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Vedalia 15 (1): 47-53 (2014)
ARTÍCULO CIENTÍFICO
ISSN 1405-0420
PARASITISMO Y DISTRIBUCIÓN DE Campoletis sonorensis CAMERON (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONIDAE) Y Chelonus insularis CRESSON (HYMENOPTERA: BRACONIDAE),
PARASITOIDES DEL GUSANO COGOLLERO EN MAÍZ EN DURANGO, MÉXICO
PARASITISM AND DISTRIBUTION OF Campoletis sonorensis CAMERON (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONIDAE) AND Chelonus insularis CRESSON (HYMENOPTERA: BRACONIDAE),
PARASITOIDS OF FALL ARMYWORM IN MAIZE IN DURANGO, MEXICO
María Berenice González-Maldonado1, Cipriano García-Gutiérrez2 y Alejandro González-Hernández3
[email protected]
1
Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Durango. COFAA. Sigma No. 119. Fracc. 20 de Nov. II. C.P.
34220. Durango, Dgo. 2Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Sinaloa. COFAA. Blvd. Juan de Dios
Bátiz Paredes No. 250. C.P. 81000. Guasave, Sinaloa. 3Universidad Autónoma de Nuevo León. Pedro de Alba
s/n, Ciudad Universitaria. C.P. 66450. San Nicolás de Los Garza, N. L.
RESUMEN. Con el objetivo de determinar el mayor porcentaje de parasitismo y la distribución de Campoletis
sonorensis Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Braconidae),
parasitoides predominantes en cultivos de maíz en Durango, México, se colectaron y se revisaron larvas de
gusano cogollero en 16 sitios de 2012 a 2014 y cuatro sitios adicionales en 2014. Además, se revisó
información bibliográfica sobre el porcentaje de parasitismo y distribución de éstos parasitoides en otros estados
de la República Mexicana, en un periodo de diez años a la fecha (septiembre 2014). En Durango, se encontró un
porcentaje promedio de parasitismo de 23.4% por C. sonorensis y de 13.4% por Ch. insularis. C. sonorensis fue
el parasitoide con mayor porcentaje de parasitismo en los tres años de estudio en la localidad José Guadalupe
Aguilera, Canatlán, Dgo., a una altitud promedio de 1946 msnm, con una temperatura media anual de 15.4 °C y
una precipitación pluvial media anual de 550 mm. En México, Ch. insularis fue la especie con mayor porcentaje
de parasitismo (1.0-60.3%) y mayor distribución, presentándose en 27 de los 32 estados del país. C. sonorensis
se encontró en nueve de los 32 estados (0.75-98.0%). El estudio permitió conocer la distribución de estas
especies parasitoides en México, concluyendo que la altitud, temperatura y precipitación pluvial influyen en la
presencia de los mismos, lo cual sienta las bases para futuros estudios sobre su reproducción y control biológico
de la plaga.
Palabras clave Braconidae, Ichneumonidae, abundancia, parasitoides, México.
ABSTRACT. In order to determine the highest percentage of parasitism and distribution of Campoletis
sonorensis Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae) and Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera:
Braconidae), predominant parasitoids in corn in Durango, Mexico, fall armyworm larvae were collected and
checked from 16 sites, during 2012 trough 2014, and from four additional sites in 2014. Bibliographic
information about percentage of parasitism and distribution of these parasitoids in other states of Mexico was
reviewed within a period of ten years back (September 2014). In Durango, average percentage of parasitism by
C. sonorensis was 23.4% and 13.4% by Ch. insularis. The parasitoid C. sonorensis showed the highest
percentage of parasitism within the three years of study in the locality Jose Guadalupe Aguilera, Canatlan, Dgo.,
at an average altitude of 1946 masl, with an average annual temperature of 15.4 °C and an average annual
rainfall of 550 mm. In Mexico, Ch. insularis showed the highest percentage of parasitism (1.0-60.3%) and
higher distribution; the species occurrs in 27 of the 32 states of this country. C. sonorensis was found in nine of
the 32 states (0.75-98.0%). This study provided information on distribution of these parasitoids in Mexico. It
may be concluded that altitude, temperature and rainfall have an influence on their presence, which lays the
foundation for future studies on their reproduction and biological insect pest control.
Keywords Braconidae, Ichneumonidae, abundance, parasitoids, Mexico.
González-Maldonado et al.: Parasitismo y distribución de Campoletis sonorensis y Chelonus insularis
INTRODUCCIÓN
El gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E.
Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) es una de las
principales plagas de cultivos de importancia
económica en el continente americano (Jourdie et
al. 2010). El insecto ataca maíz, sorgo, arroz, trigo,
caña de azúcar, alfalfa y diversos cereales, entre
otros cultivos (CNRCB 1999). En el estado de
Durango, el maíz es uno de los principales cultivos
agrícolas, después del frijol; en el ciclo primaveraverano 2013, se sembraron 154,505.25 ha de maíz
con una producción de 297,383.44 ton y un
rendimiento de 1.97 ton/ha (SIAP 2014). La región
de Los Valles, Dgo., tiene un clima semiseco
templado BS1k y seco templado BSk, que cubre
540,000 ha (4.5% de la superficie del estado)
(González-Elizondo et al. 2007), siendo una región
productora de maíz de temporal con una superficie
aproximada de 5,543.1 km2.
Las larvas de gusano cogollero pasan por
cinco o seis estadios de desarrollo; larvas de los
primeros estadios son las de mayor interés en estos
estudios, debido a que son las más susceptibles al
ataque de parasitoides.
El control biológico de S. frugiperda incluye
microorganismos y enemigos naturales, de los
cuales los parasitoides han demostrado su
importancia como agentes reguladores de
poblaciones de esta plaga. Existen de 115,000 a
120,000 especies de himenópteros descritos,
aunque se estima un número total de especies
cercano a 300,000. Los bracónidos, después de
Ichneumonidae, constituyen la familia más
numerosa de Hymenoptera, con alrededor de
15,000 especies descritas, aunque se estima que
sean alrededor de 40,000 (Saavedra-Aguilar 2009).
En México se han reportado dos parasitoides de
importancia en las regiones neártica y neotropical,
debido a su frecuencia, distribución y porcentajes
de parasitismo: Campoletis sonorensis Cameron y
Chelonus insularis Cresson (Bahena-Juárez et al.
2012, Jourdie et al. 2010, García-Gutiérrez et al.
2013). En Durango, en los últimos tres años (20122014) C. sonorensis y Ch. insularis han sido los
parasitoides más abundantes en la región de Los
Valles. Jourdie et al. (2008, 2010) también
reportan a estas especies como predominantes en
México en maíz (Colima, Chiapas, Jalisco, Nayarit,
Puebla, Veracruz) durante 2005 y 2006, siendo Ch.
insularis la especie más ampliamente distribuida.
Los parasitoides dependen de una serie de
adaptaciones a la ecología y fisiología de sus
huéspedes y plantas hospederas para sobrevivir y
por lo tanto, son altamente susceptibles a los
cambios en las condiciones ambientales (Hance et
al. 2010).
48
El objetivo de éste estudio fue contribuir al
conocimiento del parasitismo y distribución de Ch.
insularis y C. sonorensis en Durango y otros
estados en México.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en la región de Los Valles, la
cual se localiza en la parte central y sureste (región
de Los Llanos) del estado de Durango.
Los muestreos de larvas de gusano cogollero
se realizaron en 16 sitios de cuatro localidades, a
altitudes entre 1870 y 1957 msnm (cuatro
recolectas/sitio) (2012-2014); además, en el año
2014 se incluyeron cuatro sitios adicionales, cada
uno de una localidad distinta a las anteriores, donde
se realizó un solo muestreo, para conocer si
prevalecían los mismos parasitoides, a altitudes
entre 1,840 y 2,316 msnm (Cuadro 1).
Las colectas se realizaron del 13 de junio al
14 de agosto en 2012, del 13 de junio al 23 de
agosto en 2013 y del 12 de junio al 22 de agosto en
2014, en cultivos de maíz, variedad blanco y
amarillo. Se colectaron 100 larvas de gusano
cogollero por sitio, en plantas en etapa de verticilo
o cogollo (4-6 hojas verdaderas). El muestreo de
larvas de los estadios uno a seis se realizó en hojas
de maíz con signos de defoliación y restos de
desechos del insecto, las larvas se colectaron
directamente de la planta con ayuda de pinzas
entomológicas.
Las larvas se depositaron en vasos de plástico
de 3.5 cm de diámetro por 3.8 cm de altura, con 8 g
de dieta artificial (Ashby 1972), posteriormente
fueron trasladadas al Laboratorio de Entomología
del CIIDIR-IPN Unidad Durango, donde se
colocaron en una cámara de cría (25-27 ºC, 60% de
H. R. y fotoperiodo 14:10 L: O) hasta que
alcanzaran su desarrollo completo o emergiera el
parasitoide.
Los parasitoides que emergieron y los que no
emergieron, pero con síntomas de parasitismo en
larvas y pupas, fueron colocados con ayuda de un
pincel en viales de plástico de 5 mL de capacidad
con alcohol al 96% y se almacenaron a -20°C para
su posterior identificación morfológica.
Los parasitoides C. sonorensis y Ch. insularis
fueron separados a nivel de género, usando las
claves taxonómicas de Wharton et al. (1997). La
identificación de especies fue realizada por el Dr.
Alejandro González Hernández, a través de la
comparación del material preservado con
especímenes de referencia de la Colección de
Insectos Benéficos Entomófagos de la Facultad de
Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma
de Nuevo León. Los ejemplares identificados se
depositaron en esta colección.
Vedalia 15 (1): 47-53 (2014)
Para estimar el porcentaje de parasitismo de
cada una de las especies de parasitoides de S.
frugiperda se utilizó la fórmula de Bahena y
Velázquez (2012), como se describe a
continuación.
En la fórmula, como larvas muertas se
consideraron las larvas que murieron por algún
agente de control biológico (virus, bacterias,
hongos
entomopatógenos),
saprófitos
u
oportunistas, nematodos del suelo, o por causas
naturales: falta de alimento, ahogamiento, asfixia, o
manejo.
Los parasitoides pertenecientes a otras
familias, géneros o especies, también fueron
identificados y se separaron. Además, se realizó
una revisión bibliográfica para conocer la
distribución de C. sonorensis y Ch. insularis en los
estados de la República donde se han realizado
estudios al respecto, de diez años atrás a la fecha
(septiembre 2014) y comparar los resultados del
porcentaje de parasitismo con los de este estudio.
Cuadro 1. Ubicación de los sitios de muestreo de parasitoides de S. frugiperda en Durango
(2012-2014).
Localidad y
Altitud
Ubicación
sitio
(msnm)
(coordenadas)
Sebastián Lerdo de Tejada
I
1898
23° 57’ 36.3” N 104° 37’ 40.8” O
II
1889
23° 57’ 24.9” N 104° 37’ 54.0” O
III
1884
23° 57’ 33.6” N 104° 37’ 43.9” O
IV
1906
23° 57’ 29.1” N 104° 37’ 48.5” O
Col. Minerva
I
1876
23° 57’ 54.3” N 104° 26’ 19.3” O
II
1887
23° 57’ 59.3” N 104° 26’ 14.4” O
III
1882
23° 55’ 57.6” N 104° 28’ 28.3” O
IV
1881
23° 56’ 22.1” N 104° 27’ 37.9” O
Francisco I. Madero
I
1870
24° 11’ 46.9” N 104° 31’ 47.5” O
II
1872
24° 10’ 43.4” N 104° 33’ 01.7” O
III
1870
24° 10’ 39.2” N 104° 32’ 45.3” O
IV
1954
24° 23’ 20.7” N 104° 20’ 06.6” O
J. Guadalupe. Aguilera
I
1957
24° 28’ 33.2” N 104° 42’ 56.5” O
II
1957
24° 28’ 33.2” N 104° 42’ 56.5” O
III
1925
24° 28’ 30.3” N 104° 43’ 01.3” O
IV
1948
24° 26’ 55.5” N 104° 42’ 23.4” O
Sitios de 2014
Mezquital I
1868
23° 58’ 25.9” N 104° 34’ 28.8” O
Guadalupe Victoria I
2018
24° 25’ 58.0” N 104° 08’ 33.7” O
Santiago Papasquiaro I
1840
24° 57’ 49.0” N 105° 25’ 11.8” O
Carr. Mazatlán I
2316
23° 57’ 33.2” N 104° 48’ 15.5” O
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González-Maldonado et al.: Parasitismo y distribución de Campoletis sonorensis y Chelonus insularis
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Campoletis sonorensis en Durango
En 2012, C. sonorensis fue el parasitoide más
abundante en la región de Los Valles, con un
porcentaje de parasitismo máximo de 44.3% en J.
Guadalupe Aguilera a 1946 msnm; esta especie
también se encontró en 10 de los 16 sitios
muestreados. En 2013, C. sonorensis fue
nuevamente la especie predominante, tanto en
porcentaje de parasitismo como en distribución (10
de 16 sitios muestreados). En J. Guadalupe
Aguilera se obtuvo un 18.5% de parasitismo, valor
inferior al del año anterior. En 2014, C. sonorensis
presentó un máximo porcentaje de parasitismo de
7.7%, en la misma localidad, en 13 de los 20 sitios
muestreados.
A pesar de que este parasitoide disminuyó a
través de los años, su presencia fue consistente, no
se encontró en mayor proporción en las localidades
incluidas (Mezquital, Guadalupe Victoria, Santiago
Papasquiaro y Carr. Mazatlán), aunque sí estuvo
presente en todas ellas. Este estudio permitió
conocer la zona donde se encuentra el parasitoide
con mayor porcentaje de parasitismo.
La localidad J. Guadalupe Aguilera en
Canatlán, cuenta con las condiciones ambientales
propicias para la reproducción de C. sonorensis, los
cultivos de maíz en dicha región se encuentran
rodeados por manzanos, perales, membrilleros,
ciruelos, lo cual proporciona los aportes
nutricionales para este parasitoide (flores, savia,
otras fuentes de energía) antes de atacar a su
huésped (Godfray 1994), además de las
condiciones climáticas favorables: temperatura
media anual 15.4 °C, humedad relativa 35-50%,
precipitación pluvial media anual de 550 mm.
Distribución de C. sonorensis en México
C. sonorensis se encontró presente en
Buenavista, Saltillo, Coah. (1742 msnm) (0.75%)
(Ríos-Velasco et al. 2011). Además, se encuentra
reportado en Colima, Jalisco, Guanajuato y
Nayarit, aunque no se presentan sus porcentajes de
parasitismo (Jourdie 2008, 2010, Bahena-Juárez
2008). Este parasitoide presentó mayor porcentaje
de parasitismo, hasta 98%, en San Pedro Pareo,
Mich., (2080 msnm) (Bahena-Juárez et al. 2012).
Anteriormente C. sonorensis se había reportado en
el Valle Morelia-Queréndaro, Mich., también se
encontró al parasitoide con mayor porcentaje de
parasitismo 51.5%, en Etla, Oax. (1600 msnm)
(Martínez-Martínez et al. 2012). C. sonorensis
causó 23.1% de parasitismo en Poza Rica, Ver. (50
msnm), siendo el parasitoide con mayor porcentaje
de parasitismo (Hoballah et al. 2004).
50
Estos porcentajes de parasitismo son en
general altos, a excepción de Coahuila, si se
comparan con los reportados para Durango
(promedio de los tres años 23.4%). C. sonorensis
está presente en nueve de los 32 estados de la
República Mexicana y es el parasitoide
predominante en los estados en que se reporta, en
relación a los porcentajes de parasitismo. Se puede
observar que a altitudes promedio de 1600-2000
msnm
presenta
mayores
porcentajes
de
parasitismo, como lo indica Saavedra-Aguilar
(2009) quién encontró mayor número de géneros y
especies de bracónidos a esas altitudes.
Chelonus insularis en Durango
En 2012, Ch. insularis (Cresson) fue el parasitoide
de mayor frecuencia relativa en el estudio, en
Lerdo de Tejada, La Ferrería (presente en 15/16
sitios muestreados), alcanzó 19% de parasitismo a
1894 msnm. En 2013, se presentó con un 17% en J.
Guadalupe Aguilera, Canatlán, pero solo estuvo
presente en siete de las 16 localidades muestreadas.
En 2014, el porcentaje de parasitismo bajó a 4.34%
en la Col. Minerva a una altitud promedio de 1881
msnm (presente en 11 de los 20 sitios
muestreados). Se observó que todos los porcentajes
de parasitismo fueron disminuyendo a través del
tiempo.
La disminución en los porcentajes de
parasitismo a lo largo del estudio puede deberse
probablemente al aumento en la aplicación de
insecticidas químicos en los sitios muestreados a
través de los años, así como al aumento en la
precipitación pluvial, con la que se lavan las
plantas y se elimina la población de larvas en
forma natural, principalmente las neonatas (TovarHernández et al. 2007).
Distribución de Ch. insularis en México
En Buenavista, Saltillo, Coah. Ch. insularis
también fue la especie con mayor porcentaje de
parasitismo (21.4%) (Ríos-Velasco et al. 2011). En
la Región denominada “La Frailesca” (Villacorzo y
Villaflores), Chiapas, Ch. insularis estuvo presente
en 1.2% (540-580 msnm) (Ruíz-Nájera et al.
2007).
En el Valle de Apatzingán, Mich., BahenaJuárez et al. (2010) reportaron a Ch. insularis a 320
msnm. En Xalisco, Nay. (965 msnm),
Ch.
insularis también fue el parasitoide con mayor
porcentaje de parasitismo (3.9%) (Estrada-Virgen
et al. 2013).
Molina-Ochoa et al. (2004) reportaron a Ch.
insularis en Sinaloa (pasto sudán, maíz), Nayarit
(maíz-sorgo), Jalisco (maíz), Michoacán (maíz,
sorgo), Colima (maíz), donde el parasitoide fue el
Vedalia 15 (1): 47-53 (2014)
más abundante en los cinco estados (de 1.0 a
16.7%). En otro estudio realizado en Sinaloa se
obtuvieron siete especies de parasitoides, siendo
Ch. insularis la especie predominante con 490
larvas parasitadas de 5,165 larvas colectadas en
Guasave y Ahome (9.48%) a 14-16 msnm (CortezMondaca et al. 2012). En Sonora, en los Valles del
Mayo y del Yaqui (12-481 msnm), Ch. insularis se
presentó con una abundancia del 8.2% (CortezMondaca et al. 2010). En Poza Rica, Ver., estuvo
presente en un 1.70% (Hoballah et al. 2004) y
finalmente en Oaxaca se reportó con un 31.0%
(Martínez-Martínez et al. 2012). Se observó la
misma tendencia en relación a la altitud,
encontrando mayores porcentajes de parasitismo a
altitudes entre 1700 y 1900 msnm. Al respecto,
Saavedra-Aguilar (2009) indica que el mayor
número de géneros de la familia Braconidae al que
pertenece Chelonus se ubica entre los 1200 y 2400
msnm, siendo un factor importante a considerar en
su distribución encontrada en el país.
En Yucatán no se encontró el género
Chelonus (Delfín-González et al. 2007) a pesar de
que Braconidae es una de las familias más
abundantes en el estado (1,115 individuos de 1,715
colectados) (Chay-Hernández et al. 2006). Jourdie
et al. (2010) lo reportaron además en Guanajuato,
Colima, Chiapas, Jalisco, Nayarit y Puebla.
Bahena-Juárez (2008, 2010) reportó a Ch.
insularis en Baja California Norte, Chihuahua,
Distrito Federal, Guerrero, Estado de México,
Nuevo León, Oaxaca, San Luis Potosí, Tamaulipas,
Tlaxcala, Morelos, Yucatán, Quintana Roo.
Saavedra-Aguilar (2009), lo reportó en Hidalgo,
además de algunos de los estados antes
mencionados.
De acuerdo con éste estudio, el parasitoide se
encuentra distribuido en 27 de los 32 estados de la
República Mexicana, lo cual representa un 84.4%
de su distribución en el país; no se encontraron
reportes de su distribución en Zacatecas, Tabasco,
Aguascalientes, Baja California Sur y Campeche.
De acuerdo con los resultados obtenidos, éste
parasitoide presenta diversos niveles de parasitismo
promedio en los 27 estados considerados (1.060.3%). Los datos de parasitismo promedio
obtenidos para las localidades de Durango en los
tres últimos años se encuentran en ese rango
(13.4%). Ch. insularis es el parasitoide más
ampliamente distribuido en México, confirmando
lo encontrado en numerosos trabajos (MolinaOchoa et al. 2003, 2004).
Esta especie de parasitoide es uno de los
enemigos naturales de S. frugiperda con más
amplia distribución natural en las costas del
Pacífico y Golfo de México, así como en el noreste
de México (Molina-Ochoa et al. 2004). Además,
tiene una amplia distribución en Latinoamérica
(Uruguay, Argentina, Cuba, Antillas, Colombia,
Nicaragua, Uruguay, Venezuela, Trinidad y
Tobago, Puerto Rico, Honduras, Brasil y Perú) y
Estados Unidos (Texas, Florida) (Pair et al. 1986,
Wheleer et al. 1989, CNRCB 1999, Molina-Ochoa
et al. 2003).
CONCLUSIÓN
Se considera que los porcentajes de parasitismo
varían dependiendo de la ecuación utilizada para la
determinación de dicho porcentaje (Pair et al.
1986, Bahena y Velázquez 2012), además de si se
contaron sólo adultos que emergieron o se
incluyeron larvas y pupas de donde no emergió el
parasitoide, pero estaban parasitadas. Las larvas
que no pasan al estadio de pupa, también pueden
estar parasitadas, por lo que dicho porcentaje varía
dependiendo de las condiciones que fueron
tomadas en cuenta (Jourdie et al. 2008). Jordie et
al. (2008) encontraron un porcentaje de parasitismo
de Ch. insularis de 34.8% cuando se tomaron en
cuenta solo adultos y de un 60.3% cuando las
larvas parasitadas que no formaron pupa fueron
contabilizadas.
En los estados de la República Mexicana C.
sonorensis y Ch. insularis estuvieron presentes en
un 28.1 y 84.4% respectivamente, en cuanto a su
distribución, con porcentajes de parasitismo muy
variables que pueden deberse a las diferencias en el
uso de la fórmula utilizada para su determinación y
en las diferentes condiciones de altitud y climáticas
(temperatura y precipitación pluvial) de la región
de estudio.
La información generada en éste estudio es
útil, ya que con base a esto se podrían implementar
programas de control biológico por conservación y
aumento de estas especies.
LITERATURA CITADA
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Recibido: 11/09/2014
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