Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 Vol. 11(1): 24 Abril 2016 Propiedades hipoglucemiantes de la especie Justicia spicigera Schlechtendal (Scrophulariles: Acanthaceae). TERESA DE JESUS NAVARRETE MORA1, SILVIA DEL CARMEN DELGADO SANDOVAL*1, NICOLAS PADILLA RAYGOZA1, MARÍA TERESA SUMAYA MARTÍNEZ2, GLORIA CALIXTO OLALDE1, AGUSTÍN ROBLES BERMÚDEZ 3, MARIANO GARCÍA LÓPEZ 3. 1 División de Ciencias de la Salud e Ingenierías. Campus Celaya-Salvatierra, Universidad de Guanajuato. Secretaria de Investigación y Postgrado. Universidad Autónoma de Nayarit. 3 Unidad Académica de Agricultura. Universidad Autónoma de Nayarit. * Autor para correspondencia. 2 RESUMEN: Con el objeto de integrar la información que aporte al conocimiento de Justicia spicigera Schlechtendal y profundizar en el conocimiento de la actividad hipoglucemiante de la especie vegetal estudiada se revisaron reportes de investigación. El documento sistematiza la información referente a las características morfo-taxonómicas de la familia Acanthaceae y en específico del género Justicia y sus propiedades. Se concluye que son necesarios estudios referentes al triangulo compuesto entre el usuario, condiciones de producción y desarrollo de la planta y factores ambientales, los resultados encontrados e investigados con J. spicigera son alentadores, ya que permiten la búsqueda específica sobre procesos de uso de especies vegetales con potencial para reducir los niveles de glucosa en sangre en pacientes con DT2. Asimismo, en función a los resultados encontrados de la actividad hipoglucemiante J. spicigera representa una oportunidad para coadyuvar con los tratamientos farmacológicos. PALABRAS CLAVE: Diabetes, plantas medicinales, plantas antidiabéticas, nicle, muicle, micle. ABSTRACT: In order to integrate the information contribution to the knowledge of Justicia spicigera Schlechtendal and deepen the knowledge of the hypoglycemic activity of the plant species studied research reports were reviewed. The document systematizes information concerning the morphotaxonomic characteristics of the Acanthaceae family and gender specific Justicia and properties. It is concluded that studies are needed concerning the composite triangle between the user, production conditions and plant development and environmental factors, the results found and investigated with J. spicigera are encouraging, allowing specific search for processes using species vegetables potential to reduce blood glucose levels in patients with DT2. Also, depending on the results of J. spicigera hypoglycemic activity represents an opportunity to assist with drug treatments. KEY WORDS: Diabetes, Medicinal plants, antidiabetics plants, muicle, micle, nicle. INTRODUCCIÓN La transición y estilos de vida, manifiesta diversas problemáticas en cambios de hábitos nutrimentales y/o alimenticios, ocupacionales, laborales donde el sedentarismo es más común en la sociedad, situación que causa diversos problemas fisiológicos y patológicos en los seres humanos. De acuerdo a la Organización Mundial de la Salud (OMS) describe que el 10% de la población adulta tiene diabetes, representan 170 millones de personas que presentan promedios superiores a 126 mg/dL de glucosa en sangre. Esta cifra reportada se duplicará para antes del 2020. Solo para USA la Asociación Americana de la Diabetes estimó para 2012 que el costo de diabetes asciende a los $245 billones de dólares, de ellos $176 Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 billones se aplican a gastos directos de manejo clínico y medicación y $69 billones en gastos indirectos como la reducción de la productividad de los pacientes con la enfermedad (American Diabetes Association 2013). En México mueren a causa de diabetes un total de 475 personas por cada 100 mil habitantes, de ellas 258 son hombres y 217 del género femenino, representa un 13% de todas las enfermedades que incluyen el cáncer, enfermedades respiratorias entre otras (OMS 2011). De acuerdo a la Encuesta Nacional de Salud (ESANUT 2012), se reporta un 9.2% de adultos con diabetes y un incremento de 3.4% respecto al año 2000 y 2.2% con respecto a 2006, lo que representa un incremento sostenido de avance de la enfermedad. Durante las últimas décadas, la diabetes representa uno de los problemas crónico degenerativos que implica una alta inversión para el sector salud, en México se identifican a 6.4 millones de adultos mexicanos con diagnóstico de diabetes. El total de adultos con diabetes podría ser mayor por el porcentaje de los diabéticos que no conocen su condición. Se estima que en 2012 se invirtieron 4,524 millones de dólares, razón por la que se debe buscar estrategias que faciliten el control de la enfermedad en los usuarios (HernándezÁvila et al. 2013). La utilización de plantas representa una opción en el manejo de enfermedades, más económica y de mayor accesibilidad a personas que carecen de acceso a moléculas químicas de patente, o en su caso a quienes desean reducir el efecto colateral a órganos no blanco por el uso frecuente de medicamentos químicos. Dentro de las políticas de la OMS en su estrategia 20142023 describe la necesidad de aprovechar la contribución potencial de la Medicina Tradicional Complementaria (MTC) a la salud, bienestar y la atención de salud centrada en las personas y promover la utilización segura y [email protected] Vol. 11(1): 25 Abril 2016 eficaz de la MTC a través de la reglamentación y la investigación, así como mediante la incorporación de productos, profesionales y prácticas en los sistemas de salud, según proceda (OMS 2014). Las plantas proporcionan una fuente de fármacos hipoglucemiantes y se utilizan ampliamente en varios sistemas tradicionales de la medicina para controlar diabetes y otros padecimientos. De acuerdo a la Organización Mundial de la Salud (OMS 2004) las medicinas tradicionales, complementarias y alternativas están poco reglamentadas. Es necesario que los consumidores dispongan de información e instrumentos que les permitan acceder a tratamientos adecuados, seguros y eficaces. La importancia de los productos naturales, medicina tradicional en el mundo es bien sabida, y en nuestro país, es un área privilegiada, ya que se dispone de una vasta diversidad de especies endémicas de flora con propiedades medicinales. En reporte de investigación el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (2014) describe que México registra una tradición milenaria en el empleo de plantas medicinales, entre varias prácticas curativas, y el Herbario Medicinal del Instituto Mexicano del Seguro Social reporta más de 300 especies vegetales, aproximadamente 70 familias como plantas alternativas de tratamientos farmacológicos. El uso de plantas medicinales como alternativa complementaria surge en México debido a la necesidad de atención, diversidad de especies vegetales nativas, por experiencia, tradición milenaria y la conservación de las tradiciones, situación asociada a los altos costos de la medicina de patente y farmacológica a la que no toda la población tiene acceso (Castro et al. 2014). Actualmente se estudian 5000 plantas con potencial curativo de enfermedades y se estima que más del 80% de la población mundial Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 utiliza plantas medicinales para el cuidado de la salud. En México el 25% de la población depende de la medicina tradicional (Bermúdez et al. 2005). Castro et al. (2014) analizó 35 plantas utilizadas para DT2 en Oaxaca, México 24 (68.57%) de ellas presentan algún estudio donde se comprueba la actividad hipoglucemiante y en 19 (51.42%) se logró identificar el componente activo. De las 22 familias que se emplean para el tratamiento de la DT2, existe un mayor uso de las plantas de la familia Lamiaceae con 17 %, seguido de las familias Cecropiaceae, Equisetaceae, cada una con 9%. Por otra parte, las familias Asteraceae, Cactaceae, Musaceae y Poaceae presentan solo 6% del total de plantas. Dentro de la familia Equisetaceae, el género Equisetum (E. hyemale, E. laevigatum y H. myriochaeta) tienen una presencia elevada, sin embargo, solo en una se ha descrito el componente activo. Concluye que existen al menos 35 especies de plantas usadas para el tratamiento de la DT2 que sustentan su uso tradicional a partir de ensayos in vitro o in vivo con modelos animales, o bien a través de la química hipoglucemiante de productos naturales. Sin embargo, para muchas plantas se carece de estudios, seguimiento y sistematización del uso de las especies vegetales que permitan el uso eficiente y el control de enfermedades en los humanos. Caso concreto, referente a las características antioxidantes de plantas, aspectos fisiológicos del usuario, especie vegetal, control individual del paciente del consumo de carbohidratos y las diversas especies vegetales que se utilizan de forma tradicional, por lo que hace necesario conocer a fondo las diferentes fuentes de antioxidantes, complejo de metabolitos y posibles efectos secundarios. Aun cuando el conocimiento de la medicina tradicional es milenario, los resultados y [email protected] Vol. 11(1): 26 Abril 2016 respuestas a los tratamientos de enfermedades son muy variables y tiene su origen en el triángulo compuesto entre el usuario (susceptibilidad, enfermedad, frecuencia de uso etc.), la especie vegetal (en el estado fisiológico de la recolección de las diversas partes de la planta, las condiciones edafo-climáticas donde se desarrolló) y la enfermedad (condiciones ambientales y sustrato), por lo tanto, los resultados esperados en el uso de especies vegetales como medicinales son muy variables en usuarios. Sin embargo, las plantas con propiedades medicinales representan una gran oportunidad para las poblaciones de escasos recursos económicos que ve complicada la adquisición de medicinas de patente o simplemente los tratamientos farmacológicos. Las plantas utilizadas en la medicina tradicional como J. spicigera contra diversos problemas de salud pueden minimizar los efectos de desórdenes fisiológicos provocados por los radicales libres. En la presente revisión se estudia la especie vegetal de J. spicigera y sus propiedades hipoglucemiantes. Familia Acanthaceae. Esta familia registra alrededor de 4,000 especies con distribución principalmente en los trópicos y sub-trópicos. Cerca de 12 géneros, en los que se incluyen Justicia y Ruellia, tienen distribución pantropical. Alrededor de 350 especies, en 30 géneros, que se presentan en México, algunos géneros de estas plantas presentan actividad biológica o medicinal (Daniel 1995). Son plantas generalmente de porte herbáceas, anuales o perennes, algunas lianas y arbustivas. Llegan a ser árboles con tallos herbáceos o leñosos geniculados erectos a veces volubles, glabros o pubescentes, cilíndricos y angulosos. Las hojas son opuestas y decusadas, simples y ex estipuladas. Las flores son perfectas, desde Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 actinomorfas hasta zigomorfas, generalmente bracteadas y con bractéolas, a veces de vivos colores; aisladas o en racimos, espigas o en racimos de cimas. El perianto tiene cáliz persistente, profundamente 5-lobado (ocasionalmente 4-lobado); corola gamopétala, típicamente 5-lobada, frecuentemente bilabiada, con el labio superior 2-lobado y el inferior 3lobado. El androceo tiene cuatro estambres, didínamos, fijos al tubo de la corola o dos, y en este caso con estaminodios. Disco nectarífero anular, hipógino, craso. Gineceo: ovario súpero, dos carpelos, dos lóculos, óvulos anátropos, axilares pocos en cada lóculo (2-10), estilo simple, filiforme, persistente (como hilo pendiente después de la antesis), con estigma a menudo bilobulado. Los frutos son una cápsula loculicida (drupa en algunos géneros), a menudo de dehiscencia elástica, con valvas que se arquean y con retináculos. Las semillas tienen testa de varios tipos: glabras, verrugosas, hirsuto-mucilaginosas y escamosas, pocas en número y ex albuminadas, generalmente aplanadas, lenticulares, con una escotadura en la base y sostenidas por el funículo modificado en protuberancia o en proyecciones en forma de gancho (Mociño y De Sassé 2010). Hay otras especies que reportan actividad antidiabética, antibacterianas, antinflamatoria, antitumoral, tónico diurético y purificador de sangre, estas especies son la echinasea (Andrographis paniculata), kuliakhara (Asteracantha longifolia Nees), mahatita (Andrographis paniculata Nees), kuliakhara (Asteracantha longifolia Nees) y barleria (Barleria lupulina Lindl.). La forma más común de preparación para consumo humano de éstas especies vegetales son la infusión y el extracto acuoso, las principales partes de la planta utilizadas son raíz, tallo, hoja y fruto. Las propiedades encontradas son diterpenos, lactonas, flavonoides y polifenoles, extracto etanólico entre otros (Patel et al. 2012; Jarald et al. 2008). [email protected] Vol. 11(1): 27 Abril 2016 En Guerrero, México se reportan 23 géneros y 73 especies, donde los géneros Ruellia y Justicia son los más abundantes, pues registran 15 y 12 especies, respectivamente (Cruz y García 2012). Descripción taxonómica de Justicia spicigera. Corresponde al Reino Plantae, División Magnoliophyta, Clase Magnoliopsida, Subclase Asteridae, Orden Lamiales, Familia Acanthaceae, Género Justicia y Especie Justicia spicigera Schlechtendal (Mendoza 2010). Es conocida con diversos nombres comunes: micle, muitle, muicle, nicle, hierba tinta. Es una planta endémica de Mesoamérica, que crece desde México hasta el sur de Colombia (Vega et al. 2012). Este género es uno de los más amplios de la familia Acanthaceae, reporta un promedio de 600 especies (Graham 1988). Se registra como el más extenso, complejo y diverso de dicha familia, distribuido en las regiones tropicales y subtropicales de América. Se puede encontrar en Belice, El Salvador, Honduras, Costa Rica y Nicaragua. En México, J. spicigera se registra en los estados de Chiapas, Nayarit, San Luis Potosí, México, Puebla, Morelos, Tlaxcala, Yucatán e Hidalgo. Las condiciones óptimas de desarrollo son en climas secos o semi-secos, templado cálido, semicálido, desde 0-3000msnm. Se localiza en jardines, caminos y carreteras y se asocia con vegetación perturbada en la zona tropical, de hojas caducas, semi-caducifolios y bosques de hoja perenne, bosques espinosos, bosques de niebla, roble, pino y roble-pino (Baqueiro y Guerrero 2014). La planta es un arbusto densamente ramificado de 1 a 2 m de altura (Figura 1). Tiene hojas venosas que son más largas que anchas. Las flores se agrupan en el extremo de la unión del tallo y de la hoja (Figura 2). Tallo articulado. Las flores son pequeñas, de color naranja o rojo, Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 de forma larga "trompetas". Los frutos son cápsulas (García y León 2013). Reportes del género Justicia. En la medicina tradicional mexicana Justicia spicigera representa una de las plantas que proporcionan mejoramiento de la salud debido al efecto inmunoestimulante a diversas enfermedades por el ingrediente activo denominado kaempferitrin (Jorge et al. 2004). La planta de J. spicigera Schechtendal denominada nicle es utilizada de manera empírica por algunas etnias de México como tónico sanguíneo, estimulante, antidisentérico, antipirético, antiespasmódico, antiinflamatorio, para aliviar trastornos menstruales, nervios, insomnio, bronquitis, desordenes intestinales incluye náuseas, diarrea y vómito, para tratar el cáncer e infecciones renales para clarificar la sangre, la erisipela, sífilis, tumores o grano y contra la presión arterial se utiliza la infusión de la flor (Esquivel-Gutiérrez 2013). Correa y Alcántara (2012) registran un total de 24 especies de la familia Acanthaceae, específicamente del género Justicia propiedades medicinales con uso popular contra el cáncer, bronquitis, cólicos o dolores menstruales, enfermedades de la piel, infecciones de la piel entre otras. Gómez (2006), reporta una nueva especie de Justicia (Acanthaceae) y entre sus características distintivas se encuentra una inflorescencia cimoso-paniculada de gran tamaño y brácteas foliosas vistosas, se describe de la Fila Costeña, en la región sur de Costa Rica. También Acosta (2007) describe otra especie de J. salma–margaritae del bosque tropical caducifolio de la costa de Oaxaca, México. La especie se agrupa en Justicia sección Sarotheca y se caracteriza por la combinación de sus inflorescencias espigadas compuestas, cáliz desigualmente 5– [email protected] Vol. 11(1): 28 Abril 2016 lobado, tecas de las anteras sin apéndices, polen 2–colporado con cuatro filas de ínsulas en el área tremal, cápsulas pubescentes y semillas tuberculadas. Se diferencia por la peculiar pubescencia glandular que presentan las brácteas, bractéolas y segmentos del cáliz. Una gran diversidad de beneficios a la salud se le atribuyen al género Justicia, Cassani et al. (2014) reportan actividad antidepresiva y relaciona al kaempferitrin, metabolito aislado de la planta de J. spicigera, que se utiliza en la medicina tradicional para aliviar los trastornos emocionales, tales como "la tristeza" (tristeza o distimia) y "el humor" (cambios de humor). Los resultados indican que el efecto antidepresivo de kaempferitrin está relacionado con el sistema serotoninérgico, y el efecto no se relaciona con los cambios en la actividad locomotora. Propiedades hipoglucemiantes de J. spicigera. El nicle es una planta utilizada de manera empírica por algunas etnias de México como tónico sanguíneo, estimulante, antidisentérico, antipirético, antiespasmódico, antiinflamatorio, para aliviar trastornos menstruales, nervios, insomnio, bronquitis, desordenes intestinales incluye náuseas, diarrea y vómito, para tratar el cáncer e infecciones renales para clarificar la sangre, la erisipela, sífilis, tumores o grano y contra la presión arterial se utiliza la infusión de la flor (Esquivel-Gutiérrez et al. 2013). Baqueiro-Peña y Guerrero-Beltrán (2014) reportan a J. spicigera como una planta que se utiliza desde la época prehispánica hasta la época contemporánea en México, se utiliza en la medicina tradicional para curar enfermedades como la disentería, diabetes, leucemia y anemia, sólo por mencionar algunos trastornos humanos, reporta propiedades antioxidantes debido a el contenido de flavonoides. Las partes aereas como hojas, tallos y flores de J. spicigera son usadas de manera frecuente en la medicina tradicional mexicana por su actividad Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 antioxidante. De acuerdo con SepulvedaJiménez et al. (2009) la actividad antioxidante es diferente en cada especie vegetal, organo de la planta (hoja, tallo o inflorescencia) y tipo de extracción (agua o metanol), se sugiere que la extracción es más eficiente con agua y el órgano que más aporta es el tallo con 944.67, seguido por la hoja de 174.72 y flor con 60.08g.mL-1, y que en función a las condiciones de desarrollo de la planta 30 g de materia seca de tallo por litro de agua en infusión aportan la cantidad suficiente del ingrediente activo (kaempferitrin). La principal función a nivel celular es la estimulación en la captación de glucosa (Eddouks et al. 2014). Las partes aéreas como hojas, tallos y flores son usadas de manera frecuente en la medicina tradicional mexicana por su actividad antioxidante. Infusiones preparadas con base en J. spicigera tienden a reducir los niveles de glucosa en sangre (Andrade 2009). Correa y Alcántara (2012) utilizaron técnicas de 1H-RMN y GC-S con espectroscopia UV, en extractos de J. spicigera y encontraron los flavonoides de kaempferol, trirhamnosides y kaempferitrin y antocianinas compuestos útiles para el tratamiento hipoglucemiante y antioxidantes. La diversidad de metabolitos secundarios incluye los alcaloides, lignanos, flavonoides y terpenoides (iridoides, diterpenoides y triterpenoides), aunado a aceites esenciales, vitaminas, ácidos grasos (ácido docosanoico), y ácido salicílico. Los esteroides campesterol, estigmasterol, sitosterol, y sitosterol-D-glucósido fueron aisladas de las hojas y raíces de J. flava, J. spicigera, y J. gendarussa Ortiz et al. (2012) estudiaron el efecto hipoglucemiante de J. spicigera en ratas. Evaluaron el efecto extractos de etanol y encontraron una reducción de los niveles de glucosa en sangre en ratas normoglucémicos; observaron la reducción de glucosa entre 0.5 y 4 horas después de la administración del extracto [email protected] Vol. 11(1): 29 Abril 2016 de J. spicigera. Los resultados de este estudio fueron comparables con los tratamientos farmacológicos obtenidos con glibenclamida, repaglinida y saxagliptina. Los resultados de este estudio sugieren que el J. spicigera que el efecto antidiabético es debido a la estimulación de la captación de glucosa en adipocitos sensible y la insulina resistente. Existe una multitud de enfermedades con las que se relaciona el estrés oxidativo y la generación de radicales libres principalmente entre las que destaca diabetes y el aceleramiento del proceso de envejecimiento. La autoxidación de azucares genera especies de radicales libres. A concentraciones altas de glucosa, típicas de estados de diabéticos, la producción de radicales libres se incrementa en presencia de metales de transición, así como existe una disminución de antioxidantes en la persona con este padecimiento, en personas normales está en equilibrio. La ingesta diaria de polifenofenoles asciende a 500 mg, que proporciona un óptimo de consumo de antioxidantes. Los efectos fisiológicos se deben a la capacidad antioxidante de la J. spicigera, es decir a la capacidad de retardar o prevenir la oxidación de otras moléculas y estabilizar los radicales libres (Altamirano 2013). Para el consumo de especies vegetales o utilizar plantas medicinales es necesario descartar posibles efectos secundarios y tóxicos, (Elba 2013) realizó estudio inmuno modulador sobre efecto de diversos sustratos etanólicos y acuosos en células mononucleares de sangre periférica, y encontró que los extractos etanólicos de nicle, tejocote, hierba del cáncer y del sapo, no representan riesgo, debido a que inducen la proliferación de células blancas de 24 horas de incubación, lo que sugiere que no son tóxicas para las células inmunológicas normales. En estudios in vitro de acetato de etilo extraído de la parte aérea y seca de J. spicigera se realizó una evaluación biológica in vivo en ratas Métodos en Ecología y Sistemática ISSN impreso 1659-2182 ISSN digital 1659-3049 dañadas del hígado y determinaron los índices de función hepática, marcadores de estrés oxidativo y el cuadro histopatológico del hígado tratado. El contenido de compuestos fenólicos en la fracción de acetato de etilo fue 42.94 mg/g. Se identificaron doce antocianinas, la principal fue peonidina 3, 5-diglucósido (64.30%), malvidina 3, 5-diglucósido (10.59%) y petunidina 3,5-diglucósido (4.71%). El tratamiento de ratas con tetracloruro de carbono mejora los índices de la función del hígado y de los marcadores de estrés oxidativo y confirma la acción antioxidante de la parte aérea de J. spicigera, con antioxidantes útiles en la protección del hígado y puede utilizarse con seguridad sin riesgos colaterales en el control de diabetes (Awad et al. 2015). Otros efectos medicinales, describen que el análisis fitoquímico de la planta de nicle revela la presencia del terpeno β-sitosterol, como un componente químico con propiedades ansiolíticas y sedantes administrado en dosis de 1 a 30 mg/kg, lo que sugiere su posible participación en la actividad ansiolítica, situación que evidencia que esta especie en dosis bajas produce efectos depresores del sistema nervioso central y refuerza el uso medicinal que se le atribuye a esta especie en la medicina tradicional con un efecto tranquilizante (Pérez y González 2012y). En general, el uso de plantas con propiedades medicinales deben proporcionar suficiente información a los consumidores referente a la eficiencia e inocuidad de los ingredientes activos presentes en la especie vegetal y posibles efectos adversos, para esto es necesario disponer de información referente a su correcta identificación de la especie vegetal, órgano vegetal a utilizar, dosis de la planta o parte de ella, estado de madurez, dosis y/o concentración del ingrediente activo en la infusión, bálsamo o forma de uso. Las especies vegetales utilizadas en el manejo de padecimientos deberán ser [email protected] Vol. 11(1): 30 Abril 2016 productos provenientes de bases sólidas de los componentes fitoquímicos y su efecto en el paciente que garantice la calidad y seguridad en el paciente (Mociño y De Sassé 2010). CONCLUSIONES Aun cuando J. spicigera se utiliza como una especie vegetal de tradición milenaria para la utilización como planta medicinal, se debe sustentar en estudios científicos referente a su fisiología, expresión de los metabolitos secundarios óptimos en calidad y cantidad, dosis y concentraciones adecuadas para los usuarios y órganos de la planta a utilizar. Los resultados encontrados e investigados con J. spicigera son alentadores, diversos autores reportan reducción de los niveles de glucosa en la sangre de pacientes con DT2, situación que permite continuar con estudios específicos en humanos y en corto plazo ofrecer a los usuarios metodologías sistematizadas de manejo de la enfermedad con base a J. spicigera. REFERENCIAS Acosta, C. S. 2007. Especie nueva de Justicia (Acanthaceae) del bosque tropical caducifolio de la costa de Oaxaca, México. Rev. Mex. Biodiv. 78 (1): 11-14. Altamirano, J. S. E. 2013. 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