos), reducir los sitios de reproducción de R. palmarum, y utilizando
trampas con atrayentes alimenticios y con la feromona de agregación sintética para
la captura del vector (Oehlschlager et al. 2002).
En el centro de Veracruz el cultivo de palmas ornamentales se ha convertido
recientemente en una fuente importante de ingresos para los productores (Ramírez
et al. 2011). En este sentido, es de suma importancia monitorear a las posibles
plagas que amenacen el rendimiento, la calidad y la comercialización de los
productos de los agro-negocios. Por lo tanto, este trabajo tiene como objetivo
comparar la abundancia a nivel temporal y espacial de R. palmarum en diferentes
cultivos de palmas ornamentales en el municipio de Ixtaczoquitlán, Veracruz,
México.
Materiales y Métodos
Área de estudio. Esta investigación se realizó en el valle de Tuxpango
ubicado entre las localidades de Campo Grande, Campo Chico y Capoluca del
municipio de Ixtaczoquitlán, Veracruz, México (Fig. 1). El clima es cálido-húmedo
con abundantes lluvias en verano, la temperatura media anual es de 20 °C y la
precipitación media anual de 2,199 mm. En esta región existe una temporada secacálida de marzo a mayo, una lluviosa-cálida de junio a octubre y una seca-fría de
noviembre a febrero. El suelo es tipo vertisol crómico (Landero-Torres et al. 2010).
El paisaje es un mosaico de hábitats compuesto de remanentes de selva mediana
sub perennifolia con diferentes grados de perturbación, cafetales, cultivos
ornamentales y de caña de azúcar, pastizales y asentamientos humanos (LanderoTorres et al. 2014a, 2014b).
Se seleccionaron nueve policultivos comerciales dónde se producen de 3 a 5
especies de palmas ornamentales (Cuadro 1, Fig. 2). Su extensión varió de 0.55 a
1.17 ha con un área promedio de 0.89 ± 0.16 ha y se encontraron separados entre
0.3 y 1.8 km con un promedio de 0.97 ± 0.5 km.
Fig. 1. Ubicación de los nueve cultivos de palmas ornamentales en el valle de
Tuxpango en Ixtaczoquitlán, Veracruz, México.
Fig. 1. Location of the nine ornamental palms crops in the Tuxpango’s valley in
Ixtaczoquitlán, Veracruz, Mexico.
Muestreo. Se realizaron dos colectas en cada época del año 2013. Cada
cultivo fue dividido en bloques para seleccionar sistemáticamente cinco cuadros
con una distribución de cinco de oros (Morón y Terrón 1988). En cada cuadro
seleccionado se colocó un recipiente cilíndrico de 33 cm de altura y 23 cm de
diámetro con cuatro perforaciones circulares de 5 cm de diámetro a su alrededor a
15 cm de altura de su base inferior (Cubasa®, Estado de México, México). Dicho
dispositivo fue tapado para evitar el paso de agua en caso de lluvia y se le hicieron
cinco horadaciones de 6 mm en su base inferior para el drenado del agua de lluvia
que pudiera inundar la trampa. En cada trampa se colocaron 500 g de caña de
azúcar puesto que representa una fuente de atracción de adultos de R. palmarum
hacia trampas simples (Ferreira et al. 2003). Cada dispositivo presentó una asa de
alambre fijada en su base superior para poder suspenderlo a 1.3 m sobre el nivel
del suelo junto a una palma.
Procesamiento. Los ejemplares capturados fueron separados, limpiados,
contados, algunos fueron montados en seco y los demás fueron preservados en
alcohol al 70%. La especie de estudio fue determinada utilizando la clave de
Wattanapongsiri (1966) y verificada por especialistas de la Red de Biodiversidad y
Sistemática del Instituto de Ecología A.C., Xalapa, Veracruz, México. Todos los
ejemplares se depositaron en la sección de Arthropoda de las colecciones
Zoológicas de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la
Universidad Veracruzana en Amatlán de los Reyes, Veracruz, México.
Abundancia proporcional (%)
Cuadro 1. Características de los de los nueve policultivos de palmas ornamentales
estudiados en el valle de Tuxpango, Veracruz, México.
Table 1. Characteristics of the nine commercial polycultures of ornamental palms
studied in Tuxpango’s valley, Veracruz, Mexico.
Policultivo No. de especies Extensión Longitud
Latitud
Elevación
Comercial
cultivadas
(ha)
W (°)
N (°)
m s.n.m.
0.9
-97.009483 18.826426
792
P1
3
0.94
97.009531 18.828359
791
P2
3
0.98
-97.008805 18.822333
799
P3
3
0.55
-97.004806 18.825809
794
P4
3
1.17
-96.996412 18.817546
823
P5
3
0.88
-96.993627 18.820116
797
P6
5
0.94
-97.008392 18.816711
811
P7
4
0.85
-97.006632 18.826916
797
P8
3
0.87
-97.004096 18.823786
799
P9
3
100
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
n=260 n=268 n=285 n=165 n=360 n=262 n=273 n=245 n=252
P1
P2
P3
P4
P5
P6
P7
P8
P9
Policultivos comerciales
Dypsis lutescens
Howea forsteriana
Chamaedorea elegans
Zyagrus romanzoffiana
Rhapis excelsa
Phoenix roebelenii
Hyophorbe lagenicaulis
Roystonea regia
Phoenix canariensis
Fig. 2. Proporción de las especies de palmas cultivadas en la zona de estudio. La
letra n en la parte superior de la barras indica el número total de palmas sembradas
en cada policultivo durante el periodo de investigación.
Fig. 2. Proportion of the palm species cultivated in the study region. The n letter on
the bars indicates the total number of planted palms in each commercial polyculture
during the investigation period.
Análisis de datos. La abundancia de R. palmarum se consideró como el
número total de hembras y de machos capturados por mes y por cultivo. Se realizó
un análisis de varianza de dos vías utilizando como factores de diseño los meses
(variación temporal) y los policultivos comerciales (variación espacial) y como
variable dependiente la abundancia promedio total del escarabajo. Para evaluar la
preferencia de hospederos por parte de R. palmarum, se realizó un análisis de
regresión múltiple entre el número de especies de palmas sembradas durante la
fase de muestreo (variables independientes) y la abundancia del escarabajo
(variable dependiente). Antes de realizar este análisis se transformaron los datos
(log10) para evitar la multicolinealidad y ajustarlos a los supuestos de linealidad y
normalidad (StatSoft Inc. 2010). Además se buscó la existencia de relaciones entre
las variables con el fin de determinar su independencia estadística y cuando dos o
más variables mostraron relaciones significativas (R>0.5, P<0.05), solo se
consideró para el análisis la variable con mayor varianza explicada (StatSoft Inc.
2010). Todos los análisis se realizaron en el software R 3.1.1 (R Development Core
Team 2014).
Resultados y Discusión
Se reporta por primera vez la presencia de R. palmarum en el estado de
Veracruz, asociado a plantaciones comerciales de diferentes especies de palmas
ornamentales. En México, la presencia de este coleóptero se ha reportado en
Tabasco, Chiapas, Oaxaca, Colima, Guerrero y Baja California Sur, en diferentes
especies de palmas (García-Hernández et al. 2003).
Variación temporal. En general se observaron diferencias significativas
entre el número promedio hembras (F=62.8, g.l.=5, P<0.001), machos (F=254.9,
g.l.=5, P<0.001) y el total de individuos capturados por mes (F=274.1, g.l.=5,
P<0.001). La menor abundancia se registró en las épocas de secas (abril y mayo) y
de nortes (enero y febrero) al contrario de la de lluvias (julio y agosto) donde se
observó un incremento significativo de la abundancia de R. palmarum (Fig. 3).
35
Individuos ± EE
30
25
20
15
10
5
0
Enero
Febero
Abril
Mayo
Julio
Agosto
Fig. 3. Fluctuación mensual del número promedio (± error estándar) de hembras
(■), machos (▲) y del total (○) de adultos de Rhynchophorus palmarum capturados
(n=9 cultivos).
Fig. 3. Average monthly fluctuation (± standard error) of females (■), males (▲) and
total (○) Rynchophorus palmarum adults (n=9 crops).
Los resultados observados en la variación temporal de la abundancia de R.
palmarum coinciden con otros autores que reportan que con el aumento de la
precipitación y la humedad incrementa el número de insectos capturados (Ferreira
et al. 2003). Esto se debe a que durante la época lluviosa las fibras vegetales
utilizadas por las larvas para pupar se vuelven blandas y son abiertas fácilmente
por los insectos cuando emergen. Por el contrario en la época seca estas
estructuras vegetales se vuelven rígidas lo que dificulta la salida del insecto cuando
emerge y muchas veces se convierten en trampas donde el insecto queda atrapado
y muere (Vera y Orellana 1988).
El número total de hembras (260) y machos (473) fue diferente (t=3.41,
g.l.=5, P=0.01). La proporción de hembras por cada macho fue menor en mayo
(0.34) y mayor en abril (0.72). En todos los casos fue menor a 1:1 (Fig. 3). Esta
proporción no facilita el encuentro para el apareamiento, aumenta la posibilidad de
que una hembra pueda ser copulada por varios machos y se infiere la existencia de
una alta competencia entre machos.
Variación espacial y selección de hospederos. La abundancia de
hembras (F=32.02, g.l.=8, P<0.001), machos (F=85.38, g.l.=8, P<0.001) y el total
de individuos (F=103.1, g.l.=8, P<0.001) capturados en cada cultivo variaron
significativamente. La abundancia de R. palmarum en los policultivos P1, P2 y P3
fue alta en P4, P5 y P6 intermedia y P7, P8 y P9 baja (Fig. 4). La proporción de
hembras por cada macho entre los diferentes cultivos varió entre 0.39 y 0.68 fue
menor a 1:1 en todos los casos (Fig. 4). Este resultado podría estar indicando cierto
nivel de sesgo de las técnicas de muestreo utilizadas. Sumano et al. (2012)
resaltan la importancia del diseño de las trampas de captura debido al
comportamiento de vuelo y de posarse de los escarabajos sobre sus hospederos.
Las hembras al volar generalmente caen sobre la superficie apical de la corona y/o
en las axilas de las hojas y los machos generalmente localizan secciones blandas
en la región intermodal para perforar. Estos autores se sugieren que el número y la
disposición de los orificios en las trampas y su ubicación a más de un metro del
nivel del suelo disminuyen la probabilidad de igual número de machos y hembras
entren a las trampas. Además por disposición del programa de muestreo de
Sanidad Vegetal, las trampas deben contar con malla alrededor de la cubeta para
facilitar el aterrizaje de los picudos y que éstos entren sin problemas a la trampa
(Anónimo Comm. pers.).
De las diferentes especies de palmas sembradas en los nueve policultivos,
se ha registrado a Washintonia robusta Wendl, Phoenix canariensis Hort., Livistona
australis (Br.), Roystonea regia (Kunth), y Dypsis decaryi (Jum.) como hospederos
de R. palmarum (Griffith 1987, García-Hernández et al. 2003). Los cultivos que
presentaron mayor abundancia de R. palmarum fueron los policultivos P1, P2 y P3,
en los cuales se cultivan tres especies de palmas hospederas en diferentes
proporciones, siendo W. robusta la más cultivada con un promedio del 79%,
seguida por D. decaryi (15%) y R. regia (6%). En el caso de los policultivos en los
que se registró abundancia intermedia (P4, P5 y P6) se cultivan las cinco especies
de palmas hospederas, W. robusta presenta la mayor proporción con un promedio
de 48%, en comparación de las demás especies de palmas hospederas las cuales
están por debajo del 30%. Para los policultivos con abundancia baja (P7, P8 y P9)
solo se cultiva un 3% de W. robusta, y el demás porcentaje son palmas no
hospederas de R. palmarum (García-Hernández et al. 2003).
35
Total
Hembras
25
Machos
Individuos ± EE
30
20
15
10
5
0
P1
P2
P3
P4
P5
P6
P7
P8
P9
Policultivos comerciales
Fig. 4. Promedio (± error estándar) de hembras, machos y del total de adultos de
Rhynchophorus palmarum capturados durante las tres épocas del año (n=6 meses)
en Veracruz, México.
Fig. 4. Mean (± standard error) of females, males and total Rhynchophorus
palmarum adults captured during three seasons of the year (n=6 months) in
Veracruz, Mexico.
El modelo general de regresión múltiple indicó que el incremento de la
abundancia de R. palmarum es causado por la abundancia de ciertas especies de
palmas (R²=0.89, F(5,3)=39.69, P=0.006). Particularmente, los cambios en el número
de individuos sembrados de Whashingtonia robusta (β=1.1, t=9.85, P=0.002),
Livistonona australis (β=0.28, t=-3.36, P=0.04) y Dypsis lutescens (β=1.09, t=3.22,
P=0.04) incrementaron significativamente la abundancia total de R. palmarum en
los nueve policultivos comerciales. En general se observó que en los policultivos
P1, P2 y P3 la abundancia de adultos fue más alta debido a que W. robusta es la
especie más sembrada, en cambio en los lotes donde se siembran otras especies
de palmas (P7, P8 y P9) no presentaron una abundancia alta de R. palmarum. Los
resultados obtenidos permiten inferir que W. robusta es la palma hospedera que R.
palmarum prefiere en comparación de las otras especies de palmas que se cultivan
en el valle de Tuxpango. Una posible explicación de la relación hospedero-huésped
entre W. robusta y R. palmarum es porque morfológicamente esta especie de
palma es más grande en comparación con las otras especies. Otra posibilidad son
los volátiles, como el acetato de etilo, producidos por la palma que atraen a los
adultos desde largas distancias. Esta sustancia sólo se sintetiza si las palmas se
encuentran dañadas, enfermas o en condiciones de estrés (Ferreira et al. 2003,
Osorio-Osorio et al. 2003).
Otro efecto que se observó en la zona de estudio es el recambio de especies
de palmas ornamentales cultivadas (Fig. 2). Debido a que W. robusta es una de las
especies más infestadas por R. palmarum, los productores han optado por cultivar
otras especies menos susceptibles a esta plaga. Del cultivo P1 al P9 se observa un
reemplazo de W. robusta principalmente por Dypsis lutescens (Wendl.) (Fig. 2).
Aunque en los nueve policultivos estudiados no son abundantes Syagrus
romanzoffiana (Cham.) Glassman y Chamaedorea elegans Mart., anteriormente en
los mismos lotes donde éstas son sembradas existía W. robusta (GutierrezRodríguez Comm. pers.). Estos resultados coinciden con los reportado por
Murguía-González et al. (2007) quienes reportan que el cultivo ornamental más
importante en Veracruz es C. elegans debido a la superficie sembrada, al número
de fincas cultivadas, y a la demanda que tiene. Actualmente esta especie se cultiva
en más de 700 ha bajo sombra natural de café, hule natural, frutales y forestales.
Por lo tanto, el recambio de especies de palmas ornamentales cultivadas responde
a la búsqueda de una mayor rentabilidad del producto comercializado con menos
problemas fitosanitarios.
Implicaciones para el control de R. palmarum. El impacto que esta plaga
tiene ha generado severos problemas en el rendimiento de los agro-negocios de
palmas ornamentales. Por comunicación personal con los productores, se sabe que
antes del 2009 la especie de palma con mayor demanda en la zona era W. robusta.
Sin embargo, en ese mismo año fue cuando los empleados que dan mantenimiento
a los cultivos detectaron los primeros casos de infestación de R. palmarum. Un
caso particular en la zona, reporta en 2011 una pérdida total de aproximadamente
100 palmas de dos años edad por ataque de R. palmarum y la subsecuente
infección por anillo rojo. La pérdida económica de ganancia neta percibida por
predio fue de aproximadamente de US$ 4,432 sin considerar el valor agregado de
comercio y el costo final al público (Gutierrez-Rodríguez Comm. pers.). Otros
productores informan que las palmas vendidas y/o exportadas murieron en un
lapso no mayor a 6 meses. La comercialización de productos de baja calidad desde
2011 a la fecha ha disminuido la demanda de W. robusta en la zona.
En los cultivos estudiados el control de las poblaciones de este escarabajo
se hace mediante el método cultural que consiste en que los agricultores esperen
las horas de mayor actividad del día para colectar a los adultos y sacrificarlos
manualmente. Dicha estrategia de control difiere considerablemente de las que
utilizan en otras entidades de México, puesto que practican el trampeo masivo
utilizando plátano (Musa paradisiaca L.) maduro como cebo y para el monitoreo
utilizan feromonas atrayentes de machos o bien trampas de luz para capturar
ambos sexos (Osorio-Osorio et al. 2003, Sumano et al. 2012, Anónimo Comm.
pers.). Sin embargo otros productores, principalmente de las localidades de Villa
Unión, Cuatlapan, Sapoapan y Sapoapita en Veracruz, utilizan insecticidas
sistémicos aplicados a cada palma sembrada para protegerlas de esta plaga.
Otra de las consecuencias causadas por R. palmarum es el recambio de
especies susceptibles por la palma coco plumoso (Syagrus romanzoffiana) en la
cual han observado mayor resistencia al ataque. Además, de un año a la fecha han
optado por sembrar otras especies de palmas, principalmente herbáceas, las
cuales no son usadas como hospederos por dicho escarabajo. Las nuevas
especies herbáceas cultivadas son mezcladas en las mismas parcelas con
hortalizas comestibles como café (Coffea arabica L.), plátano, chayote (Sechium
edule Sw) y maíz (Zea mays L.).
Para implementar un plan de manejo para el control y/o erradicación de R.
palmarum es necesaria la participación de horticultores de la región y de la
Comisión de Sanidad Vegetal de la Secretaría de Agricultura del estado de
Veracruz. Es de primordial importancia que las autoridades fitosanitarias gestionen
y financien proyectos de investigación para conocer las interacciones ecológicas
que sostiene este escarabajo con la biodiversidad regional (aves, mamíferos,
reptiles, hormigas depredadoras, hongos entomopatógenos). Finalmente, se
sugiere realizar urgentemente la evaluación de la eficacia de métodos de control
mecánico (dispositivos de captura) y/o biológico (enemigos naturales) que ayuden,
en primera instancia, a la disminución poblacional de R. palmarum.
Agradecimiento
Al Cuerpo Académico HORTICULTURA TROPICAL (UV-CA-32) de la
Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias zona Orizaba-Córdoba de la
Universidad Veracruzana por el financiamiento para esta investigación. A Yazmín
Juárez Ortiz y Pablo Minor Montiel de la Red de Biodiversidad y Sistemática del
Instituto de Ecología A.C. por su ayuda en la determinación de especie del
escarabajo. A los propietarios de los cultivos de palmas de Ixtaczoquitlán,
Veracruz, México. A los revisores anónimos de este trabajo y a Carlos A. Blanco
por sus valiosas recomendaciones y sugerencias.
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