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SIP-14 BIS
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
SECRETARIA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIÓN DE TESIS
La Paz, B.C.S.,
12:00
En la Ciudad de
siendo las
horas del día
25
del mes de
Octubre del 2011 se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de Tesis designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de
CICIMAR
para examinar la tesis titulada:
"FAUNA HELMÍNTICA EN QUETOGNATOS DEL NORTE DE QUINTANA ROO, MÉXICO (2004 Y 2005)"
Presentada por el alumno:
LOZANO
Apellido paterno
COBO
HORACIO
materno
nombre(s)
Con registro:
B
9
1
1
3 j 7
Aspirante de:
MAESTRIA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS
Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA
DEFENSA DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones
reglamentarias vigentes.
LA COMISION REVISORA
Directores de Tesis
—
DRA. LAURA SA CHEZ VELASCO
Directora de Tesis
Ik/1
MC. MARIA DEL CARMEN GÓMEZ DEL PRADO ROSAS
'rectora de Tesis
MC. GUS AVO DE LA CRUZ AGÜERO
DR. JAIME GOMEiGUTJR
. JUAN CARLOS PÉREZ URBIOLA
CU Itto
PRESIDENTE DEL C EGIO DE PROFESOR
'O
11.
DRA. MARÍA M • GARIT . CAS S VALDEZ
‘4,113V
4"I":',7C0
IPN
CICIMAR
DIRECCION
INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO
CARTA CESIÓN DE DERECHOS
En la Ciudad de
La Paz, B.C.S.,
el día 24 del mes
el (la) que suscribe
Programa de
Noviembre
BM. HORACIO LOZANO COBO
del año
2011
alumno(a) del
MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS
con número de registro
B091373
adscrito al
CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:
DRA. LAURA SÁNCHEZ VELASCO y
MC. MARÍA DEL CARMEN GÓMEZ DEL PRADO ROSAS
y cede los derechos del trabajo titulado:
"FAUNA HELMÍNTICA EN QUTOGNATOS DEL NORTE DE QUINTANA ROO, MÉXICO (2004 Y 2005)"
al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.
Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la
— [email protected] -.......
[email protected]
Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del
mismo.
siguiente dirección:
[email protected]
BM. HORACIO LOZANO COBO
nombre y firma
INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL
CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
FAUNA HELMÍNTICA EN QUETOGNATOS DEL
NORTE DE QUINTANA ROO, MÉXICO (2004 Y
2005)
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRO EN CIENCIAS
EN
RECURSOS MARINOS
PRESENTA
HORACIO LOZANO COBO
LA PAZ, B.C.S., DICIEMBRE DE 2011
CONTENIDO
Página
NOMENCLATURA DE LAS FIGURAS ………………………………………….
I
LISTA DE FIGURAS ………………………………………………………………
III
LISTA DE TABLAS ………………………………………………………………
VI
RESUMEN …………………………………………………………………………
VIII
ABSTRACT ………………………………………………………………………..
X
1.- INTRODUCCIÓN ..…………………………………………………………….
1
2.- ANTECEDENTES ..…………………………………………………………….
3
2.1.- A nivel mundial …………………………………………………………..
3
2.2.- En México ………………………………………………………………..
5
3.- ÁREA DE ESTUDIO ……………………………………………………………
5
3.1.- Ubicación geográfica ……………………………………………………
5
4.- PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA E HIPOTESIS ….……………………
6
5.- OBJETIVOS .……………………………………………………………………..
7
5.1.- General ……………………………………………………………………..
7
5.2.- Particulares …..……………………………………………………………..
8
6.- MATERIAL Y MÉTODOS ……………………………………………………
8
6.1.- Descripción de las estaciones de muestreo ……………………………
8
6.2.1.- Trabajo de campo …………………………………………………….
10
6.2.2- Revisión e identificación de los quetognatos ………………………
11
6.3.- Parámetros ecológicos de parasitismo …………………………………..
12
6.4.1.- Técnica parasitológica basada en Salgado-Maldonado, 1979 .…..
12
6.4.2.- Identificación helmíntica .……………….……………………………..
13
6.4.3.- Descripción helmíntica .……………………………………………….
13
6.5.1.- Análisis multivariados entre variables biológicas y físicas ..……...
13
6.5.2.- Grupos de especies de quetognatos y parásitos ...………………..…
14
6.5.3.- Procedimiento de Permutación de Multi-Respuesta (PPMR) ……….
15
6.5.4.- Relaciones entre los grupos de quetognatos y parásitos definidos
con las variables ambientales ………………………………………….
7.- RESULTADOS …………………………………………………………………
15
16
7.1.1.- Composición taxonómica de los quetognatos ...…………………….
16
7.1.2.- Captura y abundancia de los quetognatos ...……………………….
16
7.1.3.- Prevalencia de parasitismo de los quetognatos ……………………
17
7.2.1.- Distribución espacial de los quetognatos capturados y parasitados ……………………………………………………………………..
17
7.2.2.- Distribución temporal de los quetognatos capturados y parasitados ……………………………………………………………………..
7.2.3.- Prevalencia de parasitismo espacial y temporal (2004 y 2005) ….
18
19
7.3.- Parámetros ecológicos: abundancia, prevalencia e intensidad
media de parasitismo de cada especie de quetognato …………...…
29
7.4.- Descripción de las características morfológicas y anatómicas de
los parásitos encontrados en ambos años …………………………
44
7.4.1.- Phylum Platyhelminthes ……………………………………………….
44
7.4.1.1.- Clase Monogenea …………………………………………………..
44
Larva de Monopisthocotylea ……………………………………………
44
Descripción ……………………………………………………...
44
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ….
7.4.1.2.- Clase Trematoda ……………………………………………………
Distoma tipo A ……………………………………………………………
Descripción ………………………………………………………….
Distoma tipo B ……………………………………………………………
Descripción ………………………………………………………….
45
46
46
46
47
47
Distoma tipo C …………………………………………………………...
48
Descripción …………………………………………………………..
48
Distoma tipo D ……………………………………………………………
49
Descripción …………………………………………………………
Distoma tipo E …………………………………………………………….
Descripción ………………………………………………………….
49
50
50
Distoma tipo F …………………………………………………………….
51
Descripción …………………………………………………………..
51
Distoma tipo G ……………………………………………………………
52
Descripción ………………..…………………………………………
52
Esporocisto ………………………………………………………………
53
Descripción …………………………………………………………..
53
Cercaria owreae ………………………………………………………..
54
Descripción …………………………………………………………...
54
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
55
Larva tipo Monilicaecum ……..………………………………………..
57
Descripción …………………………………………………………...
57
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
58
Familia Hemiuridae .…………………………………………………..
59
Descripción …………………………………………………………...
60
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
60
Hemiurus sp. …..………………………………………………………..
62
Descripción …………………………………………………………...
62
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
63
Parahemiurus sp. .....…………………………………………………..
65
Descripción …………………………………………………………...
65
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
66
Lecithochirium sp. ……..………………………………………………..
68
Descripción …………………………………………………………...
68
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
69
Brachyphallus sp. …..…………………………………………………..
71
Descripción …………………………………………………………...
71
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
72
Paralecithochirium sp. ………………………………………………….
74
Descripción …………………………………………………………...
74
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
75
Opisthadena sp. ………..……………………………………………….
76
Descripción …………………………………………………………...
76
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
77
Adinosoma sp. ……..…………………………………………………..
79
Descripción …………………………………………………………...
79
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
80
Opechona pyriforme …………………………………………………..
82
Descripción …………………………………………………………...
82
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
83
Tergestia sp. ……………………………………………………………
85
Descripción …………………………………………………………...
85
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ...
86
7.4.1.3.- Clase Cestoda ………………………….………………………………
87
Metacéstodo tipo Plerocercoide A ..…………………………………
87
Descripción ………………………………………………………….
87
Metacéstodo tipo Plerocercoide B …………………………………..
88
Descripción ………………………………………………………….
88
Metacéstodo tipo Plerocercoide C …………………………………..
89
Descripción …………………………………………………………..
89
Metacéstodo tipo Plerocercoide D …………………………………..
90
Descripción ………………………………………………………….
90
Metacéstodo tipo Plerocercoide E …………………………………..
91
Descripción ………………………………………………………….
91
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
en los metacéstodos tipo A, B, C, D y E …..……………………..
92
Platelminto tipo A ……………………………………………………...
93
Descripción ………………………………………………………….
93
Platelminto tipo B ……………………………………………………...
94
Descripción ………………………………………………………….
94
Platelminto tipo C …………………………………………………….
95
Descripción …………………………………………………………
95
7.4.2.- Phyllum Nematoda ...…………………………………………………..
95
Larva de nemátodo …………………………………………………
95
Descripción ………………………………………………………….
96
Procamallanus (Spirocamallanus) sp. ………………………………
96
Descripción …………………………………………………………..
96
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo ….
97
7.4.3.- Quiste ……………………………………………………………………...
101
Descripción …………………………………………………………….
101
7.4.4.- Modificaciones de la pared corporal del hospedero por la posible
presencia de parásitos ……………………………………………….
102
Descripción …………………………………………………………….
102
7.5.1.- Definición de grupos de quetognatos parasitados y parásitos ……..
128
7.5.2.- Procedimiento de Permutación de Multi-Respuesta (PPMR) ……….
131
7.5.3.- Relaciones entre el parasitismo de quetognatos y el ambiente …….
131
8.- DISCUSIÓN ………………….…………………………………………………
141
8.1.- Distribución y abundancia de quetognatos ………………..……………
141
8.2.- Prevalencia y parasitismo de quetognatos ……………………………..
142
8.3.- Habitat planctónicos indicados por quetognatos parasitados .………
145
9.- CONCLUSIONES ……………………...………………………………………
149
10.- LITERATURA CITADA …….…..……………………………………………
151
11.- ANEXO I ………………………………………………………………………
154
NOMENCLATURA DE LAS FIGURAS
A=
Acetábulo.
hh=
Hospederos de helmíntos.
An=
Anillo nervioso.
hp=
Hospederos parasitados.
Ap=
Apéndices.
In=
Intestino.
B=
Botridio.
mc=
Modificación corporal.
Bc=
Bifurcación cecal.
Mo=
Monogéneos.
Be=
Banda esclerótizada.
Mq=
Membrana quística.
C1=
Plerocercoide A.
n1=
Nemátoda.
C2=
Plerocercoide B.
n2=
Procamallanus (Spirocamallanus) sp.
C3=
Plerocercoide C.
Ne=
Nemátodos.
C4=
Plerocercoide D.
Ov=
Ovario.
C5=
Plerocercoide E.
Pa=
Parásitos.
C6=
Pleroceircoide F.
Pd=
Pterosagitta draco.
Cai=
Cámara intestinal.
Pe=
Poro excretor.
Ce=
Céstodos.
Pg=
Poro genital.
Cb=
Cápsula bucal.
Pig=
Pigmentación.
Ci=
Ciego intestinal.
Pit=
Cavidad preacetabular.
Eg=
Esófago glandular.
Pp=
Pars prostática.
Em=
Esófago muscular.
q=
Quiste.
E=
Estómago.
rp=
Ríqueza de parásitos.
Ecs=
Ecsoma.
Ss=
Serratosagitta serratodentata.
Es=
Escólex.
Ssp=
Sagitta sp.
Est=
Estróbilo.
t1=
Distoma A.
F=
Faringe.
t2=
Distoma B.
Fe=
Flaccisagitta enflata.
t3=
Distoma C.
Fh=
Ferosagitta hispida.
t4=
Distoma D.
Gr=
Glándula rectal.
t5=
Distoma E.
Gv=
Glándula vitelógena.
t6=
Distoma F.
hc=
Hospederos capturados.
t7=
Distoma G.
I
t8=
Esporocisto.
t9=
Cercaria owreae.
t10=
Larva tipo Monilicaecum.
t11=
Hemiuridae.
t12=
Hemiurus sp.
t13=
Parahemiurus sp.
t14=
Lecithochirium sp.
t15=
Brachyphallus sp.
t16=
Paralecitochirium sp.
t17=
Opisthadena sp.
t18=
Dinosoma sp.
t19=
Opechona pyriforme.
t20=
Tergestia sp.
T=
Testículo.
Tr=
Tremátodos.
Tu1=
Platelminto A.
Tu2=
Platelminto B.
Tu3=
Platelminto C.
Ve=
Vesícula excretora.
Vo=
Ventosa oral.
Vs=
Vesícula seminal.
Zb=
Zona basal.
II
LISTADO DE FIGURAS
Figura
1.-
Página
Ubicación geográfica de las estaciones de muestreo y de las tres zonas
ambientales consideradas en el norte del estado de Quintana Roo,
México ……………….…………………………………………………………
2.-
Esquema de la larva de Monopisthocotylea encontrado en penetración
de F. enflata del ambiente arrecifal nerítico (en vista lateral) ……………
3.-
53
Esquema de Cercaria owreae encontrado en el saco celómico de
F. enflata de los ambientes arrecifal nerítico y lagunar arrecifal …………
12.-
52
Fotografía de la fase esporocisto de tremátodo encontrado en el saco
celómico e intestino de F. hispida en el ambiente lagunar costero .……..
11.-
51
Fotografía del Distoma tipo G encontrado en el saco celómico e intestino
de F. enflata, F. hispida y P. draco de los tres ambientes ………………
10.-
50
Esquema del Distoma tipo F encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero ……………………………………………….
9.-
49
Esquema del Distoma tipo E encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero ……………………………………………….
8.-
48
Esquema del Distoma tipo D encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero ……………………………………………….
7.-
47
Esquema del Distoma tipo C encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero ……………………………………………….
6.-
46
Esquema del Distoma tipo B encontrado en el saco celómico de F. enflata
del ambiente lagunar arrecifal ……………………………………………….
5.-
44
Esquema del Distoma tipo A encontrado en el intestino de F. enflata del
ambiente arrecifal nerítico …………………………………………………….
4.-
11
54
Esquema de la larva tipo Monilicaecum encontrado en el saco celómico,
intestino y septo caudal de F. hispida, F. enflata, P. draco,
S. serratodentata y Sagitta sp. de los tres ambientes estudiados ……….
13.-
57
Esquema de Hemiúridos a nivel familia encontrados en el saco
celómico de F. hispida, F. enflata, P. draco y S. serratodentata en los
tres ambientes estudiados …………………………………………………..
59
III
14.-
Esquema de Hemiurus sp. encontrado en el saco celómico de F. hispida
S. serratodentata de los ambientes lagunar costero y lagunar arrecifal ..
15.-
Esquema de Parahemiurus sp. encontrado en el saco celómico de
F. hispida del ambiente lagunar costero…………………………………....
16.-
65
Esquema de Lecithochirium sp. encontrado en el saco celómico e
intestino de F. hispida del ambiente lagunar costero ..……………………
17.-
62
68
Esquema de Brachyphallus sp. encontrado en el saco celómico e
intestino de F. hispida, F. enflata, S. serratodentata y Sagittasp. de
los tres ambientes estudiados ..……………………………………………..
18.-
Esquema de Paralecithochirium sp. encontrado en el saco celómico de
F. hispida del ambiente arrecifal nerítico …………………………………..
19.-
79
Esquema de Opechona pyriforme encontrado en el saco celómico e
intestino de F. hispida y F. enflata de los tres ambientes estudiados ….
22.-
76
Esquema de Adinosoma sp. encontrado en el saco celómico de F. hispida,
F. enflata y Sagitta sp. de los tres ambientes estudiados .………………
21.-
74
Esquema de Opisthadena sp. encontrado en el saco celómico de F.
hispida y F. enflata de ambientes lagunar arrecifal y lagunar costero ...
20.-
71
82
Esquema de Tergestia sp. encontrado en el saco celómico e intestino
de F. hispida, F. enflata y Sagitta sp. de los ambientes lagunar costero
y lagunar arrecifal ……………………………………………………………..
23.-
Metacéstodo tipo plerocercoide A encontrado en el saco celómico de
F. hispida en el ambiente lagunar costero ………………………………….
24.-
90
Metacéstodo tipo plerocercoide E encontrado en el saco celómico de
F. hispida y S. serratodentata en el ambiente lagunar costero ………….
28.-
89
Escólex de metacéstodo tipo plerocercoide D encontrado en el saco
celómico de F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal .………………….
27.-
88
Metacéstodo tipo plerocercoide C encontrado en el saco celómico de
F. enflata en el ambiente arrecifal nerítico ………………………………….
26.-
87
Metacéstodo tipo plerocercoide B encontrado en el saco celómico de
F. hispida y S. serratodentata en el ambiente lagunar costero ………….
25.-
85
91
Fotografía de Platelminto tipo A encontrado en el saco celómico de
IV
F. hispida en el ambiente lagunar costero ………………………………….
29.-
Esquema de Platelminto tipo B encontrado en el saco celómico de F.
hispida, F. enflata y S. serratodentata en el ambiente lagunar costero …
30.-
94
Fotografía de Platelminto tipo C encontrado en el septo caudal de
F. hispida en el ambiente lagunar costero ………………………………….
31.-
93
95
Fotografía de una larva de nemátodo encontrado en el saco celómico de
F. hispida y F. enflata en los ambientes lagunar costero y lagunar
arrecifal …………………………………………………………………………
32.-
Esquemas de Procamallanus (Spirocamallanus) sp. encontrado en el
saco celómico de F. hispida en el ambiente lagunar arrecifal ……………
33.-
95
96
Fotografía de quistes encontrados en el inestino y saco celómico de
F. hispida, F. enflata, P. draco, S. serratodentata y Sagitta sp. de todos
los ambientes estudiados …………………………………………………..
34.-
Fotografía de la modificación de la pared corporal encontrada en F. hispida
en todos los ambientes estudiados ………………………………………..
35.-
101
102
Grupos de quetognatos parasitados y parásitos obtenido mediante el
dendrograma de similitud a partir de un análisis de agrupamiento de las
estaciones de muestre del 2004 y 2005 …………………………………….
36.-
133
Grupos de quetognatos parasitados y parásitos y su relación con las
variables ambientales mediante el ACC ……………………………………
135
V
LISTADO DE TABLAS
Tabla
1.-
Página
Quetognatos capturados en el norte de Quintana Roo durante el
2004 ……………………………………………………………………
2.-
Quetognatos capturados en el norte de Quintana Roo durante el
2005 ……...……………………………………………………………….
3.-
23
Quetognatos parasitados en el norte de Quintana Roo durante el
2005 ……...……………………………………………………………….
5a.-
22
Quetognatos parasitados en el norte de Quintana Roo durante el
2004 ……...……………………………………………………………….
4.-
21
24
Prevalencia de parasitismo espacial y temporal en el norte de
Quintana Roo durante el 2004 ………………………………………….
25
5b.-
Continuación ……………………………………………………………..
26
6a.-
Prevalencia de parasitismo espacial y temporal en el norte de
Quintana Roo durante el 2005 ………………………………………….
27
6b.-
Continuación ……………………………………………………………..
28
7.-
Prevalencia e intensidad media de parasitismo anual ..………………
29
8.-
Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en F. hispida (2004 y
2005) ……………………………………………………………………..
9.-
Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en F. enflata (2004 y
2005) ……………………………………………………………………..
10.-
42
Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en P. draco (2004 y
2005) ……………………………………………………………………..
12.-
38
Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en S. serratodentata
(2004 y 2005) ……..……………………………………………………..
11.-
32
43
Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en Sagitta sp. (2004 y
2005) ……………………………………………………………………..
43
13.-
Registros de Cercaria owreae en quetognatos ………………………
103
14.-
Registros de la larva tipo Monilicaecum ……………………………..
104
15a, b.-
Registros de metacercarias y adultos de Hemiurus sp. ……………
106
16.-
Registros de metacercarias y adultos de Parahemiurus sp. ………
111
VI
17.-
Registros de metacercarias de Lecithochirium sp. …………………
113
18a-c.-
Registros de adultos de Lecithochirium sp. …………………………
114
19.-
Registros de metacercarias y adultos de Brachyphallus sp. ………
120
20.-
Registros de adultos de Opisthadena sp. ……………………………
121
21.-
Registros de adultos de Adinosoma sp. ……………………………….
123
22.-
Registros de metacercarias y adultos de Opechona sp. …………..
123
23.-
Registros de metacercarias y adultos de Tergestia sp. ……………
125
24.-
Registros de metacéstodos tipo Plerocercoide en quetognatos y
peces …………………………………………………………………….
25.-
Grupo de Flaccisagitta enflata en el ambiente lagunar arrecifal del
2005 (Grupo 1), formado por el análisis de agrupamiento …………..
26.-
138
Grupo de Ferosagitta hispida en el ambiente lagunar costero del
2005 (Grupo 3), formado por el análisis de agrupamiento …………..
28.-
137
Grupo de Flaccisagitta enflata en el ambiente lagunar arrecifal del
2004 (Grupo 2), formado por el análisis de agrupamiento …………..
27.-
126
139
Grupo de Ferosagitta hispida de los tres ambientes del 2005
(Grupo 4), formado por el análisis de agrupamiento …………………
140
VII
RESUMEN
En el Caribe Mexicano no se ha abordado suficientemente la relación entre los
quetognatos, sus parásitos y los parámetros ambientales en los que viven. Los
quetognatos son el segundo grupo en abundancia en el zooplancton ya que
constituyen un eslabón en la transferencia de energía hacia niveles tróficos
superiores, pero además pueden actuar como hospederos intermediarios o
paraténicos de helmintos. Por tal, el objetivo de este trabajo fue conocer la fauna
helmíntica que parasita a los quetognatos en el Sistema Lagunar Nichupté y zonas
adyacentes del norte de Quintana Roo y su relación con las condiciones ambientales
durante los dos años 2004 y 2005. Las muestras de zooplancton fueron recolectadas
mensualmente siguiendo la metodología de captura para ellas en 12 estaciones,
distribuidas desde Cancún hasta Puerto Morelos y cubriendo tres ambientes: arrecifal
nerítico, lagunar costero que incluye al Sistema Lagunar Nichupté (SLN) y lagunar
arrecifal. Los quetognatos parasitados se tiñeron con Tricrómica de Gomori, se
aclararon con salicilato de metilo y se montaron con resina sintética en preparaciones
permanentes. Se recolectaron 67200 quetognatos de los cuales 4,020 se
encontraron parasitados pertenecientes a: Ferosagitta hispida, Flaccisagitta enflata
Pterosagitta draco y Serratosagitta serratodentata. La prevalencia de parasitismo fue
de 5.98% e intensidad media de infección de 2.45. Se obtuvieron 9860 parásitos,
siendo posible la identificación de 1169 helmintos en 33 formas diferentes que
incluyeron larvas de monogéneos, larvas de digéneos: cercarias y metacercarias,
larvas de nematodos en fase 3 y también larvas de platelmintos y distomidos. Para
cada uno de los parásitos identificados se obtuvo su abundancia, prevalencia e
intensidad promedio de infección. Las especies más abundantes fueron F. hispida y
F. enflata ambas mostraron dominancia por un grupo de estaciones en particular, F.
hispida en las estaciones que se encuentran en el ambiente lagunar costero y que
incluye al SLN y F. enflata que se registro dominante en los otros dos ambientes,
arrecifal nerítico y lagunar arrecifal. El mayor número de parásitos encontrados fue
en estas dos especies de mayor abundancia. Los trematodos digéneos mostraron
una mayor distribución en las estaciones de muestreo y una menor especificidad
VIII
hospedatoria al encontrarse en todas las especies de quetognatos parasitados, en
cambio los céstodos mayor especificidad al encontrarse en dos especies de
quetognatos y en el caso de los nematodos solo fueron encontrados en F. hispida.
En este trabajo se registran nuevas localidades y hospederos para los helmintos de
las costas mexicanas.
IX
ABSTRACT
In the Mexican Caribbean has not been sufficiently addressed the relationship
between chaetognahts, their parasites and environmental parameters in which they
live. The chaetognaths are the second largest group in zooplankton abundance as
they are a link in the energy transfer to higher trophic levels, but also can act as
intermediate hosts of helminthes or paratenic. For this, the objective of this study was
to helminth fauna parasitizing the chaetognaths in the Nichupte Lagoon System and
adjacent areas of northern Quintana Roo and its relation to environmental conditions
during the two years 2004 and 2005. Zooplankton samples were collected monthly
using the methodology capture them at 12 stations distributed from Cancun to Puerto
Morelos and covering three environments: neritic reef, coastal lagoon wich includes
the Nichupte Lagoon System (SLN) and reef lagoon. The parasitized chaetognaths
were stained with Gomori Trichrome, rinsed with methyl salicylate and mounted
synthetic resin in permanent preparations. Chaetognaths were collected of wich
67200 were parasitized 4020 were parasitized pertaining to: Ferosagitta hispida,
Flaccisagitta enflata Pterosagitta draco and Serratosagitta serratodentata. The
prevalence of parasitism was 5.98% and mean intensity of infection of 2.45. 9860
parasites were obtained, being possible the identification of helminthes in 1169
involving 33 different ways monogeneans larvae, larval digenea: cercariae and
metacercariae; nematode larvae stage 3 and larvae of flatworms and distoms. For
each of the identified parasites obtained their abundance, prevalence and mean
intensity of infection. The most abundant species were F. hispida and F. enflata both
showed dominance by a particular group of stations. F. hispida in the stations located
in the coastal lagoon environment and that includes the SLN and F. enflata that key
log in the other two environments, neritic reef lagoon. The largest number of parasites
found in these two species was most abundant. Digeneans showed a greater
distribution in the sampling stations and a lower specificity hospedator to be found in
all species of chaetognaths parasitized, however the greater specificity in cestodes
found in two species of chaetognaths in the case of nematodes wrere found only in F.
X
hispida. In this paper we reported new locations and hosts for helminths of the
Mexican coast.
XI
1.- INTRODUCCIÓN
Quintana Roo es una de las regiones con mayor desarrollo turístico en el país,
lo que contrasta con el conocimiento que se tiene de su flora y fauna marina. A la
fecha se han registrado importantes modificaciones en la calidad de los ecosistemas
marinos, lo cual debe afectar el ciclo de vida de muchas especies (Álvarez-Cadena et
al., 2007b), particularmente de organismos del zooplancton que son los más
sensibles a los cambios ambientales (Youngbluth, 1980).
Dentro de los grupos abundantes del zooplancton, se encuentran los
quetognatos que son organismos hermafroditas, carnívoros, depredadores no
visuales que identifican a sus presas por la perturbación que producen en el medio
acuático debido a su movimiento. Se alimentan principalmente de copépodos y
larvas de peces (Feigenbaum & Maris, 1984). Son reconocidos como una de las
principales vías en la transferencia de energía en la cadena trófica entre los primeros
eslabones y los depredadores mayores, donde se incluyen a especies de peces,
tiburones y calamares de importancia comercial (Reeve, 1970; Nagasawa & Marumo,
1979a). Los quetognatos son organismos que tienen una migración activa y
constante a lo largo de la columna de agua por lo que tienen un alto riesgo de ser
seleccionados como hospederos intermediarios o paraténicos por parásitos que
serían transferidos hacia niveles tróficos superiores en consecuencia de las altas
abundancias de este hospedero dentro de la comunidad del zooplancton (Medina,
1979; Daponte et al., 2008).
El conocimiento que se ha adquirido de los parásitos que albergan los
quetognatos ha sido de manera esporádica. Los estudios han sido más frecuentes en
los últimos 30 años, en donde se empezó a analizar la posible relación del ciclo de
vida de los parásitos con la biología de los quetognatos (Pearre, 1974; 1979). Como
resultado de esta interacción se han observado daños corporales e inflamatorios del
sitio de penetración de los parásitos (Nagasawa, 1991), lo cual podría generar un
cambio en el comportamiento de los quetognatos, haciendo que estos vivan más
cerca de la superficie lo cual conlleva a una mayor vulnerabilidad a ser depredados
por peces planctívoros como lo mencionaron Pearre (1979) y Nagasawa (1991). Esto
puede ser interpretado como una influencia del parásito sobre su hospedero para
1
que le permita llegar hacia su siguiente hospedero o al definitivo. Otros daños
observados son el gigantismo que es la adquisición de mayor talla de los organismos
(Nagasawa, 1991), cambios en la coloración del cuerpo (Nagasawa & Nemoto, 1984;
Santhakumari, 1992) y disminución en el desarrollo de las gónadas femeninas,
ocasionando desde una inhibición ovárica hasta su completa desaparición afectando
indudablemente su fecundidad (Pearre, 1979).
Entre los parásitos que causan los efectos antes mencionados se encuentran:
Tremátodos.- Presentan diferentes fases larvales, iniciando con el miracidio (primera
fase) el cual es un organismo nadador libre, que penetra siempre a un molusco
(primer hospedero intermediario). Una vez en el interior del molusco se transforma
por reproducción asexual en esporocisto (segunda fase) y dentro de éste se
desarrollan las redias (tercera fase) y en cada redia se forman las cercarias (cuarta
fase) también por reproducción asexual. Esta cuarta larva sale del molusco y
penetran a un crustáceo o larva de pez (segundo hospedero intermediario) en donde
se convierten en metacercarias (quinta fase). Por último al ser ingerido este segundo
hospedero intermediario por un hospedero definitivo permite que la larva se convierta
en adulto (Lamothe-Argumedo, 1983).
Céstodos.- De ciclo indirecto por lo que requieren de uno o dos hospederos
intermediarios. Los huevos embrionados de estos organismos alcanzan el agua
después de ser eliminados por el hospedero definitivo con las heces, así eclosionan
y se forman los coracidios (primera larva). Posteriormente estas larvas son
consumidas por un artrópodo (primer hospedero intermediario) y migran al hemocele
donde experimentan una metamorfosis de alargamiento y reorganización del cuerpo,
formándose en larva procercoide (segunda larva). Este primer hospedero es
consumido por un pez (segundo hospedero intermediario), la larva perfora el intestino
de éste dando paso a una metamorfosis gradual para transformarse en larva
plerocercoide (tercera larva) en la cual desaparecen los ganchos embrionarios y
desarrollan rudimentos del órgano de fijación característica del adulto. Al final el pez
es ingerido por elasmobranquios, los hospederos definitivos (Stunkard, 1977;
Schmidt & Roberts, 1983).
2
Nemátodos.- Presentan ciclo de vida indirecto todas las especies. La primera
fase larval es formada en el útero de la hembra adulta, la cual es expuesta al medio
acuático por las heces fecales del hospedero definitivo y eclosiona como segunda
fase larval. Posteriormente los crustáceos ingieren esta larva y fungen como primer
hospedero intermediario. La larva se desplaza en el hemocele y se desarrolla el
tercer estadio larval. Los crustáceos serán ingeridos por organismos planctívoros
(segundo hospedero intermediario o paraténico) en donde la larva persistirá en el
intestino o se enquistará en su serosa y será transportada en la cadena alimenticia a
los hospederos definitivos piscívoros (Anderson, 2000).
Como se ha descrito en cada uno de los ciclos de vida, estos helmintos
presentan una fase larvaria que parasita organismos bentónicos o planctónicos
(Reeve, 1970; Nagasawa & Marumo, 1979a) y en el caso de los quetognatos,
considerados el segundo grupo de abundancia en el plancton marino particularmente
en las costas de Quintana Roo (Ramírez-Ávila, 1997), la presencia de parásitos no
puede ser casual.
Por lo que el incremento en los estudios del parasitismo en quetognatos
permitirá conocer los efectos posibles en sus poblaciones, además de ampliar la
información sobre los ciclos de vida de los helmintos, tipos de transmisión y su
contribución en una de las causas de mortalidad de los quetognatos en las costas de
Quintana Roo.
2.- ANTECEDENTES
2.1.- A nivel mundial
La mayor parte del conocimiento de los helmintos en quetognatos se debe
principalmente a los primeros registros en el océano Atlántico, sin embargo, también
existen registros en los demás océanos. Las fases larvales de los digéneos de
diferentes áreas geográficas son las de mejor conocimiento hasta el momento.
Océano Atlántico.- se han registrado metacercarias progéneticas de
Parahemiurus merus en el quetognato Parasagitta friderici en la Bahia de Paraguana,
Brasil (Almeida et al., 2009); Cercaria owreae en Flaccisagitta lyra en el Caribe
Cubano (Suárez-Caabro, 1955); Dawes (1958 & 1959); en el Gran Banco Meteor
3
(Jarling & Kapp, 1985); Brachyphallus sp. en Sagitta elegans (Linton, 1927),
Hemiurus sp. en Sagitta elegans (Myers, 1956); Lecithochirium sp. en Sagitta
cephaloptera (Dollfus, 1960); Hemiurus sp. en Sagitta minima, Sagitta friderici,
Sagitta
enflata
(Pearre,
1976
&
1979);
Monilicaecum
en
Serratosagitta
serratodentata, Sagitta minima, Sagitta hexaptera, Sagitta enflata, Pterosagitta draco
y Spadella sp. (Reimer et al., 1975); Derogenes sp. en Sagitta euxina (Elian, 1960);
Opechona sp. en Sagitta elegans (Reimer et al., 1971); Derogenes varicus en
quetognatos no identificados (Rolbiecki & Waskusz, 2005); Derogenes sp., Ectenurus
sp., Monascus filiformis y una metacercaria de Lepocreadiidae fueron encontradas
por Daponte et al. (2006); fases larvales de céstodos en Sagitta enflata (Dollfus et al.,
1954); en Sagitta tenuis (Dawes, 1958); en Sagitta elegans (Reimer et al., 1971 y
Kulachkova, 1972); en Sagitta setosa (Oresland, 1986); en Sagitta friderici y
Pterosagitta draco (Pierrot-Bults, 1990); el nemátodo Contracaecum sp. en Sagitta
euxina (Elian, 1960).
Golfo de México.- Se encontraron a Cercaria owreae en Flaccisagitta enflata y
Flaccisagitta hexaptera de Florida (Hutton, 1952 & 1954); Parahemiurus sp. en
Ferosagitta hispida (Overstreet, 1969).
Océano Pacífico.- Nagasawa & Nemoto (1984) y Santhakumari (1992)
observaron modificaciones en el tegumento de Sagitta crassa y Sagitta sp. en Japón.
Posteriormente Shimazu (1978) y Nagasawa & Marumo (1979a, b) encontraron
metacercarias de la familia Hemiuridae: Derogenes sp., Ectenurus virgulus,
Parahemiurus merus y Daponte et al. (2008) registraron una metacercaria de la
familia Lepocreadiidae: Monascus filiformis en S. friderici. Shimazu (1978) registro
larvas de céstodos en los quetognatos: S. enflata, Sagitta ferox, Sagitta nagae,
Sagitta neglecta, Sagitta regularis, Sagitta pacifica, Pterosagitta draco y Eukrohnia
hamata. Nagasawa & Marumo (1979a) observaron céstodos en Eukrohnia hamata,
Pterosagitta draco y Sagitta enflata. Mazzoni (1986) encontró una larva de nemátodo
sin identificar en Flaccisagitta enflata.
Océano Índico.- Oresland & Bray (2005) encontraron en el quetognato
Flaccisagitta
enflata
a
las
metacercarias:
Monilicaecum,
Aphanurus
sp.,
4
Parahemiurus sp., larvas de céstodos y a un nemátodo en fase larval y en el
quetognato Sagitta elegans a la metacercaria de Opechona sp.
2.2.- En México
Los estudios de parasitismo en quetognatos en las costas Mexicanas se han
enfocado únicamente a taxonomía de helmintos en la zona del Caribe Mexicano
(Gómez del Prado-Rosas et al., 1999a, b, 2000a, 2002, 2005 y 2007b). Ellos,
mencionaron a Cercaria owreae infectando Flaccisagitta enflata, Serratosagitta
serratodentata, Ferosagitta hispida, Sagitta helenae. También describieron a las
metacercarias tipo Torticaecum sp. infectando a Serratosagitta serratodentata,
Metacercaria
quintanarroensis
a
Flaccisagitta
enflata,
y
una
metacercaria
accacoelidae en F. enflata. A los hemiúridos Brachyphallus sp. en S. serratodentata,
Ectenurus sp. en Parasagitta friderici, Lecithochirium sp. en F. enflata, S.
serratodentata, S. bipunctata y S. helenae. Finalmente a la metacercaria tipo
Monilicaecum en F. enflata y S. serratodentata. Sin embargo, el presente trabajo es
el primer estudio de carcter taxonómico y ecológico para comprender las
asociaciones de la estructura de la comunidad de hospederos y parásitos en una
serie mensual en dos años (variación mensual e interanual) en relación con las
condiciones ambientales de temperatura, salinidad, pH y concentración de oxígeno
disuelto.
3.- ÁREA DE ESTUDIO
Se encuentra ubicada entre los paralelos 20º55` a 21º05` N y 86º40` a 86º50`
W en la región nor-oriental de la península de Yucatán (estado de Quintana Roo). La
zona de muestreo presenta una extensión aproximada de 50 km desde Puerto
Morelos hasta Cancún, incluido el Sistema Lagunar Nichupté (Fig. 1). De acuerdo
con Jordan (1993) el área de estudio presenta principalmente una vegetación de tipo
manglar como Rhizophora mangle Linneo, 1753 y Avicenia laguncularia (L.), la selva
es baja tropical perennifolia con pastizales halófitos.
Las costas de Quintana Roo y la Península de Yucatán, se caracterizan por
ser de escaso relieve, ausencia de aporte de ríos y la naturaleza cárstica de su suelo
propia de la región. La plataforma continental es muy extensa frente a las costas
5
septentrional y occidental de Yucatán (Banco de Campeche). Sin embargo, desde
Cancún hacia el sur prácticamente desaparece, lo que permite que sus aguas sean
de fuerte carácter oceánico con condiciones oligotróficas (bajos niveles de
nutrientes), elevada estabilidad vertical y transparencia (Merino & Otero, 1991). En
escala oceánica, la principal característica es la presencia de la corriente de Yucatán
que fluye de sur a norte a lo largo de costa sobre la plataforma continental de la
costa de Quintana Roo (Merino, 1986). En esta región, las principales corrientes
marinas tienen una dirección norte-noreste que fluyen a lo largo de la línea de costa,
con velocidades promedio de 10 cm/s-1, aunque se pueden registrar velocidades de
hasta 50 cm/s-1 (Merino & Otero, 1991). En la zona de estudio también se han
registrado corrientes con dirección sur-sureste cerca de la costa de menor
intensidad. Las mareas son mixtas y semidiurnas con un rango de mareas de 0.24 m
(Ruíz-Rentería et al., 1998).
El clima del lugar de acuerdo con la clasificación de Koppen (Modificada por
García, 1964) es del tipo Aw1 (x`) (y`)g, esto es, cálido subhúmedo con temperatura
media anual > 22º C y el mes más frío es típicamente >18º C. Para el área de estudio
se registran tres regímenes climáticos a lo largo del año: a) el régimen de secas
(marzo a junio) que se caracteriza por una escasa precipitación pluvial; b) el régimen
de lluvias (julio a octubre) con vientos alisios en dirección sur-sureste y c) el de
nortes (noviembre a febrero) caracterizado por fuertes vientos provenientes del norte
y con constante precipitación aunque no torrencial (Gasca et al., 1996).
4.- PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA E HIPOTESIS
La zona norte de Quintana Roo, se ha consolidado como una de las
principales regiones de importancia económica para el país, particularmente en el
Sistema Lagunar Nichupté (SLN), el cual está rodeado por el gran desarrollo turístico
de Cancún. Esta zona es considerada como área de crianza y reproducción de
organismos marinos. Sin embargo, el SLN se encuentra bajo un proceso de
eutrofización lo que ha provocado que las condiciones sean favorables para el
desarrollo de parásitos en los organismos marinos, incluyendo al grupo de los
quetognatos.
6
El factor más importante que determina la presencia o ausencia de una
especie de parásito en una cierta localidad, es la presencia de un hospedero con una
densidad de población alta (Moravec et al., 1995c), como se puede considerar a los
quetognatos en esta zona de Quintana Roo. Por su parte, Álvarez-Cadena et al.
(2007a) y Youngbluth (1980) consideran que las condiciones ambientales costeras
asociadas con la precipitación pluvial favorecen la productividad en los sistemas
acuáticos, lo cual permite el incremento poblacional de diversos grupos del
zooplancton, incluido el de los quetognatos. En este contexto, se sabe que en esta
zona del Caribe Mexicano han sido caracterizados tres regímenes climáticos los
cuales varían conforme se presente un aumento o disminución de la precipitación
pluvial en el año. Así mismo Álvarez-Cadena et al. (2007a), diferenciaron en el área
de estudio tres zonas ambientales de acuerdo con su ubicación, condiciones
ambientales, flora y fauna, las cuales en este trabajo son mencionadas como:
arrecifal nerítico, lagunar costero y lagunar arrecifal.
Ahora bien, considerando tanto la precipitación pluvial, como la diferenciación
ambiental se plantea la siguiente hipótesis: la mayor densidad de organismos y el
mayor número de quetognatos parasitados se encontrará en el ambiente lagunar
costero durante la época de lluvias en donde Ferosagitta hispida será la especie con
mayor presencia de parásitos, mientras que la menor densidad de quetognatos y el
menor número de quetognatos parasitados ocurrirá en el ambiente arrecifal nerítico
durante el régimen de secas en donde se presentará Flaccisagitta enflata
principalmente.
5.- OBJETIVOS
5.1.- General
Conocer la fauna helmíntica que parasita a los quetognatos en el Sistema
Lagunar Nichupté y zonas adyacentes del norte de Quintana Roo y su relación con
las condiciones ambientales durante los años 2004 y 2005.
5.2.- Particulares
5.2.1.- Determinar la composición, abundancia y prevalencia de parasitismo general
7
de los quetognatos.
5.2.2.- Determinar la distribución espacial y temporal de los quetognatos capturados
y parasitados.
5.2.3.- Determinar los parámetros ecológicos de parasitismo: abundancia,
prevalencia e intensidad media de infección para cada especie de quetognato
parasitado.
5.2.4.- Describir las características morfológicas y anatómicas de los parásitos
encontrados.
5.2.5.- Determinar la influencia de las condiciones ambientales en las que se observó
la presencia de parásitos.
6.- MATERIAL Y MÉTODOS
6.1.- Descripción de las estaciones de muestreo
Las muestras de zooplancton se obtuvieron mensualmente durante el 2004 y
2005 en 12 estaciones a lo largo de las costas del norte de Quintana Roo, desde
Cancún hasta Puerto Morelos. Con el objeto de simplificar la información, las 12
estaciones de muestreo del norte de Quintana Roo fueron agrupadas en diferentes
áreas geográficas de acuerdo con la ubicación, tipo de condiciones ambientales, flora
y fauna.
Las estaciones 1 y 2 pertenecen al ambiente arrecifal nerítico (Fig. 1, azul) la
cual presenta oleaje y fuertes corrientes por lo que se le considera con gran dinámica
debido en parte a la profundidad del lugar (10-15 m) y cuyo fondo está caracterizado
por la presencia de blanquizales de arena. Merino (1986) mencionó que la dinámica
de esta zona se debe a que se acentúa la fuerza de la corriente en dirección norte.
Los grupos de zooplancton que se han registrado son principalmente de origen
oceánico como algunas especies de sifonóforos, salpas, medusas, quetognatos y
larvas de peces.
Las estaciones 3 a 6 se ubican dentro del Sistema Lagunar Nichupté (SLN) en
el ambiente lagunar costero (Fig. 1, rojo). El SLN se encuentra separado del mar por
una barrera de arena y rodeado por edificios destinados a la actividad turística (zona
hotelera que es de importancia comercial para el estado). En el SLN se localizan tres
8
cuencas interconectadas entre sí, la cuenca norte (Est. 3), la cuenca centro (Est. 5) y
la sur (Est. 6), además de otras de menor tamaño que están conectadas con los
cuerpos lagunares antes mencionados. La profundidad máxima del SLN es de 5 m y
la mínima de 0.5 m, siendo la profundidad media de 2.2 m (Merino et al., 1990).
González-López (1989) mencionó que el tiempo de residencia del agua en el SLN es
aproximadamente de 1.9 años, es decir es el tiempo necesario para que ocurra el
recambio total de sus aguas. Al norte del SLN se ubica la Laguna Bojórquez (Est. 4),
la cual tiene una circulación limitada debido a que no tiene comunicación directa con
el mar. Se conecta con la cuenca norte del SLN por medio de dos canales dragados
y estrechos (20–40 m de ancho y 3.5 m de profundidad aproximadamente).
González-López (1989) calculó el tiempo de residencia del agua para esta laguna
mencionando que es de 2.7 años aproximadamente. Finalmente, Merino et al. (1990)
mencionó que el SLN está considerado como un sistema de baja energía con
limitados intercambios de agua con el mar abierto, debido a la ausencia de
descargas de ríos y a pequeños intervalos de marea.
Las estaciones 7 a 12 se encuentran en el ambiente lagunar arrecifal del norte
de Quintana Roo (Fig. 1, verde) definido así por la presencia de arrecifes coralinos
(principal característica del lugar), los cuales son visibles en varias partes de la
barrera arrecifal ya que sobresale del agua. Hacia la estación 7 dirección norte, se
observan bancos arrecifales aislados y en dirección sur se hacen más continuos
hasta formar una barrera. El cuerpo de agua comprendido entre la línea de costa y la
barrera arrecifal se conoce como Laguna arrecifal de Puerto Morelos. Es una barrera
que alcanza una anchura que varía entre los 350 m y 1600 m con una profundidad
promedio de 3m. Merino & Otero (1991) mencionan que la barrera arrecifal tiende a
desaparecer por completo en dirección sur (Est. 12). En esta área predomina el
fondo arenoso aunque también se pueden observar grandes parches de pastos
marinos como Thalassia testudinium y Syringodium sp. así como corales blandos de
distintos géneros (González-López, 1989).
Es una zona de importancia para la
reproducción, crianza y alimentación de diversas especies de peces y crustáceos.
6.2.1.- Trabajo de campo
9
Los muestreos se realizaron siguiendo una trayectoria circular durante 5
minutos a una distancia aproximada de 200 m de la costa con excepción de las
estaciones que se encuentran dentro del SLN. Para ello se utilizó una red cónica de
plancton de 0.42 m de diámetro, 1.20 m de longitud y una luz de malla de 330
micras, además tenía un medidor de flujo para las estimaciones de densidad de
organismos. La embarcación estuvo impulsada por un motor fuera de borda de 60 Hp
a una velocidad aproximada de 1.5 a 2 nudos. Los organismos recolectados fueron
fijados en el momento de la captura con formaldehído neutralizado con carbonato de
litio
agregando
agua
de
mar
hasta
obtener
una
concentración
de
4%
aproximadamente.
Durante la captura de las muestras de zooplancton, se hicieron mediciones in
situ de la temperatura, salinidad, pH y oxígeno disuelto con un multianalizador YSI.
Además, se obtuvieron los valores promedio de la precipitación mensual registrados
para el año 2004 y 2005 en Quintana Roo (Comisión Nacional del Agua, 2004; 2005).
10
Figura 1.- Ubicación geográfica de las estaciones de muestreo y de las tres zonas
ambientales consideradas en el norte del estado de Quintana Roo, México.
6.2.2.- Revisión e identificación de los quetognatos
De la muestra obtenida se procedió a separar a la totalidad de quetognatos en
el laboratorio de Plancton de la Unidad Académica de Puerto Morelos, del Instituto de
Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México con
un microscopio estereoscopio. A cada frasco se le adicionó una etiqueta con los
datos de captura. Los quetognatos fueron transportados al laboratorio de Docencia 2
11
del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. A los quetognatos que se les
encontró la presencia de parásitos fueron separados del total para su revisión
posterior. La identificación de los quetognatos se realizó a nivel específico con la
ayuda de las claves de McLelland (1989).
Los quetognatos obtenidos fueron estandarizados mediante el método de
estimación aproximada del volumen filtrado considerando el diámetro de la red de
plancton (0.42m), la velocidad en la que se realizó el arrastre (1.5 a 2 nudos) y el
tiempo de duración en cada arrastre (5 minutos). Obteniendo el valor de 21.2 m3.
6.3.- Parámetros ecológicos de parasitismo
Para la determinación de la abundancia de los quetognatos, prevalencia,
intensidad media y abundancia relativa de parasitismo se consideraron los criterios
de Bush et al. (1997) quienes definieron:
Abundancia
=
Número de parásitos
Total de hospederos revisados
Prevalencia =
Número de hospederos parasitados
X 100
Número de hospederos revisados
Intensidad media de parasitismo =
Número de parásitos de una especie
Número de hospederos parasitados
Abundancia relativa
=
Número total de individuos de un parásito
Número total de hospederos
6.4.1.- Técnica Parasitológica basada en Salgado-Maldonado, 1979
A los quetognatos parasitados se les aplicó una deshidratación en alcoholes
graduales de 70 a 100% en el laboratorio de Parasitología de la Universidad
Autónoma de Baja California Sur. Posteriormente fueron teñidos con Tricrómica de
Gomori, transparentados con salicilato de metilo y montados con resina sintética con
12
la finalidad de obtener preparaciones permanentes para su observación en el
microscopio compuesto.
6.4.2.- Identificación helmíntica
Fueron identificados con base en la sinopsis de Tremátodos de Yamagutí
(1971), Gibson et al. (2002),
Jones et al. (2005) y Bray et al. (2008). Para los
céstodos se utilizaron los trabajos de Yamagutí (1959) y Khalil et al. (1994) y para los
Nemátodos fueron con base en las características mencionadas por Yamagutí (1961)
y Chabaud (1975). Los ejemplares obtenidos se encontrán depositados en la
Colección Parasitológica del Museo de Historia Natural de la Universidad Autónoma
de Baja California Sur (CPMHN-UABCS).
6.4.3.- Descripción helmíntica
Se realizaron esquemas con la ayuda de un microscopio Zeiss compuesto con
cámara clara. Se proporcionaron las medidas mínimo, máximo y promedio (entre
paréntesis) de los organismos en milímetros (mm). Además, se tomaron
microfotografías de los parásitos directamente al microscopio compuesto Leica
modelo DMLB con la ayuda de una cámara fotográfica digital Samsung Digimax
V700 señalando el aumento al que fue tomada.
6.5.1.- Análisis multivariados entre variables biológicas y físicas
Para obtener relaciones entre el parasitismo en quetognatos y las variables
ambientales se utilizó un análisis de agrupamiento, un análisis de correspondencia
canónica (CCA) y un análisis de de procedimiento permutacional de multi-respuesta
(PPMR). Estas técnicas se realizaron con la finalidad de observar tendencias de
acuerdo a las abundancias de las especies de quetognatos y de los parásitos
identificados. Los datos hidrológicos en conjunto con las épocas climáticas y las
zonas ambientales fueron procesados con el programa PC-ORD versión 4.25 por
medio de técnicas multivariadas (McCune & Mefford, 1999).
Se realizaron dos matrices de datos:
13
La primera matriz nombrada “especies”, estuvo conformada por 123 filas y 40
columnas. En total se consideraron cinco especies de quetognatos, las cuales se
presentaron cuatro en el 2004 Ferosagitta hispida (Fh), Flaccisagitta enflata (Fe),
Pterosagitta draco (Pd) y Serratosagitta serratodentata (Ss), y cinco en el 2005, Fh,
Fe, Pd, Ss y Sagitta sp. (Ssp.). Se consideraron 34 parásitos diferentes entre los dos
años: Distoma A (t1), Distoma B (t2), Distoma C (t3), Distoma D (t4), Distoma E (t5),
Distoma F (t6), Distoma G (t7), Esporocisto (t8), Cercaria owreae (t9), larva tipo
Monilicaecum (t10), hemiuridae (t11), Hemiurus sp. (t12), Parahemiurus sp. (t13),
Lecithochirium sp. (t14), Brachyphallus sp. (t15), Paralecithochirium sp. (t16),
Opisthadena sp. (t17), Dinosoma sp. (t18), Opechona pyriforme (t19), Tergestia sp.
(t20), Plerocercoide A (c1), Plerocercoide B (c2), Plerocercoide C (c3), Plerocercoide
D (c4), Plerocercoide E (c5), Plerocercoide F (c6), Monogenea larva (mo), platelminto
tipo A (tu1), platelminto tipo B (tu2), platelminto tipo C (tu3), nematodo larva (n1),
Procamallanus (Spirocamallanus) sp. (n2), quiste (q) y modificación corporal (mc). De
los que corresponden al 2004 fueron 22 y del 2005 fueron 24, finalmente de los 34
parásitos, 12 se presentaron en ambos años.
En la segunda matriz nombrada “ambiental” se colocaron los valores de las
siete variables cuantitativas: prevalencia (P), temperatura (T), salinidad (S), oxígeno
disuelto (O2), potencial hídrico (PH), precipitación pluvial promedio (PP) y de las
cinco variables categóricas: época climática (1= Norte; 2= Seca; 3= Lluvia), zona
ambiental (1= Arrecifal nerítico; 2= Lagunar costero; 3= Lagunar arrecifal), arrecifal
nerítico (an), lagunar costero (lc), lagunar arrecifal (la). Las 12 variables se colocaron
en las columnas y en las filas se colocaron las 123 estaciones de muestreo.
Con la finalidad de disminuir la variabilidad entre las especies de quetognatos
parasitados y las especies de parásitos en la matriz de especies, fueron
transformadas a log (x+1) y con el mismo propósito de disminuir la magnitud de
variabilidad en la matriz ambiental fue relativizada por columnas.
6.5.2.- Grupos de especies de quetognatos y parásitos
Se realizó un análisis de agrupamiento de dos vías para obtener
dendrogramas mediante el índice de Sorensen que permite medir el grado de
14
similitud entre las estaciones con base en las abundancias de los quetognatos
parasitados y de los parásitos. Este índice es robusto ya que incorpora el coeficiente
presencia/ausencia de las especies, junto con sus respectivas abundancias (Field et
al., 1982). A partir de este índice se obtuvo un dendrograma (mediante el método de
unión flexible,β -.25) que es un diagrama en forma de árbol realizado con los
resultados del análisis de agrupamiento que indican cómo se relacionan dichas
variables.
6.5.3.- Procedimiento de Permutación de Multi-Respuesta (PPMR)
Posterior al análisis de agrupamiento se empleo un análisis de Procedimiento
Permutacional de Multi-Respuesta (PPMR) (McCune & Mefford, 1999; McCune et al.,
2002) para probar estadísticamente si existen diferencias significativas en las
abundancias de los quetognatos parasitados y parásitos de los distintos grupos
conformados. Debido a que esta es una prueba no-paramétrica, no fue necesario
asumir que los datos biológicos tienen una distribución normal.
6.5.4.- Relaciones entre los grupos de quetognatos y parásitos definidos con
las variables ambientales
Con la finalidad de relacionar las variables ambientales con la abundancia de
los quetognatos parasitados y los parásitos se aplicó un análisis de correspondencia
canónica (ACC), el cual involucra la ordenación de una matríz (especies) mediante
regresiones múltiples con una segunda matríz (ambiental). El resultado de este
análisis se muestra en un diagrama de ordenación con las estaciones y especies de
quetognatos y parásitos representadas por puntos y las variables representadas por
flechas. Las especies y estaciones de muestreo conjuntamente representan
los
patrones dominantes en la distribución de la comunidad, la medida en que estos
pueden ser explicados por las variables ambientales y los puntos de especies, y las
flechas de las variables ambientales conjuntamente reflejan la distribución de las
especies a lo largo de cada variable ambiental (Ter Braak, 1986).
15
7.- RESULTADOS
7.1.1.- Composición taxonómica de los quetognatos
De los dos años de estudio se encontraron 12 especies de quetognatos las
cuales han sido ubicadas dentro de cuatro familias. Krohnitta pacifica (Aida, 1897)
fue asignada a la familia Krohnittidae Tokioka, 1965, Pterosagitta draco (Krohn,
1853) en la familia Pterosagittidae Tokioka, 1965. Eukrohnia hamata (Mobius, 1875)
pertenece a la familia Eukrohniidae Tokioka, 1965 y finalmente de la familia
Sagittidae Claus and Grobben, 1905 se encontró el mayor número de especies:
Ferosagitta hispida (Conant, 1895), Flaccisagitta enflata (Grassi, 1881), Flaccisagitta
hexaptera (d´Orbigny, 1843), Mesosagitta minima (Grassi, 1881), Sagitta bipunctata
Quoy and Gaimard, 1827, Sagitta helenae Ritter-Zahony, 1910, S. friderici RitterZahony, 1911, S. tenuis Conant, 1896, y Serratosagitta serratodentata (Krohn, 1853).
De las 12 especies identificadas solamente dos no fueron observadas en
ambos años. Flaccisagitta hexaptera fue capturada solamente en el 2004, mientras
que Eukrohnia hamata fue exclusiva del 2005. Las otras diez especies se
presentaron en ambos años.
7.1.2.- Captura y abundancia de los quetognatos
En el 2004, se capturaron 17,825 individuos y de las 12 especies identificadas
F. hispida fue la especie que presentó la mayor abundancia (n= 13,189; A= 622.12) y
le siguieron F. enflata (n= 2,477; A= 116.84), K. pacifica (n= 505; A= 23.82), S.
serratodentata (n= 419; A= 19.76), S. tenuis (n= 189; A= 8.92), P. draco (n= 126; A=
5.94), F. hexaptera (n= 44; A= 2.08), S. friderici (n= 7; A= 0.33), S. helenae (n= 7; A=
0.33), M. minima (n= 2; A= 0.09), S. bipunctata (n= 1; A= 0.05) y finalmente Sagitta
sp. (n= 859; A= 40.52). En la Tabla 1 se muestra el número de organismos
capturados en las estaciones a lo largo del año.
En el 2005, el número de organismos capturados fue de 49,375 y nuevamente
F. hispida fue la especie más abundante a lo largo del año (n= 45697; A= 2155.52),
posteriormente se ubicaron las especies F. enflata (n= 1935; A= 91.27), K. pacifica
(n= 497; A= 23.44), S. serratodentata (n= 184; A= 8.68), M. minima (n= 86; A= 4.06),
S. bipunctata (n=75; A= 3.54), S. tenuis (n= 54; A= 2.55), P. draco (n= 44; A= 2.08),
16
S. helenae (n= 28; A= 1.32), S. friderici (n= 16; A= 0.75), E. hamata (n= 3; A= 0.14) y
Sagitta sp. (n= 756; A= 35.66). El número de organismos obtenidos de cada estación
muestreada a lo largo del año se puede observar en la Tabla 2.
7.1.3.- Prevalencia de parasitismo de los quetognatos
En el 2004 de los 17,825 organismos capturados se encontraron parasitados
1,153 quetognatos lo que significó una prevalencia de parasitismo anual del 6.47%.
La especie F. hispida fue la de mayor prevalencia de parasitismo 7.75% (Hr= 13,189;
Hp= 1,022). En segundo grado de parasitismo se presentó F. enflata con un 5.01%
(Hr= 2,477; Hp= 124), posteriormente siguió P. draco con un 4.76% de prevalencia
(Hr= 126; Hp= 6) y por último se determinó a S. serratodentata con un 0.24% (Hr=
419; Hp= 1).
En el ciclo del 2005, de los 49,375 quetognatos capturados resultaron 2,867
individuos parasitados lo que representó una prevalencia de parasitismo anual del
5.79%. En este año F. enflata fue la especie de mayor prevalencia de parasitismo
con 8.99% (Hr= 1,935; Hp= 174) a pesar de no haber sido en la que se encontró el
mayor número de quetognatos parasitados. De la especie S. serratodentata se
obtuvo una prevalencia del 5.98% (Hr= 184; Hp= 11). Posteriormente en menor
grado de parasitismo se observo a F. hispida con una prevalencia de 5.85% (Hr=
45,697; Hp= 2,672). Por último se obtuvo una prevalencia de 1.32% de aquellos
individuos que fueron considerados como Sagitta sp. (Hr= 756; Hp= 10).
7.2.1.- Distribución espacial de los quetognatos capturados y parasitados
En el 2004 (Tabla 1), de las estaciones tres (n= 5,390), cuatro (4,230) y cinco
(n= 2,505) se extrajeron la mayor cantidad de quetognatos. Estas estaciones son
ubicadas dentro del ambiente lagunar costero del cual se obtuvo un total de 13,281
individuos. Del ambiente arrecifal nerítico se obtuvieron 1,891 organismos en su
mayoría de la estación dos (n= 1,260). En el caso del ambiente lagunar arrecifal
fueron encontrados 2,653 quetognatos, siendo principalmente de la estación doce
(n= 958).
17
En el 2005 (Tabla 2), la captura de quetognatos fue coincidente con lo que
respecta al 2004 en su variación espacial, esto es, de las estaciones tres (n=
17,248), cuatro (n= 15,140) y cinco (n= 8,708) se obtuvo el mayor número de
organismos de todas las estaciones y por tal, predominó el ambiente lagunar costero
(n= 44,313) con respecto a los demás ambientes. En el caso del ambiente lagunar
arrecifal se obtuvieron 3,597 quetognatos de los cuales en su mayoría estuvieron
distribuidos en la estaciones nueve (n= 1,014) y once (n= 891). Finalmente, del
ambiente arrecifal nerítico se obtuvieron 1,465 ejemplares, siendo en principalmente
de la estación uno (n= 1,362).
En lo que respecta al parasitismo, en el 2004 se encontraron 1,153
organismos parasitados (Tabla 3), los cuales fueron extraídos principalmente de la
estación cuatro (n= 626) y en segunda instancia de la estación tres (n= 257), ambas
estaciones se ubican dentro del sistema lagunar costero del cual se obtuvieron 987
individuos parasitados. Del ambiente lagunar arrecifal se obtuvieron 85 quetognatos
parasitados principalmente de las estaciones once (n= 22) y doce (n= 24). Por último
del ambiente arrecifal nerítico se obtuvieron los 81 organismos parasitados restantes
que correspondieron a las estaciones uno (n= 56) y dos (n= 25).
La situación en el 2005 fue diferente respecto al 2004, se obtuvo un total de
2,867 organismos parasitados (Tabla 4). Las estaciones que mostraron mayor
número de quetognatos parasitados fueron la tres (n= 944), cuatro (n= 1,001) y cinco
(n= 652), estaciones que pertenecen a la zona lagunar costera (n= 2,619). De las
estaciones siete a la doce de la zona lagunar arrecifal se obtuvieron 145 organismos
parasitados destacando en este ambiente la estación once como la que más
organismos parasitados hubo y por último de las estaciones uno y dos en conjunto se
observaron 103 quetognatos parasitados aunque la estación uno fue la más
parasitada (n= 101).
7.2.2.- Distribución temporal de los quetognatos capturados y parasitados
En la Tabla 1 que corresponde a la captura de quetognatos del 2004, se
puede observar el número de organismos obtenidos en cada uno de los meses en
cada una de las estaciones. Se observa que el mayor número de organismos
18
capturados fue en la primera mitad del año, siendo enero (n= 3,432), febrero (n=
3,634), marzo (n= 2,338), mayo (n= 2,062), junio (n= 1,279) y julio (n= 1,068) los más
numerosos a diferencia de los meses restantes en donde incluso del mes de agosto
solo se obtuvieron 281 individuos. En los quetognatos parasitados del 2004 (Tabla
3), se presenta el mismo patrón de captura, esto es, en su mayoría correspondieron
a la primera mitad del año. Siendo junio (n= 430) y enero (n= 200) los de mayor
cantidad de quetognatos parasitados. El mes de de menor organismos parasitados
fue agosto con un organismo parasitado.
En el 2005, la captura de quetognatos fue muy diferente con respecto al 2004
(Tabla 2), en este año no se observó un patrón. Los meses de mayor número de
individuos fueron marzo (n= 10,999), septiembre (n= 7,867), abril (n= 6,816) y mayo
(n= 5,560) por lo que se puede notar que la captura estuvo más distribuida a lo largo
del año. Noviembre fue el periodo en el que menos organismos se encontraron con
solo 703, aunque este número es mayor al mínimo registrado en agosto del 2004. El
parasitismo en el 2005 (Tabla 4) estuvo dominado por los meses de marzo (n=
1,024) y septiembre (n= 337), sin embargo, hubo gran diferencia entre estos dos. De
este año, octubre fue el de menor parasitismo (n= 28).
7.2.3.- Prevalencia de parasitismo espacial y temporal (2004 y 2005)
En lo que respecta a la variación espacial de la prevalencia de parasitismo, en
el 2004 (Tabla 5) hubo una mayor prevalencia en la estación cuatro (P= 14.80%) con
respecto a todas las demás estaciones. A ésta, le continuaron las estaciones uno (P=
8.87%) y ocho (P= 8.62%), y en último caso la estación seis con solo el 1.30%. De
los tres ambientes la mayor prevalencia fue en el ambiente lagunar costero (P=
7.43%) posteriormente fue el ambiente arrecifal nerítico (P= 4.28%) y por último el
lagunar arrecifal (P= 3.20%).
Por su parte, en lo que se refiere a la variación temporal de este mismo año
(Tabla 5), junio fue el de mayor prevalencia de parasitismo (P= 33.62%) a diferencia
de las demás estaciones. Abril fue el segundo mes (P= 12.71%) y le siguieron enero
(P= 5.83%), marzo (P= 5.26%) y mayo (P= 5.24%). Por último, agosto tuvo la menor
prevalencia de este año siendo tan solo de 0.36% (Tabla 5).
19
En el caso del 2005, la prevalencia de parasitismo en la variación espacial fue
diferente con respecto al 2004 (Tabla 6). La estación de la cual se obtuvo la
prevalencia más alta fue la cinco (P= 7.49%) y de esta le siguieron, la uno (P=
7.42%) y cuatro (P= 6.61%), y por último la estación seis tuvo tan solo el 0.68%.
Ahora bien, de los tres ambientes, el arrecifal nerítico tuvo una prevalencia mayor
con respecto a los otros dos ambientes (P= 7.03%). En el lagunar costero fue de
5.89% y en el lagunar arrecifal fue de 4.03%.
La variación en la prevalencia de parasitismo temporal en este mismo año fue
de la siguiente manera: junio como el de de mayor valor (P= 9.60%), seguida de
marzo (P= 9.31%), febrero (P= 6.92%) y noviembre (P= 6.54%), y por último octubre,
con tan solo el 1.84%.
20
Tabla 1.- Quetognatos capturados en el norte de Quintana Roo durante el 2004 (E= enero; F= febrero; M= marzo; A=
abril; Ma= mayo; J= junio; Jul= julio; Ag= Agosto; S= septiembre; O= octubre; N= noviembre; D= diciembre).
Arrecifal
nerítico
Lagunar
costero
Lagunar
arrecifal
Mes
E
F
M
A
Estación
1
125 104
80
11
2
50
1
1077 12
3
275 372 1030 130
4
1840 944 116 214
5
283 1359
0
311
6
2
154
1
3
7
0
32
6
4
8
0
12
4
0
9
266
41
17
1
10
75
36
4
94
11
318
62
2
16
12
198 517
1
54
Total
Ma
J
Jul
Ag
S
O
N
D
Total
67
30
687
70
112
943
95
2
0
8
30
18
8
1
745
438
22
5
17
15
0
22
3
3
7
76
365
488
7
1
31
4
12
63
6
8
29 69 36 18 77
5
2
1
4
1
127 618 533 179 329
77 26
0
6
11
20 26 27 317 21
0
3
22
1
21
1
6
10
0
4
2
11
6
0
2
3
8 103 21
0
8
1
14 67 13
4
58
4
32 19
5 129 19
0
6
631
1260
5390
4230
2505
1156
206
58
472
405
554
958
3432 3634 2338 850 2062 1279 1068 281 957 775 645 504
17825
1891
13281
2653
21
Tabla 2.- Quetognatos capturados en el norte de Quintana Roo durante el 2005.
Mes
E
F
M
A
Ma
J
Jul
Ag
S
O
N
D
Total
Estación
Arrecifal
1
0
313
196
12
4
0
12
1
48
86
389
301
1362
nerítico
2
0
8
3
5
0
4
9
23
1
12
12
26
103
3
393
1306
5140
1559 3616
809
1871
382
1584
0
3
585
17248 44313
Lagunar
4
51
1524
3577
3040
207
271
285
360
4254
350
83
1138
15140
costero
5
26
1267
1892
1548 1378
996
7
678
720
43
0
153
8708
6
1832
43
187
643
295
0
23
7
185
2
0
0
3217
7
15
3
3
3
37
1
6
32
11
5
68
16
200
Lagunar
8
1
0
0
4
7
0
0
1
59
25
6
2
105
arrecifal
9
62
9
0
1
9
35
0
1
337
493
0
67
1014
10
21
41
1
0
2
24
36
17
32
308
44
123
649
11
72
20
0
1
0
77
6
1
531
25
58
100
891
12
251
9
0
0
5
95
29
3
105
175
40
26
738
Total
2724
4543
10999
6816 5560 2312 2284 1506 7867 1524 703 2537
1465
3597
49375
22
Tabla 3.- Quetognatos parasitados en el norte de Quintana Roo durante el 2004.
Mes
E
F
M
A
MA
J
JU AG S
O
N
D
Total
Estación
Arrecifal
1
7
12
11
0
1
0
1
0
7 11
3
3
56
nerítico
2
2
0
21
0
1
0
1
0
0
0
0
0
25
3
7
41
71
14
53
55
3
0
0
0
5
8
257
Lagunar
4
129
21
20
66
7
375
8
0
0
0
0
0
626
costero
5
20
15
0
24
28
0
0
0
0
1
1
0
89
6
0
0
0
0
15
0
0
0
0
0
0
0
15
7
0
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
Lagunar
8
0
4
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
5
arrecifal
9
6
5
0
0
0
0
0
1
0
1
3
0
16
10
2
3
0
3
1
0
0
0
1
1
3
0
14
11
21
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
22
12
6
15
0
1
1
0
0
0
0
0
1
0
24
200 121 123 108 108 430 13
1
8 14 16 11
Total
81
987
85
1153
23
Tabla 4.- Quetognatos parasitados en el norte de Quintana Roo durante el 2005.
Mes
E
F
M
A
May
J
Jul
Ag
S
O
N
D
Total
Estación
Arrecifal
1
0
40
9
1
1
0
0
0
1
6
19
24
101
nerírtico
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1
2
3
12
103
275
77
218
81
87
5
50
0
0
36
944
Lagunar
4
0
20
599
145
11
2
6
0
150
6
2
60
1001
costero
5
0
136
139
36
74
133
0
23
101
0
0
10
652
6
15
1
2
3
1
0
0
0
0
0
0
0
22
7
1
0
0
0
0
0
0
2
0
0
9
1
13
Lagunar
8
1
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
2
arrecifal
9
12
2
0
0
0
0
0
0
12
9
0
0
35
10
3
3
0
0
0
0
1
1
0
4
0
10
22
11
0
6
0
0
0
4
0
0
20
2
16
6
54
12
9
3
0
0
0
2
1
0
3
0
0
1
19
Total
53
305
222
95
31
337 28
47
149
2867
314 1024 262
103
2619
145
24
Tabla 5a.- Prevalencia de parasitismo espacial y temporal en el norte de Quintana Roo durante el 2004.
Mes
E
F
M
A
Ma
J
Estación
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
1
7/125 (5.6)
12/104 (11.54)
11/80 (13.75)
0
1/67 (1.49)
0
2
2/50 (4.0)
0
21/1077 (1.95)
0
1/30 (3.33)
0
3
7/275 (2.55)
41/372 (11.02)
71/1030 (6.89)
14/130 (10.77)
53/687 (7.71)
55/745 (7.38)
4
129/1840 (7.01)
21/944 (2.22)
20/116 (17.24)
66/214 (30.84)
7/70 (10.0)
375/438 (85.62)
5
20/283 (7.07)
15/1359 (1.10)
0
24/214 (7.72)
28/112 (25.0)
0
6
0
0
0
0
15/943 (1.59)
0
7
0
4/32 (12.50)
0
0
0
0
8
0
4/12 (33.33)
0
0
1/2 (50.0)
0
9
6/266 (2.26)
5/41 (12.20)
0
0
0
0
10
2/75 (2.67)
3/36 (8.33)
0
3/94 (3.19)
1/8 (12.50)
0
11
21/318 (6.60)
1/62 (1.61)
0
0
0
0
12
6/198 (3.03)
15/517 (2.90)
0
1/54 (1.85)
1/18 (5.56)
0
Total
200/3432 (5.83)
121/3634 (3.33)
123/2338 (5.26)
108/850 (12.71)
108/2062 (5.24)
430/1279 (33.62)
25
Tabla 5b.- Continuación.
Jul
Ag
S
O
N
D
Total
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
1/7 (14.29)
0
7/69 (10.14)
11/36 (30.56)
3/18 (16.67)
3/77 (3.90)
56/631 (8.87)
1/76 (1.32)
0
0
0
0
0
25/1260 (1.98)
3/365 (0.82)
0
0
0
5/179 (2.79)
8/329 (2.43)
257/5390 (4.77)
8/488 (1.64)
0
0
0
0
0
626/4230 (14.80)
0
0
0
1/27 (3.70)
1/317 (0.32)
0
89/2505 (3.55)
0
0
0
0
0
0
15/1156 (1.30)
0
0
0
0
0
0
4/206 (1.94)
0
0
0
0
0
0
5/58 (8.62)
0
1/3 (33.33)
0
1/103 (0.97)
3/21 (14.29)
0
16/472 (3.39)
0
0
1/1 (100.0)
1/14 (7.14)
3/67 (4.48)
0
14/405 (3.46)
0
0
0
0
0
0
22/554 (3.97)
0
0
0
0
0
0
24/958 (2.51)
13/1068 (1.22)
1/281 (0.36)
8/957 (0.84)
14/775 (1.81)
16/645 (2.48)
11/504 (2.18)
1153/17825 (6.47)
26
Tabla 6a.- Prevalencia de parasitismo espacial y temporal en el norte de Quintana Roo durante el 2005.
Mes
E
F
M
A
Ma
J
Est.
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
1
0
40/313 (12.78)
9/196 (4.60)
1/12 (8.33)
1/4 (25)
2
0
0
0
0
3
12/393 (3.05)
103/1306 (7.89)
275/5140 (5.35)
77/1559 (4.94)
218/3616 (6.03)
81/809 (10.01)
4
0
20/1524 (1.31)
599/3577 (16.75)
145/3040 (4.77)
11/207 (5.31)
2/271 (0.74)
5
0
136/1267 (10.73)
139/1892 (7.35)
36/1548 (2.33)
74/1378 (5.37)
133/996 (13.35)
6
15/1832 (0.82)
1/43 (2.33)
2/187 (1.07)
3/643 (0.47)
1/295 (0.34)
7
1/15 (6.67)
0
0
0
0
8
1/1 (100.0)
0
0
0
0
9
12/62 (19.35)
2/9 (22.22)
0
0
0
0
10
3/21 (14.29)
3/41 (7.32)
0
0
0
0
11
0
6/20 (30)
0
0
12
9/251 (3.59)
3/9 (33.33)
0
0
0
2/95 (2.10)
Total
53/2724 (1.95)
314/4543 (6.92)
1024/10999 (9.31)
262/6816 (3.84)
295/5560 (5.31)
222/2312 (9.60)
0
0
4/77 (5.19)
27
Tabla 6b.- Continuación.
Jul
Ag
S
O
N
D
Total
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
Hp/Hr (P%)
0
0
1/48 (2.08)
6/86 (6.98)
19/389 (4.88)
24/301 (7.97)
101/ 1362 (7.42)
0
0
0
0
1/12 (8.33)
1/26 (3.85)
2/103 (1.94)
87/1871 (4.65)
5/382 (1.31)
50/1584 (3.16)
0
36/585 (6.15)
934/17248 (5.41)
6/285 (2.10)
0
150/4254 (3.53)
6/350 (1.71)
2/83 (2.41)
60/1138 (5.27)
1001/15140 (6.61)
0
23/678 (3.39)
101/720 (14.03)
0
10/153 (6.54)
652/8708 (7.49)
0
0
0
0
0
2/32 (6.25)
0
0
9/68 (13.23)
1/16 (6.25)
13/200 (6.5)
0
0
1/25 (4)
0
0
2/105 (1.90)
0
12/337 (3.56)
9/493 (1.83)
0
35/1014 (3.45)
1/36 (2.78)
1/17 (5.88)
0
4/308 (1.30)
0
10/123 (8.13)
22/649 (3.39)
0
0
20/531 (3.77)
2/25 (8)
15/58 (25.86)
7/100 (7)
54/891 (6.06)
1/29 (3.45)
0
3/105 (2.86)
0
0
1/26 (3.85)
19/738 (2.57)
95/2284 (4.16)
31/1506 (2.06)
337/7867 (4.28)
28/1524 (1.84)
46/703 (6.54)
150/2537 (5.91)
2857/49375 (5.79)
22/3217 (0.68)
28
7.3.- Parámetros ecológicos: abundancia, prevalencia e intensidad media de
parasitismo para de cada especie de quetognato
Debido al poco desarrollo de las características de importancia taxonómica
que presentaron algunos parásitos no fue posible identificarlos a nivel genérico o
específico por lo que se mantienen como quistes. En el Anexo I se muestra el listado
taxonómico que corresponde a los helmintos identificados y en la Tabla 7, se detalla
la prevalencia de parasitismo e intensidad media de infección en cada año (2004 y
2005) diferenciando los valores obtenidos de los helmintos y de los quistes.
Tabla 7. Prevalencia (P%) e intensidad media de parasitismo anual (I) (C= céstodos;
Hr= hospederos revisados; Hp= hospederos parasitados; N= nemátodos; T=
tremátodos; Tu= platelmintos).
Ciclo
2004
Helmíntos
Hr
Quistes
Modificación corporal
Total
P (%)
Parásitos
I
T
C
M
Tu
N
17825 343
17825
4
17826
1
17826
0
17825
2
17825 348
17825 1146
17825 78
17825 1153
1.92
0.02
0.01
0.00
0.01
1.95
6.43
0.44
6.47
648
6
1
0
2
657
3480
78
4215
1.89
1.50
1.00
0.00
1.00
1.89
3.04
1.00
3.66
T
C
M
Tu
N
49375 438
49375
7
49375
0
49375 13
49375
1
49375 459
49375 2789
49375
0
49375 2867
0.89
0.01
0.00
0.03
0.00
0.93
5.65
0.00
5.81
491
7
0
13
1
512
5133
0
5645
1.12
1.00
0.00
0.00
1.00
1.12
1.84
0.00
1.97
Quistes
Modificación corporal
Total
2005
Helmíntos
Hp
29
En lo que respecta al parasitismo del 2004; 1,153 fueron los quetognatos
parasitados presentándose 4,215 parásitos en diferentes fases larvales y sitios de
infección; uno en la cabeza (ca), 426 en el intestino (i), 3,772 correspondieron al saco
celómico (sc) y 16 en el septo caudal (sep). De éstos, solamente 657 se pudieron
ubicar dentro de dos phylum de helmintos.
1.- Phylum Platyhelminthes fueron 655 que corresponden a tres clases:
a) De la clase Trematoda (n= 648) se identificaron en fase esporocisto (n= 6),
en fase cercaria a Cercaria owreae (n= 2), en fase metacercaria a los didimozoides
tipo Monilicaecum (n= 93), las metacercarias de hemiúridos a nivel familia (n= 17) y a
género Parahemiurus sp. (n= 5), Lecithochirium sp. (n= 22), Brachyphallus sp. (n= 8),
Paralecithochirium sp. (n= 1) y Opisthadena sp. (n= 1). Además de las metacercarias
Opechona pyriforme (n= 6) de la familia Lepocreadiidae. Hubo individuos que
solamente fueron diferenciados como dístoma tipo F (n= 1) y G (n= 486) por
presentar las dos ventosas características de esta clase.
b) De la clase Cestoidea (n= 6) se encontraron larvas en fase metacéstodo
tipo Plerocercoide A (n= 1), B (n= 1), C (n= 1), D (n= 1) y E (n= 2).
c) De la clase Monogenea se obtuvó un organismo.
2.- Phylum Nematoda fueron dos. Uno en fase larval 3 identificado como
Procamallanus (Spirocamallanus) sp. y un segundo en posible fase larval 2 que
debido a su pequeño tamaño no permitió la visión de las características taxonómicas
por tal se mantiene a nivel de phylum.
Por otra parte en el 2005, se presentaron 5,645 parásitos en los 2,867
quetognatos parasitados y fueron encontrados ubicados en diferentes sitios de
infección: 10 en la cabeza, 21 en el intestino (i), 5,603 en el saco celómico (sc) y 12
en el septo caudal (sep). Sin embargo, solamente se pudieron ubicar 512 dentro de
algún phylum de helmintos.
1.- Del Phylum Platyhelmintes fueron 511, de estos 13 se mantienen a nivel de
phylum (un platelminto tipo A, once platelmintos tipo B y un platelminto tipo C) y los
498 restantes corresponden a dos clases:
a) De la clase Trematoda (n= 491) se identificaron en fase cercaria a Cercaria
owreae (n= 4) y en fase metacercaria a los s didimozoides tipo Monilicaecum (n=
30
153), 167 metacercarias a nivel familia Hemiuridae y a nivel genérico están Hemiurus
sp. (n= 16), Parahemiurus sp. (n= 8), Brachyphallus sp. (n= 47), Opisthadena sp. (n=
1) y Adinosoma sp. (n= 19). Además de las metacercarias Opechona pyriforme (n=
6) de la familia Lepocreadiidae y Tergestia sp. (n= 12) de la familia Fellodistomidae.
Por la presencia de las dos ventosas: oral y ventral de algunos organismos se les
pudo ubicar dentro de esta clase sin embargo, son considerados como Distoma tipo
A (n= 1), tipo B (n= 1), tipo C (n= 1), tipo D (n= 1), tipo E (n= 1), tipo F (n= 1) y tipo G
(n= 52).
b) De la clase Cestoidea (n= 7) se encontraron individuos en metacéstodo
Plerocercoide tipo B (n= 6) y tipo E (n= 1).
2.- Del Phylum Nematoda, se encontró una larva la cual no pudo ser identificada por
su tamaño pequeño.
Los parámetros ecológicos de cada parásito en cada hospedero se mencionan
en forma de tabla. En F. hispida (Tabla 8), en F. enflata (Tabla 9), en S.
serratodentata (Tabla 10), en P. draco (Tabla 11) y en Sagitta sp. (Tabla 12). En
cada tabla se indica la prevalencia de parasitismo (P%) e intensidad media de
infección (I) por hospedero, se incluye la estación (Est.), mes y año en el cual se
registra cada helminto y se menciona el sitio de infección
(SI) en el que fue
encontrado cada parásito: cabeza (ca), intestino (i), saco celómico (sc) y septo
caudal (sep). Finalmente se agrega el número designado en la Colección
Parasitológica (CPMHN-UABCS).
31
Tabla 8.- Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en F. hispida (2004 y 2005).
F. hispida
2004
Distoma tipo C
Distoma tipo D
Distoma tipo E
Distoma tipo F
Distoma tipo G
n
1
1
1
1
486
SI
sc
sc
sc
sc
sc, i
Hr/Hp P (%)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
13189/168 (1.27)
Helmin (I)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
459 (2.73)
Esporocisto
6
sc, i
13189/6 (0.04)
6 (1.00)
Monilicaecum
93
13189/2 (0.02)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/2 (0.02)
13189/1 (0.01)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
6 (3.00)
1 (1.00)
Mes
M
A
M
Jul
E
F
M
A
Ma
J
Ag
Ma
J
E
F
F
F
M
A
Jul
S
O
N
Est
4
5
4
3
4, 5, 11
1, 3, 9
3
4
3, 6
3, 4
9
5
4
11
1
3
12
2
4
2
1
1
1
CPMHN-UABCS
336, 337, 338
339, 340, 341
342
343
344,345
346, 347
348
359
360
32
Hemiuridae
sin identificar
17
Parahemiurus sp.
5
Lecithochirium sp.
22
Brachyphallus sp.
8
Paralecithochirium sp.
Opechona pyriforme
Plerocercoide A
Plerocercoide B
1
6
1
1
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/3 (0.02)
13189/3 (0.02)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/3 (0.02)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/2 (0.015)
13189/2 (0.015)
13189/1 (0.008)
13189/1 (0.008)
13189/2 (0.015)
13189/2 (0.015)
13189/2 (0.015)
13189/2 (0.015)
13189/3 (0.023)
13189/4 (0.030)
13189/2 (0.015)
13189/5 (0.038)
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.008)
13189/1 (0.008)
13189/1 (0.008)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
3 (1.00)
5 (1.25)
2 (1.00)
5 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
N
D
M
A
Ma
J
J
N
D
E
F
A
Ma
J
E
F
M
A
Ma
J
J
Jul
N
D
E
J
S
M
E
M
12
1
3
4
3
3
4
3
3
4
3
4
6
4
3
3
3
4
3
3
4
3
3
3
5
4
1
2
4
3
33
Nematoda
P. (Spirocamallanus.) sp.
Quiste
1
1
Modificación
Corporal
78
2005
Distoma G
n
sc, i
SI
13189/1 (0.01)
13189/1 (0.01)
13189/773 (5.86)
1 (1.00)
1 (1.00)
3238 (4.19)
13189/76 (0.58)
76 (1.00)
Hr/Hp P (%)
45697/13 (0.03)
Helmin (I)
18 (1.38)
Ma
E
E
F
M
A
Ma
J
Jul
S
O
N
D
E
M
A
Ma
J
S
O
N
3
11
1, 3, 4, 5
1, 3, 4, 7, 8, 10, 12
2, 3, 4
3, 4, 5, 10
3, 4, 5, 6
3, 4
3, 4
1
10
1, 5
3
4
1, 2, 3
4, 10
6
3, 4
1
9
3
Mes
F
M
A
Ma
Ag
S
Est
4
3
6
3, 4
7
3
362-365
366-372
373, 374, 375
376-379
380-383
384, 385
386, 387
388
389
390, 391
392
414
415, 416, 417
418, 419
420
421, 422
423
424
425
CPMHN-UABCS
34
Monilicaecum
Hemiuridae
sin identificar
Hemiurus sp.
16
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/3 (0.006)
45697/15 (0.033)
45697/1 (0.002)
45697/29 (0.063)
45697/3 (0.006)
45697/3 (0.006)
45697/4 (0.008)
45697/3 (0.006)
45697/5 (0.011)
45697/52 (0.113)
45697/17 (0.037)
45697/3 (0.006)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/5 (0.011)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/1 (0.002)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
3 (1.00)
15 (1.00)
1 (1.00)
29 (1.00)
3 (1.00)
3 (1.00)
4 (1.00)
3 (1.00)
5 (1.00)
52 (1.00)
17 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
5 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
O
N
4
11
O
O
N
D
E
F
F
M
M
M
A
A
A
Ma
J
Jul
Jul
A
S
S
S
S
O
O
D
F
F
8
9
11
10
3
3
4
3
4
5
3
4
5
3
3
3
10
5
3
4
9
11
9
10
5
4
5
35
Parahemiurus sp.
8
Brachyphallus sp.
46
Opisthadena sp.
Adinosoma sp.
19
45697/7 (0.015)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/3 (0.007)
45697/2 (0.004)
45697/4 (0.009)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/3 (0.007)
45697/3 (0.007)
45697/1 (0.002)
45697/4 (0.009)
45697/9 (0.020)
45697/6 (0.013)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/4 (0.008)
45697/1 (0.002)
7 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
3 (1.00)
2 (1.00)
4 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
3 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
5 (1.25)
9 (1.00)
6 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
4 (1.00)
1 (1.00)
M
Ma
J
Ag
S
S
M
M
M
A
Ma
A
E
F
F
M
M
M
A
S
S
S
S
O
O
E
E
M
A
A
4
3
5
5
4
11
3
4
5
4
3
5
3
3
4
3
4
5
4
4
5
9
11
9
11
6
3
4
3
4
36
Opechona pyriforme
Tergestia sp.
Plerocercoide B
Plerocercoide E
Platelminto A
Platelminto B
Platelminto C
Quiste
1
sc, i
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/7 (0.015)
45697/1 (0.002)
45697/3 (0.007)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (0.002)
45697/1 (.002)
45697/1 (.002)
45697/1 (.002)
45697/1 (.002)
45697/1 (.002)
45697/1 (.002)
45697/2 (0.004)
45697/2 (0.004)
45697/1 (.002)
45697/2751 (6.01)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
5062 (1.84)
Ma
Jul
S
O
O
N
F
Ma
S
S
D
F
M
F
M
M
E
F
M
M
A
Ma
D
M
E
F
M
A
Ma
J
5
3
9
10
11
1
12
5
3
11
10
3
3
3
3
5
6
3
3
4
3
5
4
4
3, 6
3, 4, 5, 6
3, 4, 5, 6
1, 3, 4, 5, 6
3, 4, 5, 6
3, 4, 5
37
Jul
Ag
S
O
N
D
3, 4
3, 5, 7
3, 4, 5
3
1, 11
1, 3, 4, 5
Tabla 9.- Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en F. enflata (2004 y 2005).
F. enflata
2004
Larva Monogéneo
Distoma tipo G
n
1
22
sc, i
Cercaria owreae
2
sc
Monilicaecum
SI
Hr/Hp P (%)
2477/1 (0.04)
2477/18 (0.73)
Helmin (I)
1(1.00)
22 (1.22)
2477/1 (0.04)
2477/1 (0.04)
2477/3 (0.12)
2477/1 (0.04)
2477/3 (0.12)
2477/1 (0.04)
2477/14 (0.57)
2477/3 (0.12)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
11 (1.14)
3 (1.00)
Mes
M
E
F
M
Jul
S
O
Jul
O
E
E
E
E
E
E
Est
1
9, 11
1, 9, 12
2
1
1
1
1
1
1
2
9
10
11
12
CPMHN-UABCS
349, 350
351, 352, 353
354
355
356
357
265
266
38
Hemiuridae
sin identificar
Brachyphallus sp.
Opisthadena sp.
Opechona pyriforme
Plerocercoide C
Plerocercoide D
Quiste
1
1
sc, i
2477/10 (0.40)
2477/1 (0.04)
2477/1 (0.04)
2477/5 (0.20)
2477/8 (0.32)
2477/14 (0.57)
2477/1 (0.04)
2477/1 (0.04)
2477/3 (0.12)
2477/1 (0.04)
2477/2 (0.08)
2477/1 (0.04)
2477/2 (0.08)
2477/1 (0.040)
2477/1(0.04)
2477/2 (0.081)
2477/1 (0.040)
2477/1 (0.040)
2477/1 (0.04)
2477/1 (0.04)
2477/73 (2.95)
10 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
5 (1.00)
8 (1.00)
14 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.5)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
148 (2.03)
F
F
F
F
M
M
Ma
Ma
O
N
N
F
S
S
F
F
F
M
O
N
E
F
M
A
Ma
S
O
N
D
1
7
11
12
1
2
2
12
1
1
9
12
1
1
10
7
9
2
1
10
2, 9, 10, 11, 12
7, 8, 9, 12
1, 2
12
1
1
1
9, 10
1
393-397
398-401
402, 403
404
405
406
407
408, 409
410
39
2005
Distoma tipo A
Distoma tipo B
Distoma tipo G
n
1
1
34
Cercaria owreae
4
Monilicaecum
SI
i
sc
Hr/Hp P (%)
1395/1 (0.07)
1395/1 (0.07)
1935/27 (0.87)
Helmin (I)
1 (1.00)
1 (1.00)
34 (1.26)
1935/2 (0.10)
1935/1 (0.05)
1935/1 (0.05)
1935/1 (0.52)
1935/1 (0.52)
1935/11 (0.57)
1935/4 (0.207)
1935/8 (0.41)
1935/35 (1.81)
1935/1 (0.05)
1935/1 (0.05)
1935/6 (0.31)
1935/1 (0.52)
1935/6 (0.31)
1935/1 (0.05)
1935/2 (0.10)
1935/1 (0.05)
1935/5 (0.26)
1935/6 (0.31)
1935/1 (0.05)
1935/1 (0.05)
1935/2 (0.10)
1935/11 (0.57)
1935/9 (0.46)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
11 (1.00)
5 (1.25)
9 (1.125)
38 (1.09)
1 (1.00)
1 (1.00)
7 (1.17)
1 (1.00)
8 (1.33)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
5 (1.00)
6 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
3 (1.5)
12 (1.09)
9 (1.00)
Mes
F
F
M
N
D
M
N
D
E
E
E
E
E
F
F
F
F
F
M
Ma
J
J
O
N
N
N
N
N
D
Est
1
10
1
1, 4, 7, 11
1
1
11
12
7
8
9
10
12
1
9
10
11
12
1
1
11
12
1
1
2
4
7
11
1
CPMHN-UABCS
40
Hemiuridae
sin identificar
Adinosoma sp.
Opechona pyriforme
Tergestia sp.
Platelminto B
Nematoda
Quiste
sc, i
1935/1 (0.05)
1935/1 (0.05)
1935/4 (0.21)
1935/4 (0.21)
1935/1 (0.052)
1 (1.00)
1 (1.00)
7 (1.75)
4 (1.00)
1 (1.00)
D
D
D
D
F
3
7
10
11
1
1935/1 (0.052)
1935/1 (0.052)
1935/1 (0.052)
1935/2 (0.103)
1935/1 (0.052)
1935/2 (0.103)
1935/1 (0.052)
1395/1 (0.07)
1935/20 (1.03)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
42 (2.10)
O
D
F
F
J
D
N
E
F
M
J
S
N
D
10
1
9
10
12
10
4
10
1, 11
1
11
1, 12
1, 7, 11
1, 2, 11
41
Tabla 10.- Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en S. serratodentata (2004 y 2005).
S. serrratodentata
2004
Quiste
n
SI
sc
Hr/Hp P (%)
419/1 (0.24)
Helmin (I)
1 (1.00)
Mes
F
Est
12
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/2 (1.09)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
2 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
E
E
F
F
N
D
D
D
S
9
12
11
12
1
1
3
11
1
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.54)
184/1 (0.0543)
184/15 (8.15)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
12 (0.8)
S
F
Ma
F
F
F
M
N
D
11
3
3
3
3
1
5
1, 11
1
CPMHN-UABCS
413
2005
Hemiuridae
sin identificar
Brachyphallus sp.
Plerocercoide B
Plerocercoide E
Platelminto B
Quiste
sc, i
42
Tabla 11.- Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en P. draco (2004 y 2005).
P. draco
2004
Distoma tipo G
Monilicaecum
Quiste
n
5
Habitat
sc, i
sep
sc, i
Hr/Hp P (%)
126/2 (1.59)
126/1 (0.79)
126/23 (18.25)
Helmin (I)
5 (2.50)
1 (1.00)
82 (3.57)
Mes
E
F
F
N
Est
11
9
8
1
CPMHN-UABCS
358
411
412
Tabla 12.- Fauna parasitaria y parámetros ecológicos en Sagitta sp (2004 y 2005).
Sagitta sp.
2005
Monilicaecum
Hemiurus sp.
Brachyphallus sp.
Adinosoma sp.
Tergestia sp.
Quiste
N
SI
sc, i
Hr/Hp P (%)
756/1 (0.12)
184/1 (0.54)
756/2 (0.26)
756/1 (0.13)
756/1 (0.132)
756/1 (0.132)
756/3 (0.40)
Helmin (I)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
1 (1.00)
14 (4.66)
Mes
S
S
S
S
S
S
Ag
S
N
Est
12
11
9
12
9
12
10
9
11
CPMHN-UABCS
43
7.4.- Descripción de las características morfológicas y anatómicas de los
parásitos encontrados en ambos años
Las descripciones y medidas de cada helmínto se basaron en un número de
10 ejemplares, exceptuando aquellos parásitos que se encontraron en menor
cantidad.
7.4.1.- Phylum Platyhelminthes
7.4.1.1- Clase Monogenea
Larva de Monopisthocotylea
Figura 2. Esquema de la larva de Monopisthocotylea encontrado en penetración de
F. enflata del ambiente arrecifal nerítico (en vista lateral).
Descripción:
El extremo posterior del cuerpo de esta larva se observó dentro del
quetognato hasta el celoma pero sin alcanzar a llegar al intestino. Mide 0.22 mm de
longitud total y 0.059 mm de de ancho. En la parte anterior del cuerpo se encuentra
44
el prohaptor de probable apariencia muscular, mide 0.08 mm de longitud y 0.06 mm
de ancho. Posterior a esta estructura se encuentra una faringe muscular, mide 0.03
de largo y 0.03 mm de ancho. Debido a que el monogéneo se encontró en posición
lateral no se pudo distinguir si presenta uno o dos ciegos intestinales. En la parte
posterior está el opistohaptor, mide 0.2 mm de longitud y 0.08 mm de ancho. Se
observaron cuatro ganchos en la parte posterior del opistohaptor que debido a su
morfología es posible considerarse a esta larva dentro de la familia Gyrodactylidae.
Los ganchos son de tres diferentes formas: a) en forma filiforme delgado y siendo el
más grande de los tres tipos; b) en forma de garfío delgado y c) en forma sigmoideo,
ancho en la parte basal y finalizando en una punta. No se pudo diferenciar los
órganos reproductores debido a la posición en la que se encontró esta larva en el
quetognato.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo:
Esta larva fue considerada dentro de la familia Gyrodactylidae por la presencia
de ganchos en la parte posterior del opisthoaptor que se asemejan con los ganchos
de los monogéneos adultos de Gyrodactylus sp., sin embargo, el ejemplar de este
trabajo se encontró en posición lateral, lo cuál dificultó la observación detallada de la
morfología de cada gancho, la cuál es de importancia taxonómica a nivel específico.
En general, los monogéneos tienen un ciclo de vida directo, lo que significa que no
utilizan hospederos intermediarios a diferencia de otros platelmintos como los
digéneos que utilizan uno o más hospederos intermediarios (Huyse et al., 2003). Sin
embargo, a pesar que su ciclo de vida es directo, presentan una fase larval, la cuál
presenta en la parte posterior del opistohaptor varios pares de ganchos, que varían
en número y forma en cada familia.
45
7.4.1.2.- Clase Trematoda
Distoma tipo A
Figura 3. Esquema del Distoma tipo A encontrado en el intestino de F. enflata del
ambiente arrecifal nerítico.
Descripción:
Este organismo tiene una morfología semirectangular u oval. El extremo
anterior es más angosto que el posterior. Mide 0.093 mm de largo total por 0.06 mm
de ancho máximo correspondiente a la parte posterior. Presenta dos ventosas de
diferente tamaño lo cual nos permite considerarla como distoma. La primera ventosa
(ventosa oral) está ubicada en la parte anterior del cuerpo y la segunda que es de
mayor tamaño (acetábulo) y es post ecuatorial. En la parte posterior de la ventosa
oral se encuentra la faringe, muscular y casi tan grande como la ventosa oral.
Posterior a la faringe se observan dos ramas cecales laterales al acetábulo hasta el
extremo posterior del cuerpo. Debido al tamaño pequeño del organismo no se
observaron más estructuras, ni tampoco fue posible obtener las medidas de la
ventosa oral, el acetábulo ni la faringe.
46
Distoma tipo B
Figura 4. Esquema del Distoma tipo B encontrado en el saco celómico de F. enflata
del ambiente lagunar arrecifal.
Descripción:
Este individuo tiene una morfología circular. Mide de longitud total 0.064 mm y
de ancho 0.07 mm. Es posible distinguir la presencia de dos ventosas musculares en
la parte central del círculo, sin embargo, no fue posible distinguir si las dos son
ventosas o si la de menor tamaño sería la faringe debido a que se encontraron una
encima de la otra. Debido al tamaño pequeño de este helminto, solo se observan los
ciegos intestinales en forma de varios pliegues y no fue posible obtener las medidas.
En este parásito se observa una membrana quística cubriendo todo el organismo.
47
Distoma tipo C
Figura 5. Esquema del Distoma tipo C encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero.
Descripción:
La forma del cuerpo es oval. Este individuo se encontró doblado, encimándose
la parte anterior con la posterior, lo que dificultó su identificación. Midió de 0.623 mm
de largo total y 0.12 mm de ancho. Se observo la ventosa oral en la parte anterior del
cuerpo y mide 0.054 mm de largo por 0.06 mm de ancho. No se distingue una
faringe. El acetábulo se observa en el segundo tercio del cuerpo en posición
ecuatorial, mide 0.06 mm de longitud por 0.08 mm de ancho. La relación de la
ventosa oral y el acetábulo es 1:1.11. Debido a que se encontró doblado
ventralmente dentro del quetognato no se pudo diferenciar las estructuras del
sistema reproductor.
48
Distoma tipo D
Figura 6. Esquema del Distoma tipo D encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero.
Descripción:
Este organismo presenta una morfología oval. Mide 0.092 mm de longitud total
y 0.05 mm de ancho. Es posible distinguir una ventosa muscular grande en el
extremo anterior del cuerpo que mide 0.041 mm de longitud y 0.03 mm de ancho.
Cerca del borde posterior a esta ventosa se observa otra estructura de forma circular
de menor tamaño, aunque no fue posible obtener sus medidas. Los ciegos
intestinales corren paralelos a la longitud del cuerpo sin embargo en la parte
posterior del cuerpo no se distingue cómo culminan. No se observaron más
estructuras en esta larva.
49
Distoma tipo E
Figura 7. Esquema del Distoma tipo E encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero.
Descripción:
El cuerpo es en forma ovoide alargado, mide 0.365 mm de longitud total y 0.07
mm de ancho. En la parte anterior se encuentra la ventosa oral, muscular que mide
0.034 mm de largo y 0.04 mm de ancho. Debajo a la parte posterior de la ventosa
oral se observa la faringe muscular y mide 0.02 mm de largo por 0.02 mm de ancho.
Del extremo posterior de la faringe se desprenden dos ramas cecales laterales al
acetábulo y que llegan hasta la parte posterior del cuerpo desembocando en el poro
excretor. El acetábulo se encuentra en el primer tercio del cuerpo, mide 0.056 mm de
50
longitud y 0.067 de ancho. La relación de la ventosa oral y ventral es 1:1.64. Debido
a la contracción del organismo no se pudo observar las estructuras reproductoras.
Distoma tipo F
Figura 8. Equema del Distoma tipo F encontrado en el saco celómico de F. hispida
del ambiente lagunar costero.
Descripción:
Estos organismos tienen una forma ovoide aunque fueron vistos en forma
lateral. Midieron de 0.09 a 0.134 de longitud total (0.112) y 0.06 mm de ancho. Se
lograron diferenciar dos ventosas: la ventosa oral en la parte anterior del cuerpo que
midió de 0.019 a 0.025 (0.022) de longitud y 0.02 de ancho y la segunda, el
acetábulo se encuentra en la parte media del cuerpo, midió 0.03 de longitud y 0.03
de ancho. La relación de las ventosas es 1:1.36. No se presentaron más estructuras
en las larvas debido a su poco desarrollo.
51
Distoma tipo G
Figura 9. Esquema del Distoma tipo G encontrado en el saco celómico e intestino de
F. enflata, F. hispida y P. draco de los tres ambientes.
Descripción:
Estos organismos tienen una morfología semicircular u ovoide. Presentan dos
ventosas: la primera se encuentra en la parte anterior del cuerpo (ventosa oral) y la
segunda de mayor tamaño en la región media del cuerpo (acetábulo). No se
observaron más estructuras en las larvas, debido a que son de tamaño pequeño,
además, se encontraban envueltas por una membrana quística, la cual dificultó la
observación.
52
Esporocisto
Figura 10. Fotografía de la fase esporocisto de trematodo encontrado en el saco
celómico e intestino de F. hispida en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
En el interior del cuerpo se distinguen diferentes células semicirculares que
formaran a cada una de las redias. La morfología de este organismo es semejante a
la fase esporocisto de digéneos.
53
Cercaria owreae
Figura 11. Esquema de Cercaria owreae encontrado en el saco celómico de
Flaccisagitta enflata de los ambientes arrecifal nerítico y lagunar arrecifal.
Descripción:
La forma del cuerpo es ovoide, estrecha en la parte anterior, mide de 0.029 a
0.032 (0.031) de longitud por 0.016 a 0.020 (0.018) de anchura máxima. Por la
contracción de los organismos, el tegumento presenta surcos transversales. Se
observan papilas dermales en la región anteroventral y anterodorsal del cuerpo
extendiéndose hasta el acetábulo. La ventosa oral es muscular subterminal, mide
0.038 a 0.048 (0.043) de longitud y 0.045 a 0.054 (0.050) de ancho. El acetábulo es
muscular preecuatorial, mide 0.061 a 0.064 (0.062) de longitud y 0.054 (0.054) de
ancho. La relación del diámetro de las ventosas oral y ventral es 1:1.4. La faringe es
muscular, redondeada a oval, mide 0.016 de longitud y 0.022 de anchura. El esófago
54
es muy corto, inmediatamente después se encuentra la bifurcación cecal de la cual
parten los ciegos dorsales a la ventosa ventral o acetábulo hasta la parte posterior
del cuerpo. Los ciegos intestinales se continúan en un par de apéndices cilíndricos
(izquierdo y derecho) que sobresalen del cuerpo los cuales se encuentran
contraídos, miden de 0.128 a 0.144 (0.136) de longitud por 0.054 a 0.070 (0.062) de
anchura. Los órganos reproductores no están desarrollados y el sistema excretor no
es visible.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
De acuerdo con sus características esta cercaria se asemeja a los ejemplares
descritos por Hutton (1954), quien menciona que Cercaria owreae fue nombrada
como Metacercaria owreae por diferir en la morfología de otras larvas o tremátodos
adultos debido a que los ciegos intestinales se extienden en un par de apéndices
posteriores. Sin embargo, Dawes (1959) consideró que esta fase de desarrollo
corresponde a la de cercaria, por lo que el nombre apropiado debería ser Cercaria
owreae. Jarling y Kapp (1985) mencionaron el escaso conocimiento que se tiene del
adulto de esta larva, sin embargo, Dawes (1959) mencionó, que la longitud de los
ciegos dentro de los apéndices posteriores, podría corresponder a terminar en una
abertura anal en la pared de la vesícula excretora en el caso del adulto, característica
que la presentan varias familias, pero que sólo se observa en siete géneros de la
familia Accacoeliidae. Sin embargo, por la presencia de seis divertículos en la región
anterior de cada uno de los ciegos intestinales parece más la morfología del género:
Accacladocoelium Ödhner, 1928 tal y como lo señalan Dawes (1959) y Gómez del
Prado-Rosas et al. (1999b). Dawes (1959) mencionó que este estado larval de
tremátodo no podría pertenecer a A. petasiporum Ödhner, 1928 porque esta especie
tiene un acetábulo conspicuo, el cual no corresponde con el de la C. owreae. Las
otras 3 especies existentes: A. nigroflavum (Rudolphi, 1819), A. macrocotyle
(Diesing, 1858) sensu Monticelli, 1893 y A. alveolatum Robinson, 1943, siguen
siendo estudiadas. Dawes (1958) menciona que la larva de este tremátodo emerge
del primer hospedero intermediario (un molusco bentónico). El parásito presenta
apéndices pequeños que probablemente cumplen con la función de órganos de
55
flotación emergentes dentro del plancton donde la larva se mantiene de forma libre y
posteriormente podría albergarse en larvas de peces, de aquí que los quetognatos se
desempeñen como hospederos intermediarios (Nagasawa y Marumo, 1979a). C.
owreae posiblemente parasita al pez Mola mola (Linnaeus, 1758) como lo hacen las
tres especies del género Accacladocoelium (Gómez del Prado-Rosas et al., 1999b).
Como se ha mencionado, C. owreae presenta señales de estar contraída en la
región de los apéndices posteriores, por lo que aparenta ser más pequeña a lo
previamente registrado. Las cercarias encontradas por Gómez del Prado-Rosas et al.
(1999b) en las costas de Quintana Roo, midieron de 0.166-0.575 y las encontradas
por Furnestin y Rebecq (1966) en Mauritania y Liberia, han sido las de mayor tamaño
hasta el momento (0.245-2.200). La prevalencia de C. owreae en quetognatos
obtenida en este estudio es baja, al igual que los registros de Hutton (1952; 1954),
Jarling y Kapp (1985) y Gómez del Prado-Rosas et al. (1999b), tomando en cuenta
que Dawes (1958; 1959) y Furnestin y Rebecq (1966) consideran que una
prevalencia alta va de 4.1% a 7% respectivamente. Por su parte, la intensidad media
de infección obtenida fue igual a lo encontrado por Gómez del Prado-Rosas et al.
(1999b) y no fue posible realizar una comparación con los demás autores debido a
que no mencionan la intensidad media de infección en sus trabajos. La presencia de
metacercarias de C. owreae se compila en la Tabla 13.
56
Larva tipo Monilicaecum
Figura 12. Esquema de la larva tipo Monilicaecum encontrado en el saco celómico,
intestino y septo caudal de F. hispida, F. enflata, P. draco, S. serratodentata y Sagitta
sp. de los tres ambientes estudiados.
Descripción:
Este parásito fue encontrado como una metacercaria no enquistada. El cuerpo
es oval o elongado, mide de 0.099 a 0.256 (0.148) de longitud y 0.040 a 0.081
(0.055) de ancho. El tegumento es delgado, no espinoso, transversalmente estriado.
La ventosa oral ligeramente encajada en la parte anterior del cuerpo, es usualmente
elipsoidal y algunas veces globular, mide 0.006 a 0.016 (0.012) de longitud y 0.006 a
0.023 (0.011) de ancho. La ventosa ventral o acetábulo es muscular, generalmente
redondo, mide 0.016 a 0.023 (0.022) de longitud y 0.020 a 0.034 (0.025) de ancho.
La relación de la ventosa oral y ventral es 1:1.70. La boca es subterminal, no se
observa la faringe, el esófago no es claramente visible y algunas veces se distingue
una estructura pequeña en forma de bolsa inflada, posiblemente la faringe. El
estómago es globular u ovoide, laterodorsal al acetábulo, tiene una pared delgada,
57
mide de 0.013 a 0.025 (0.016) de longitud y 0.015 a 0.034 (0.021) de ancho. Los
ciegos intestinales ocupan las zonas laterales del cuerpo, son del tipo moniliforme,
sinuosos y cada uno está compuesto por una serie de 8 ó 9 cámaras. No se
observan las gónadas. La vesícula excretora es sacular y pequeña, se encuentra
posterior a los ciegos intestinales hasta el poro excretor. El poro excretor es terminal.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
Estas características se asemejan con las descripciones de la larva tipo
Monilicaecum de Yamagutí (1970; 1971), nombre asignado debido al uso colectivo
de un grupo larval, diferenciado del grupo larval de Torticaecum por la presencia de
un estómago y por la forma del ciego intestinal formado por cámaras tubulares en
forma tortuosa.
El
ciclo
de
vida
de
los
Didymozoidae
no
ha
sido
determinado
experimentalmente (Koie y Lester, 1985), pero de acuerdo con Cribb et al. (2000)
aparentemente son enteramente pelágicos, usando a los moluscos Heteropodos y
Pteropodos (Orden Mesogastrea) como primer hospedero intermediario. Por su
parte, Cable (1956) y Nikolaeva (1965) mencionaron que el ciclo de vida de los
Didymozoidae sigue el patrón de los Hemiuridae. Madhavi (1968) mencionó que la
cercaria cistófora tiene un cuerpo con las estructuras de la metacercaria tipo
Monilicaecum y de algunos otros Didymozoidae inmaduros encontrados en el
aparato digestivo de peces marinos. De acuerdo con los registros previos de los
adultos de estos organismos, se conoce que están presentes en los peces
carnívoros de arrecifes coralinos (e. g. Lethrinidae, Serranidae) y que son comunes
en teleósteos pelágicos especialmente en Scombridae (Cribb et al., 2000). Ahora
bien, el tamaño de los ejemplares de este estudio es mayor que el registrado por
Nagasawa y Marumo (1979b) (0.171), sin embargo, son de menor tamaño que los
encontrados en quetognatos por Shimazu (1978) (0.185-0.383). El tamaño de la larva
tipo Monilicaecum también ha sido mencionado en otros hospederos, por ejemplo
Madhavi (1968) encontró metacercarias en copépodos de 0.544, Vidal y Haimovici
(1999) en cefalópodos de 0.14-0.2, y Yamagutí (1970) registró las larvas de mayor
tamaño hasta el momento en peces adultos (3.25).
58
Hasta el momento no ha sido posible realizar una comparación de la
prevalencia obtenida en este trabajo para la larva tipo Monilicaecum de quetognatos
debido a que los registros previos no mencionan un valor de prevalencia en algún
grupo de zooplancton como hospedero intermediario, sin embargo, Vidal y Haimovici
(1999) consideraron un alto valor de prevalencia de 72% e intensidad media de
infección de 3.5 en el cefalópodo Illex argentinus Castellanos, 1960. Con respecto a
la incidencia de parasitismo de la larva tipo Monilicaecum en los quetognatos de este
trabajo, fue igual a la mencionada por Shimazu (1978) y Nagasawa y Marumo
(1979b) en los quetognatos F. enflata, Sagitta ferox, Sagitta nagae, Sagitta neglecta,
Krohnitta pacifica y Sagitta regularis de la Bahía de Suruga, Japón, quienes
encontraron un parásito por cada quetognato parasitado. Los registros de la larva
tipo Monilicaecum se compilan en la Tabla 14.
Familia Hemiuridae
Figura 13. Esquema de hemiúridos a nivel familia encontrados en el saco celómico
de F. hispida, F. enflata, P. draco y S. Serratodentata en los tres ambientes
estudiados.
59
Descripción:
Estos hemiúridos tienen cuerpo elongado, fusiforme u oval, con el extremo
posterior más angosto. La cutícula no tiene espinas pero está provista de
plegamientos transversales. El cuerpo está dividido en soma y ecsoma (o cola) y
midió de 0.116 a 0.483 (0.201) de longitud y 0.049 a 0.150 (0.078) de ancho. El
ecsoma se encuentra invaginado en la parte posterior del cuerpo. Presenta dos
ventosas bien desarrolladas oral y ventral (acetábulo). La ventosa oral es muscular y
se encuentra en la parte anterior del cuerpo, mide 0.026 a 0.080 (0.038) de longitud y
0.025 a 0.045 (0.034) de ancho. En el tercio medio del cuerpo se encuentra el
acetábulo, el cual alcanza casi en su totalidad el ancho del cuerpo, esta ventosa
muscular mide 0.035 a 0.067 (0.049) de longitud y 0.034 a 0.064 (0.050) de ancho.
La relación de las ventosas oral y acetábulo es 1:1.28. Boca en la ventosa oral.
Posteriormente está una faringe muscular, la cual mide 0.009 a 0.024 (0.016) de
longitud y 0.013 a 0.021 (0.017) de ancho. La bifurcación cecal se encuentra anterior
al acetábulo, de la cual parten los ciegos intestinales lisos, en forma irregular que se
extienden hasta el ecsoma. No se observan las gónadas masculinas y femeninas. No
se distingue la vesícula excretora. Poro excretor terminal.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
El ciclo de vida de estos hemiúridos incluye una etapa usualmente enquistada
e infectiva llamada metacercaria (Baer, 1952; Erasmus, 1972), en esta fase larval, los
organismos no se encuentran desarrollados completamente, lo que dficulta la
observación de las características de importancia taxonómica que permiten la
identificación a nivel género, por tal razón, en algunos casos, los hemiúridos
encontrados en este trabajo se mantienen a nivel familia. Montero (1974) mencionó
que las metacercarias pueden ser consideradas como metacercarias progenéticas,
cuando alcanzan el máximo desarrollo sexual, esto es, cuando hay producción de
huevos en esta fase larval, convirtiéndose así en verdaderas formas neoténicas. Sin
embargo, en los ejemplares de este trabajo no se pueden considerar progenéticas,
deido a que no se bservó la producción de huevos. Las metacercarias de este
60
estudio presentan, entre otras características, un tegumento aserrado marginalmente
y plegamientos transversales. Presencia o ausencia de un ecsoma en la parte
posterior del cuerpo y de pit preacetabular. Glándulas vitelinas en forma de dos
masas compactas, tubulares, masas con un arreglo lobular corto o en forma de
túbulos digitiformes y la posición de la vesícula seminal anterior o posterior al
acetábulo. Gibson y Bray (1979) y León-Regagnon et al. (1996) comentaron que la
familia Hemiuridae es uno de los grupos más diversos de digéneos que se restringen
a formas ecsomadas y de acuerdo con Gibson et al. (2002) se conforma de doce
subfamilias:
Glomericirrinae,
Lecithochiriinae,
Plerurinae,
Pulmoverminae,
Lethadeninae, Hemiurinae, Elytrophallinae, Dinurinae, Opisthadeninae, Theletrinae,
Bunocotylinae y Aphanurinae. Por otra parte, Gómez del Prado-Rosas et al. (2005),
mencionaron que los hemiúridos utilizan a peces teleósteos como hospederos
definitivos, particularmente peces planctívoros como son los Clupeidos y los
quetognatos sirven como hospederos paraténicos. Los quetognatos comprenden el
segundo grupo más abundante en las comunidades del zooplancton y son presas
importantes de los peces, particularmente de aquellos planctívoros, aunque también
de los estados larvales de las especies de peces (Øresland, 1986). La información
sobre el tamaño de las metacercarias, prevalencia e intensidad media de estas
formas larvales es escasa e inclusive no es posible realizar una comparación de
estos aspectos con los organismos identificados como Hemiuridae en S. elegans
(Russell, 1931), S. friderici Ritter-Zahony, 1911, F. enflata y Spadella cephaloptera
(Busch, 1851) del noreste del océano Atlántico por Dollfus (1960) y en quetognatos
del océano Índico por Øresland y Bray (2005). Con respecto a los valores de
prevalencia, son mayores que los registrados por Gómez del Prado-Rosas et al.
(2005) en Brachyphallus sp. (0.027%), Ectenurus sp. (0.004%) y Lecithochirium sp.
(0.018%), sin embargo, menor a lo obtenido por Overstreet (1969) en P. merus
(3.2%) y en el caso del valor de la intensidad media es similar al mencionado por
autores anteriores.
61
Hemiurus sp.
Figura 14. Esquema de Hemiurus sp. encontrado en el saco celómico de F. hispida y
S. serratodentata de los ambientes lagunar costero y lagunar arrecifal.
Descripción:
El cuerpo es alargado con ecsoma invaginado. Mide de 0.214 a 0.397 (0.293)
de longitud y 0.06 a 0.26 (0.12) de ancho en la parte posterior a nivel de las
glándulas vitelinas. El ecsoma mide de 0.041 a 0.1 (0.071) de longitud y de 0.038 a
0.11 (0.065) de ancho. El tegumento es plicado extendiéndose desde la parte
anterior del cuerpo hasta a nível de la parte anterior del ecsoma. La ventosa oral es
terminal, mide de 0.031 a 0.214 (0.052) de longitud y 0.03 a 0.06 (0.04) de ancho. Pit
ausente. El acetábulo situado en el tercio anterior del cuerpo, mide 0.036 a 0.069
(0.059) de longitud y 0.05 a 0.07 (0.06) de ancho. La relación de las ventosas oral y
el acetábulo es 1:1.13. La faringe es bubosa, de menor tamaño que la ventosa oral,
mide 0.02 a 0.04 (0.02) de longitud y 0.01 a 0.05 (0.02) de ancho. El esófago no es
visible. La bifurcación cecal se encuentra anterior al acetábulo, de ahí parten los
ciegos lisos que se extienden hasta la parte anterior del ecsoma, terminando
62
separadamente. Dos testículos preováricos, situados en posición oblicua. El testículo
anterior mide 0.011 a 0.038 (0.019) de longitud y 0.010 a 0.049 (0.03) de ancho; el
testículo posterior mide 0.013 a 0.041 (0.02) de longitud y 0.012 a 0.051 (0.03) de
ancho. Vesícula seminal bipartita, mide 0.1 a 0.22 (0.14) de longitud y 0.01 a 0.02
(0.02) de ancho. El ovario está situado en el tercio medio del cuerpo, mide 0.02 a
0.03 (0.02) de longitud y 0.03 a 0.06 (0.04) de ancho. Las glándulas vitelógenas son
postováricas, constituidas por dos masas compactas dispuestas oblicuamente, la
anterior mide 0.02 a 0.03 (0.02) de longitud y 0.022 a 0.054 de ancho. La glándula
vitelógena posterior mide 0.015 a 0.039 de longitud y 0.024 a 0.046 de ancho. No se
distinguen las demás estructuras.
Revisión taxonómica y parómetros ecológicos de parasitismo
Las principales características diagnósticas que se consideraron en la
identificación de Hemiurus sp. son: una cutícula estriada y la presencia de una
vesícula seminal bipartita de acuerdo con Yamaguti (1971). El género Hemiurus es
uno de los más pequeños de la familia Hemiuridae, se han descrito alrededor de 16
especies, H. appendiculatus (Rudolphi, 1802) Looss, 1899 (especie tipo), H. arelsici
Yamaguti, 1938, H. communis Odhner, 1905, H. levinseni Odhner, 1905, H. luehei
Odhner, 1905, H. microporus (Montic, 1889) Looss, 1899, H. monticelli (Linton, 1898)
Looss, 1899, H. odhneri Yamaguti, 1934, H. raabei Slusarski, 1958, H. rugosus
Looss, 1907, H. sigani Fischthal & Kuntz, 1964, H. sluiteri (Brock, 1886) Looss, 1899,
H. ocreatus (Rudolphi, 1802), H. macrouri Gayevskaya, 1975. Koie (1990) mencionó
que la diferencia principal entre las especies se debe a la relación entre la ventosa
oral y el acetábulo, sin embargo, aun no se define cuantas especies son válidas para
este género. Se conoce poco acerca de los hospederos que intervienen en el ciclo de
vida de estas especies, sin embargo, Heath & Nicoll (1991) mencionaron que los
Hemiurus sp. deben tener un primer hospedero intermediario molusco, el segundo
hospedero sería un copépodo y que el hospedero definitivo sería el pez Clupea
harengus. Dollfus (1923) sugirió que la cercaria cistofora Cercaria calliostomae que
se encontró en el caracol marino Calliostoma ziziphinum en Roscoff, Francia,
posiblemente sea el estado larval de las especies de Hemiurus sp.
63
Koie (1995) registro una larva de Hemiurus en el molusco Retusa truncatula
de aguas Danesas. El copépodo Acartia clausi ha sido observado con la presencia
de metacercarias de Hemiurus sp. (Steur, 1928; Lebour, 1935; Koie, 1995). Incluso
Yip (1984), registró metacercarias en el ctenóforo Pleurobrachia pileus. En lo que se
refiere a quetognatos, se han registrado Sagitta setosa, S. elegans y Sagitta sp.
como hospederos intermediarios (Myers, 1956; Koie, 1990; Koie, 1995). Los adultos
de este género han sido registrados en peces marinos pertenecientes a las familias
Gadidae, Clupeidae, Cottidae, Salmonidae y Scorpaenidae en los oceános Atlántico,
Pacífico y Artico (Nicoll, 1914; Hill, 1974; Koie, 1983, 1984, 1990).
La prevalencia de parasitismo y el tamaño de las metacercarias de Hemiurus
sp. encontradas en este trabajo, no fueron comparadas con los registros previos
debido a que los autores no mencionaron los valores en sus trabajos. Sin embargo a
nivel de organismos adultos, Koie (1984) mencionó prevalencias de hasta el 100%
de H. communis y H. levinseni en el pez Gadus morhua en aguas Danesas. Por su
parte, Gibson & Bray (1986) registraron los adultos de H. appendiculatus de mayor
talla 6.70 mm de longitud total en el pez Alosa fallax de las costas Bálticas en
Alemania.
Las metacercarias de Hemiurus sp. encontradas en este trabajo se agregan a
los registros de hemiúridos en quetognatos del norte de Quintana Roo, así como
también F. hispida y S. serratodentata se registran por primera ocasión como
hospederos de este género de hemiúrido. En la Tabla (15a) se puede observar las
localidades en las que se registraron las fases larvales en moluscos, copépodos,
ctenóforos y quetognatos de las especies de Hemiurus sp. y en la Tabla (15b) se
mencionan las localidades de los peces en los que se encontraron los adultos de
Hemiurus sp.
64
Parahemiurus sp.
Figura 15. Esquema de Parahemiurus sp. encontrado en el saco celómico de F.
hispida del ambiente lagunar costero.
Descripción:
El cuerpo es alargado con ecsoma. Mide de 0.259 a 0.463 (0.358) de longitud
y 0.109 a 0.225 (0.159) de ancho en la parte posterior a nivel de las glándulas
vitelinas. El ecsoma se encuentra invaginado, mide 0.038 a 0.120 (0.077) de longitud
y 0.038 a 0.081 (0.058) de ancho. El tegumento es plicado (estriado) extendiéndose
desde la parte anterior del cuerpo hasta el nivel de las glándulas vitelinas. La ventosa
oral terminal, mide 0.020 a 0.044 (0.033) de longitud y 0.024 a 0.038 (0.030) de
ancho. Pit ausente. El acetábulo situado en el tercio anterior del cuerpo, mide 0.043 a
0.068 (0.058) de longitud y 0.044 a 0.081 (0.062) de ancho. La relación de las
ventosas oral y el acetábulo es 1:1.78. La faringe es bulbosa, de menor tamaño que
la ventosa oral, mide 0.018 a 0.031 (0.023) de longitud y 0.015 a 0.025 (0.022) de
ancho. El esófago no es visible por la contracción de los ejemplares. La bifurcación
cecal se encuentra anterior al acetábulo, de ahí parten los ciegos lisos que se
65
extienden hasta la parte anterior del ecsoma, terminando separadamente. Dos
testículos preováricos, situados en hilera en la línea media. El testículo anterior mide
0.010 a 0.025 (0.019) de longitud y 0.010 a 0.069 (0.046) de ancho; el testículo
posterior mide 0.015 a 0.026 (0.018) de longitud y 0.014 a 0.080 (0.045) de ancho.
Vesícula seminal ovoide, postacetabular, mide 0.036 a 0.070 (0.054) de longitud y
0.036 a 0.051 (0.043) de ancho; pars prostatica alargada, que sobrepasa la parte
posterior del acetábulo, mide 0.073 a 0.088 (0.080) de longitud y de ancho mide
0.019 a 0.024 (0.021) en la parte posterior. No se observan todavía el saco del seno
(sinus sac), ni el órgano del seno (órgano copulador). Poro genital posteroventral a la
apertura bucal, mide 0.013 a 0.015 (0.014) de longitud y 0.009 a 0.011 (0.010) de
ancho. El ovario está situado en el tercio medio del cuerpo, mide 0.013 a 0.040
(0.028) de longitud y 0.019 a 0.069 (0.052) de ancho. Las glándulas vitelógenas se
encuentran a nivel del ovario, constituidas por dos masas compactas lobuladas
dispuestas oblicuamente, miden 0.050 a 0.075 (0.052) de longitud y 0.031 a 0.084
(0.058) de ancho. La vesícula excretora no es visible.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
Las principales características diagnósticas que se consideraron en la
identificación taxonómica de Parahemiurus sp. son: cutícula estriada y la presencia
de una vesícula seminal oval, no bipartita, de acuerdo con Gibson et al. (2002). Bray
(1990) después de una revisión detallada del género, determinó en sinonimia a
muchas especies de ellas, reconociendo como válidas sólo a siete, P. engraulisi
Gupta & Jahan, 1977, P. anchoviae Pereira & Vaz, 1930, P. ecuadori Manter, 1940,
P. madrasensis Sahai & Srivastava, 1977, P. clupeae Yamagutí, 1953, P. yanamense
Hafeezullah, 1980 y P. merus (Linton, 1910) Manter, 1940 que es la especie tipo. A
seis más las consideró como species inquirendae: P. arripidis Lebedev, 1971, P.
clupeae
de
King
(1964),
P.
dogieli
Skrjabin
y
Guschanskaja,
1954,
P.
pseudosciaenae Shen, 1985, P. trachichthodi Lebedev, 1968 y Parahemiurus spp.
(Yamagutí, 1934; Lebedev, 1971; Toman, 1973; Shimazu, 1982). Bray & Cribb (2005)
describen a P. xylokopos.
Sin embargo, León-Règagnon et al. (1997a) mencionaron que
se han descrito alrededor de 22 especies del género Parahemiurus. Señalan también
66
que se conoce poco acerca de los ciclos de vida de estos hemiúridos. Los parásitos,
a nivel larvario presentan una especificidad hospedatoria baja, ya que los ciclos de
vida de muchas especies se completan en regiones con una fauna de invertebrados
(hospederos intermediarios) que difiere de un sitio a otro, en el caso de los adultos
presentan cierta preferencia por parasitar a peces de alguna familia en particular
(Bray, 1990; León-Règagnon et al., 1997a).
La talla de las metacercarias de Parahemiurus sp. de este trabajo, son de
menor tamaño que las mencionadas por Overstreet (1969) del celoma de F. hispida
(1.23 mm.). En el caso de los adultos, Yamagutí (1938) registró a P. harengulae en el
pez Harengula zunasi, siendo este especimen el de mayor tamaño hasta el
momento, cabe mencionar que Manter (1940; 1947) consideró a P. harengulae como
sinónimo de P. merus. Por otro lado, los valores de prevalencia e intensidad media
de infección obtenidos en la metacercaria Parahemiurus sp. de este trabajo, son más
bajos que los obtenidos por Overstreet (1969) en la metacercaria de F. hispida (P=
3.2%, I= 1.23), en Florida, E.U.A. Cabe mencionar que Paraguassú et al. (2002)
consideraron en organismos adultos un valor de prevalencia alto de 34.4% e
intensidad media de 6. En la Tabla 16 se compila la información con respecto al
registro de metacercarias del género Parahemiurus y de especies adultas.
Debido a lo anterior, Bray (1990) y León-Règagnon et al. (1997a) consideran
al género, con amplia distribución, principalmente de aguas templadas y tropicales de
todo el mundo.
67
Lecithochirium sp.
Figura 16. Esquema de Lecithochirium sp. encontrado en el saco celómico e intestino
de F. hispida del ambiente lagunar costero.
Descripción:
Cuerpo alargado con ecsoma, el extremo posterior más ancho que el anterior,
mide 0.110 a 0.291 (0.195) de longitud sin ecsoma y 0.031 a 0.122 (0.079) de ancho
en la parte posterior. Ecsoma invaginado, mide 0.013 a 0.063 (0.023) de longitud y
0.018 a 0.068 (0.037) de ancho. El tegumento es liso. La ventosa oral mide 0.021 a
0.050 (0.033) de longitud y 0.023 a 0.045 (0.036) de ancho. El acetábulo se
encuentra en el tercio anterior del cuerpo, mide 0.038 a 0.077 (0.056) de longitud y
0.026 a 0.074 (0.051) de ancho. La relación de las ventosas oral y acetabular es
1:1.66. Abertura preacetabular (pit) presente. Faringe bulbosa mide 0.013 a 0.026
(0.020) de longitud y 0.014 a 0.028 (0.020) de ancho. Esófago no visible. La
bifurcación cecal se encuentra en la parte anterior del cuerpo entre la faringe y el
acetábulo. Los ciegos intestinales se extienden hasta la región posterior del cuerpo,
sin penetrar al ecsoma. No se distinguen testículos. La vesícula seminal es alargada
68
sobrepasando la parte posterior del acetábulo, bilobular, que mide 0.038 a 0.069
(0.053) de longitud y 0.008 a 0.009 (0.008) de ancho. No se distingue la pars
prostática. No se observan el poro genital ni el ovario. Las glándulas vitelógenas en
forma de dos masas lobuladas en el tercio medio del cuerpo, postováricas, miden
0.018 de longitud y 0.031 de ancho. La vesícula excretora es en forma de “Y”, las
ramas se unen dorsalmente a la ventosa oral. El poro excretor terminal, mide 0.005 a
0.018 (0.011) de longitud y 0.006 a 0.040 (0.016) de ancho.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
El tegumento liso, presencia de un pit preacetabular y glándulas vitelógenas
en forma de dos masas lobuladas, permitieron su identificación en el género
Lecithochirium. Bray (1991) realizó una revisión del género y mencionó que está
considerado como uno de los géneros más grandes de la familia, con alrededor de
100 especies nominales, pero el estatus de la mayoría de las especies está poco
entendido. Por su parte, León-Règagnon et al. (1997a) mencionó que la morfología
de este grupo es especialmente complicada debido a la presencia de caracteres
taxonómicos que están ausentes en otros hemiúridos, como son las modificaciones
de la ventosa oral, la presencia o ausencia de una cavidad preacetabular (pit
preacetabular) y ciertas modificaciones en el complejo reproductor terminal.
En lo que se refiere al ciclo de vida de las especies de Lecithochirium, Vilas et
al. (2004) mencionaron que involucra tres o cuatro hospederos dependiendo de la
presencia o ausencia de pequeños peces que actúen como hospederos paraténicos
y además que la reproducción sexual de estos hemiúridos se lleva a cabo en el
hospedero definitivo. Bray (1991) y Timi et al. (1999) agregaron que el cuarto
hospedero en el ciclo de vida es aparentemente una característica común de este
género con formas ovígeras enquistadas en las vísceras de peces o encapsuladas
en la cavidad del cuerpo. Como se mencionó anteriormente, la especificidad
hospedatoria en este grupo de helmintos a nivel larvario es baja y posiblemente esto
se deba a que las metacercarias de Lecithochirium sean encontradas en diferentes
especies de quetognatos, segundo hospedero intermediario, los cuales cumplen con
la función de transporte en cada una de las zonas geográficas en que se distribuyen,
69
ya que el hospedero definitivo son los peces. Por otra parte, el tamaño de las
metacercarias de Lecithochirium de este trabajo, es el más pequeño que se haya
encontrado anteriormente, Dollfus (1960) registró metacercarias que probablemente
corresponden al género de Lecithochirium que son mayores a las encontradas en
este trabajo (0.369-0.377). En el caso de organismos adultos, Bravo-Hollis & Arroyo
(1962) registraron en peces a L. monticelli, el espécimen de mayor tamaño hasta el
momento (4.200-5.340).
Con respecto al valor de intensidad media de infección obtenido en las
metacercarias de Lecithochirium de este trabajo, es similar a lo registrado por Gómez
del Prado-Rosas et al. (2005) en quetognatos (I= 1), sin embargo, en lo que se
refiere a la prevalencia, fue menor que la obtenida de este trabajo (P= 0.004-0.01%).
En el caso de los especímenes adultos de este género Timi et al. (1999) consideró
como valores altos de prevalencia e intensidad media de infección de 41.18 a
53.57% y de 5.4 a 7.8 respectivamente. La Tabla 17 muestra información referente a
los registros de metacercarias de Lecithochirium y las Tablas 18a - c, hacen
referencia a los adultos.
70
Brachyphallus sp.
Figura 17. Esquema de Brachyphallus sp. encontrado en el saco celómico e intestino
de F. hispida, F. enflata, S. serratodentata y Sagitta sp. de los tres ambientes
estudiados.
Descripción:
El cuerpo es alargado y también muestra ecsoma, extremo posterior más
ancho, mide 0.253 a 0.500 (0.373) de longitud sin ecsoma y 0.061 a 0.208 (0.153) de
ancho en la parte posterior. Ecsoma invaginado, mide 0.059 a 0.138 (0.095) de
longitud y 0.038 a 0.138 (0.093) de ancho. El tegumento es plicado (aserrado), desde
la parte anterior hasta la parte final de las glándulas vitelógenas. La ventosa oral en
la parte anterior del cuerpo es muscular, mide 0.030 a 0.056 (0.041) de longitud y
0.025 a 0.059 (0.041) de ancho. El acetábulo es muscular, se encuentra en el tercio
anterior del cuerpo, mide 0.034 a 0.088 (0.064) de longitud y 0.030 a 0.093 (0.072)
de ancho. La relación de las ventosas oral y el acetábulo es 1:1.57. Presencia de una
abertura preacetabular (pit) entre la faringe y el acetábulo. La faringe es bulbosa,
muscular, mide 0.021 a 0.025 (0.023) de longitud y 0.013 a 0.026 (0.022) de ancho.
71
Esófago no visible. La bifurcación cecal se encuentra entre la faringe y el acetábulo,
de ahí parten los ciegos intestinales que se extienden hasta la parte posterior del
cuerpo sin penetrar el ecsoma. Dos testículos preováricos arreglados en hilera, el
anterior mide 0.013 a 0.019 (0.016) de longitud y 0.063 a 0.081 (0.072) de ancho, el
posterior mide 0.011 a 0.019 (0.015) de longitud y 0.056 a 0.070 (0.063) de ancho.
No se observa la vesícula seminal. El ovario mide 0.025 de longitud y 0.056 de
ancho. Las glándulas vitelógenas están en forma de dos masas con lóbulos largos,
en el tercio medio del cuerpo, miden de 0.009 a 0.056 (0.034) de longitud y 0.023 a
0.100 (0.059) de ancho. El poro excretor es terminal, mide 0.025 a 0.031 (0.028) de
longitud y 0.041 a 0.044 (0.043) de ancho.
Revisión taxonómico y parámetros ecológicos de parasitismo
Las características que permitieron identificar el género Brachyphallus son:
tegumento con plicaciones cuticulares, presencia de un pit presomático y glándulas
vitelógenas en forma de dos masas ovales con lóbulos largos. Yamagutí (1971)
reconoce seis especies: Brachyphallus crenatus (Rudolphi, 1802) como especie tipo,
B. affinis Lander, 1904, B. amuriensis Babaskin, 1928, B. parvus Manter, 1926, B.
brachygobii Reichenbach-Klinke, 1952 y B. nasae Nagaty et Abdul-Aal, 1962, sin
embargo, no fue posible determinar la especie a la que pertenecen debido a que los
aparatos reproductores no se encuentran desarrollados por completo. Se conoce
poco acerca del ciclo de vida de estos parásitos, Reimer et al. (1971) describieron a
Cercaria caudofilamentosa en el caracol Rissoa membranacea del mar Báltico y
sugirieron la posibilidad de que sea la forma larval de las especies de este género,
posteriormente, Koie (1983) agregó que posiblemente otras especies de Rissoa sean
los hospederos intermediarios en otras regiones, extendiendo así el rango de estos
parásitos. Pierrot-Bults (1990) mencionó que la transmisión de este parásito en los
quetognatos es muy similar al de Derogenes varicus, en donde la metacercaria sin
enquistar se desarrolla en los copépodos y al ser ingerido por los quetognatos, estos
últimos sirven como hospederos paraténicos. Las especies de Brachyphallus utilizan
a varias especies de peces marinos como hospederos definitivos como los
Clupeidos, que son infestados principalmente por alimentarse de pequeños peces
72
(Koie, 1984; Pierrot-Bults, 1990; Sterud, 2002; Gómez del Prado-Rosas et al., 2005).
De acuerdo con Klimpel et al. (2003), el hecho de que Brachyphallus sea encontrado
en una gran variedad de hospederos finales o definitivos indica que tiene una baja
especificidad hospedatoria en las especies adultas de este género, conclusión que
es compartida por Bunkley-Williams & Williams (1994), sin embargo, posiblemente
este patrón de especificidad en el caso de los hospederos intermediarios sea
diferente. Con respecto al tamaño de las metacercarias de Brachyphallus de este
trabajo, no fue posible realizar una comparación con las metacercarias registradas
previamente debido a que Linton (1927) y Pierrot-Bults (1990) en sus compilaciones,
no mencionan el tamaño de las metacercarias en quetognatos. Gibson y Bray (1986)
mencionaron que el género Brachyphallus es uno de los géneros de hemiúridos más
pequeños. En lo que se refiere a los adultos, Gibson & Bray (1986) registran a los
especimenes de mayor tamaño hasta el momento en peces marinos (3.75). Por otro
lado, la prevalencia obtenida en las metacercarias de Brachyphallus en quetognatos
de este trabajo fue ligeramente mayor que lo registrado por Gómez del Prado-Rosas
et al. (2005) (P= 0.027%), aunque la intensidad media de parasitismo es la misma en
ambos trabajos (I= 1). Con respecto a las formas adultas de Brachyphallus, Koie
(1984) y Urawa & Kaeriyama (1999) consideraron que un valor alto de prevalencia e
intensidad media de parasitismo en peces sería de 50 a 70% y 9.1 a 40
respectivamente. En la Tabla 19 se encuentra información de los registros de
metacercarias y adultos del género Brachyphallus sp.
73
Paralecithochirium sp.
Figura 18. Esquema de Paralecithochirium sp. encontrado en el saco celómico de
Ferosagitta hispida del ambiente arrecifal nerítico.
Descripción:
Cuerpo alargado con ecsoma, mide 0.269 de longitud y 0.141 de ancho sin
ecsoma. Ecsoma invaginado, mide 0.044 de longitud y 0.051 de ancho. El tegumento
es liso, organismo con ligera contracción. La ventosa oral mide 0.070 de longitud y
0.064 de ancho. El acetábulo se encuentra en la parte media del cuerpo, mide 0.096
de longitud y 0.112 de ancho. La relación de las ventosas oral y acetabular es 1:1.36.
La faringe es bulbosa de menor tamaño que la ventosa oral, mide 0.032 de longitud y
0.042 de ancho. Esófago no observado por la contracción del organismo. La
bifurcación cecal se encuentra anterior al acetábulo, de ahí parten los ciegos
intestinales que se extienden hasta la parte posterior del cuerpo terminando
separadamente, sin penetrar el ecsoma. Dos testículos preováricos, opuestos, miden
0.013 de longitud y 0.025 de ancho el dorsal y 0.018 de longitud y 0.025 de ancho el
ventral. No se observa la vesícula seminal ni el poro genital. Ovario situado en el
tercio posterior del cuerpo, post-testicular, mide 0.013 de longitud y 0.015 de ancho.
74
Glándulas vitelógenas preováricas, constituidas por dos masas con lóbulos cortos,
miden 0.023 de longitud y 0.029 de ancho la dorsal y 0.019 de longitud y 0.028 de
ancho la ventral. Ramas de la vesícula excretora unidas dorsalmente en la parte
anterior de la ventosa oral. Poro excretor terminal, mide 0.015 de longitud y 0.010 de
ancho.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
Esta metacercaria presentó la superficie del cuerpo lisa, ausencia de un pit
preacetabular y glándulas vitelógenas preováricas constituidas por dos masas
lobuladas
indistintamente,
por
lo
que
se
definen
semejantes
al
género
Paralecithochirium Zhang, 1994 (Gibson et al., 2002). El género Paralecithochirium
comprende una sola especie: P. leptobotiae Zhang, 1994. Se desconoce el ciclo de
vida de esta especie, aunque al ser un hemiúrido, probablemente necesite de tres o
cuatro hospederos intermediarios como es el caso de los demás géneros, teniendo
así como hospedero intermediario a los quetognatos. Por el momento, no se puede
realizar una comparación del tamaño, valores de prevalencia e intensidad media de
infección en las metacercarias de este trabajo debido a que la especie tipo es un
organismo adulto registrada en peces. La metacercaria de Paralecithochirium sp. se
menciona por primera vez en organismos marinos, los quetognatos, ya que la
especie tipo fue encontrada en peces de agua dulce de China (Gibson et al., 2002).
75
Opisthadena sp.
Figura 19. Esquema de Opisthadena sp. encontrado en el saco celómico de
Ferosagitta hispida y Flaccisagitta enflata de ambientes lagunar arrecifal y lagunar
costero.
Descripción:
El cuerpo es ovalado, parte anterior más angosta, mide 0.450 de longitud y
0.225 de ancho en la parte posterior. Ecsoma ausente. El tegumento es grueso y
liso. Ventosa oral subterminal, semicilíndrica, de 0.096 de longitud y 0.099 de ancho.
El acetábulo se localiza en el tercio medio del cuerpo, mide 0.128 de longitud y 0.144
de ancho. La relación de la ventosa oral y el acetábulo es 1:1.33. La boca se abre en
medio de la ventosa oral cerca del labio preoral. Faringe musculosa, subglobular,
mide 0.064 de longitud y 0.074 de ancho. Esófago no observado. La bifurcación
cecal se encuentra anterior al acetábulo, de ahí parten los ciegos intestinales o
ramas cecales anchas, se extienden dorsolateralmente y terminan separadamente
casi en el extremo posterior del cuerpo. El aparato reproductor masculino está
76
representado por un par de testículos oblicuos localizados en la parte posterior del
acetábulo, entre las ramas cecales, son ovalados. El testículo anterior mide 0.013 de
longitud y 0.015 de ancho, el testículo posterior mide 0.016 de longitud y 0.025 de
ancho. La vesícula seminal es sacular, sinuosa y que se encuentra rodeada por
células prostáticas, mide 0.058 de longitud y 0.015 de ancho. El poro genital es
posterior a la faringe, mide 0.045 de longitud y 0.058 de ancho. El aparato
reproductor femenino (ovario) no se observa. Las glándulas vitelógenas se
encuentran posteriores al acetábulo, son dos masas compactas post-testiculares. La
del lado derecho mide 0.039 de longitud y 0.050 de ancho, y la del izquierdo mide
0.028 de longitud y 0.038 de ancho. El aparato excretor está representado por una
vesícula excretora ancha en forma de “Y”, bulbosa, bifurcándose posterior al
acetábulo y uniéndose las ramas anteriores dorsalmente a la ventosa oral. El poro
excretor es terminal, mide 0.032 de longitud y 0.038 de ancho.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
La metacercaria de este trabajo se asemeja a las características morfológicas
que presentan los ejemplares del género Opisthadena Linton (1910), carece de un
ecsoma y presenta dos glándulas vitelógenas postováricas en hilera y en forma de
masas opuestas. León-Règagnon et al. (1997a) mencionaron que es difícil definir al
adulto de esta metacercaria ya que la taxonomía de este género es complicada,
debido a que los caracteres que han sido utilizados para distinguir a las diferentes
especies muestran una gran variabilidad. El género Opisthadena comprende nueve
especies nominales (León-Règagnon et al., 1997b), la especie tipo, O. dimidia fue
descrita por Linton (1910). León-Règagnon et al. (1996) mencionaron que las otras
especies de este género, O. cheni Martin, 1978, O. kuwaiti Al-Yamani y Nahhas,
1981, O. bodegensis Johnson y Copsey, 1953, O. setipinnae Qiu y Liang, 1995, O.
chloroscombri Nahhas y Cable, 1964, O. karachii Skrjabin y Guschanskaja, 1955, O.
marina y O. fujianensis, tienen restricción en la distribución geográfica. Por otro lado,
los registros de las especies de Opisthadena han sido encontrados en la forma
adulta en peces, por lo que no se puede realizar una comparación con el tamaño de
77
estas metacercarias y con los valores obtenidos de prevalencia e intensidad media
de parasitismo de este estudio.
En el caso de los especímenes adultos del género Opisthadena, Bray y Cribb
(2002) registraron los ejemplares de mayor tamaño hasta el momento (4.254-8.623).
Por su parte, los valores de prevalencia e intensidad media obtenidos en este
trabajo, resultaron ser mayores que los obtenidos en Brachyphallus (0.027%),
Lecithochirium (0.018%) y Ectenurus (0.004%), en los quetognatos del mar Caribe
Mexicano mencionados por Gómez del Prado-Rosas et al. (2005). Con respecto a las
formas adultas de las diferentes especies de este género, Johnson y Copsey (1953),
Dyer et al. (1985; 1992) y León-Règagnon et al. (1997a) consideraron que un alto
valor de prevalencia e intensidad media de infección sería de 50 a 100% y 6
respectivamente en peces.
Opisthadena se distribuye como parásito de peces en los mares templados y
tropicales de todo el mundo (León-Règagnon et al., 1997a) y en la Tabla 20 se
compila información de los registros de este género. De acuerdo a la distribución
observada en las especies del género Opisthadena, están dispersas en los
ambientes marinos al igual que otros hemiúridos como Derogenes varicus, el cual
tiende a exhibir poca especificidad hospedatoria. En cambio en el caso de la especie
tipo O. dimidia, por contraste, habita principalmente miembros del género Kyphosus.
Ahora bien, al igual que la metacercaria del género Paralecithochirium, la
metacercaria de Opisthadena de este trabajo, se registra por primera ocasión en un
grupo de zooplancton marino, los quetognatos, como se mencionó anteriormente, los
registros que se tienen hasta el momento han sido de formas adultas en peces. Cabe
mencionar que el especímen encontrado en este estudio posiblemente sea la
metacercaria de O. dimidia utilizando al quetognato como hospedero intermediario
porque es la especie que se ha sido registrada en las costas de Quintana Roo.
78
Adinosoma sp.
Figura 20. Esquema de Adinosoma sp. encontrado en el saco celómico de
Ferosagitta hispida, Flaccisagitta enflata y Sagitta sp. de los tres ambientes
estudiados.
Descripción:
El cuerpo es alargado con ecsoma. Mide 0.162 a 0.321 (0.239) de longitud y
0.05 a 0.4 (0.11) de ancho en la parte posterior a nivel de las glándulas vitelinas. El
ecsoma se encuentra invaginado, mide 0.013 a 0.127 (0.053) de longitud y 0.01 a
0.07 (0.046) de ancho. El tegumento es liso. La ventosa oral terminal, mide 0.023 a
0.158 (0.054) de longitud y 0.03 a 0.07 (0.04) de ancho. Pit presente. El acetábulo
está situado en el tercio anterior del cuerpo, mide 0.044 a 0.095 (0.067) de longitud y
0.04 a 0.08 (0.06) de ancho. La relación de las ventosas oral y el acetábulo es
1:1.24. La faringe es bulbosa, de menor tamaño que la ventosa oral, mide 0.01 a
0.04 (0.02) de longitud y 0.01 a 0.04 (0.02) de ancho. El esófago no es visible. La
79
bifurcación cecal se encuentra anterior al acetábulo, de ahí parten los ciegos lisos
que se extienden hasta la parte anterior del ecsoma, terminando separadamente.
Dos testículos preováricos, oblicuos. El testículo anterior mide 0.004 a 0.024 (0.012)
de longitud y 0.011 a 0.029 (0.021) de ancho; el testículo posterior mide 0.007 a
0.019 (0.013) de longitud y 0.013 a 0.029 (0.021) de ancho. La vesícula seminal es
sinuosa, postacetabular, mide 0.1 de longitud y 0.04 de ancho. El ovario está situado
en el tercio medio del cuerpo, mide 0.020 a 0.020 (0.020) de longitud y 0.030 a 0.030
(0.030) de ancho. Las glándulas vitelógenas se encuentran a nivel del ovario,
constituidas por dos masas lobuladas en posición opuesta, la del lado izquierdo mide
0.020 a 0.030 (0.020) de longitud y 0.018 a 0.031 (0.024) de ancho y la del lado
izquierdo mide 0.013 a 0.29 (0.021) de longitud y 0.018 a 0.038 (0.028) de ancho. La
vesícula excretora no es visible.
Revisión taxónomica y parámetros ecológicos
Las metacercarias fueron asignadas a este género debido a que presentaban
las características particulares del género descrito por Manter (1947), que son:
tegumento liso, testículos en posición oblicua y dos glándulas vitelógenas en masas
lobuladas. El género Adinosoma Manter, 1947 fue creado para diferenciar los
especimenes que habían sido asignados dentro del género Dinosoma y que no
presentaban un tegumento con plicaciones cuticulares, ni testículos simetricos en
posición de hilera. Yamaguti (1971) mencionó que el género Adinosoma debería ser
considerado como sinonimia de Dinosoma, sin embargo, Fernandes & Goulart (1989)
consideran que los caracteres usados para separar los dos géneros son específicos
y no genéricos por lo que consideran válido el género.
El género Adinosoma esta compuesto hasta el momento de dos especies, la
especie tipo es A. robustum y la segunda especie es A. hawaiiense (Yamaguti,
1970), esta última originalmente había sido considerada dentro del género
Dinosoma, sin embargo, fue excluía debido al tipo de tegumento que presentaba y
por la posición de los testículos que no correspondian con la descripción generica
(Gibson & Bray, 1979). Por su parte, Bartoli & Gibson (2006) mencionaron que tanto
las dos especies de Adinosoma como las 18 especies que se conocen para el
80
género Dinosoma son poco conocidas debido a que en su mayoría solamente han
sido registradas una sola vez y que además han sido descritas de pocos
especímenes, lo cual resulta en poca informacion en la variación inter e
intraespecífica (Gibson & Bray, 1979).
Hasta el momento se desconoce el ciclo de vida del género Adinosoma, sin
embargo, es posible que siga el mismo patrón de la familia Hemiuridae y en
particular por la cercanía taxonómica con el género Dinosoma al compartir los
hospederos puede ser que tengan la misma ruta aunque tampoco se ha específicado
cual es el ciclo de vida del género Dinosoma. El miracidio es ciliado, las cercarias se
desarrollan dentro de la redia, las metacercarias son formas sin enquistar que se
presentan en el hemocele de los crustaceos u otros invertebrados planctónicos que
se alimentan de copépodos (Gibson & Bray, 1979), como en este caso el quetognato
y posteriormente al ser consumido este hospedero intermediario planctónico por otro
hospedero definitivo como son los peces, se desarrollan los organismos adultos de
este género.
Los organismos registrados en este trabajo son los primeros en fase larval de
este género tanto en quetognatos como en cualquier otro organismo planctónico por
lo que no fue posible hacer una comparación con organismos en fase metacercaria
con algún otro trabajo. Sin embargo, en lo que respecta a los adultos Yamaguti
(1970) registró organismos de tamaño que va desde los 2.5 a 6.2 mm de longitud
total. En la Tabla 21, se puede observar los peces que han sido registrados como
hospederos de los adultos de este género.
81
Opechona pyriforme
Figura 21. Esquema de Opechona pyriforme encontrado en el saco celómico e
intestino de F. hispida y F. enflata de los tres ambientes estudiados.
Descripción:
Presenta forma piriforme, mide 0.104 a 0.211 (0.166) de longitud y 0.134 a
0.336 (0.171) de ancho en la parte posterior. El tegumento es espinoso. Presenta
una pigmentación ocelar difusa entre las dos ventosas (oral y ventral) en lo ancho del
cuerpo. La ventosa oral es subterminal, mide 0.025 a 0.074 (0.042) de longitud y
0.035 a 0.070 (0.053) de ancho, es de menor tamaño que el acetábulo. Este último
se ubica en la parte media del cuerpo en posición ventral, mide 0.025 a 0.063 (0.046)
de longitud y 0.044 a 0.063 (0.050) de ancho. La relación de las ventosas oral y el
acetábulo es 1:1.07. La faringe bulbosa es posterior a la ventosa oral, mide 0.031 a
0.043 (0.036) de longitud y 0.034 a 0.044 (0.037) de ancho. Por lo contraído de los
organismos no se observan la prefaringe, el seudoesófago, ni el esófago. La
bifurcación cecal se da en la región posterior del acetábulo. Los ciegos intestinales
82
se encuentran laterales a la vesícula excretora y terminan de manera independiente.
No se observan los órganos reproductores masculino y femenino. La vesícula
excretora es de forma globular, se extiende desde la parte posterior del acetábulo
hasta desembocar en un poro excretor, mide 0.053 a 0.056 (0.054) de longitud. El
poro excretor es terminal y mide 0.009 de longitud y 0.013 de ancho.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
La presencia de un tegumento espinoso, una pigmentación ocelar difusa entre
ambas ventosas y la presencia de una vesícula excretora en forma globosa, permite
considerar a los especímenes de este trabajo con gran semejanza a la morfología de
Opechona pyriforme Linton 1900. De acuerdo con Yamaguti (1971) existen 15
especies descritas del género Opechona, sin embargo, en una revisión reciente, Bray
y Gibson (1990) mencionan que el género comprende nueve especies válidas, O.
bacillaris (Molin, 1859) Dollfus, 1927 que es la especie tipo, O. alaskensis Ward et
Fellingham, 1934, O. cablei (Stunkard, 1980), O. chloroscombri Nahhas y Cable,
1964, O. occidentalis Montgomery, 1957, O. parvasoma Ching, 1960 specie
inquirendae, O. pharyngodactyla Manter, 1940, O. pyriforme (Linton, 1900) y O.
sebastodis (Yamaguti, 1934) Yamaguti, 1953. Se han descrito otras diez especies a
las cuales Bray y Gibson (1990) las mantienen como inciertas debido a que
consideran que el tamaño de los huevos es insuficiente para diferenciar a las
especies. Posteriormente, Øresland y Bray (2005) mencionaron que la intensa
acumulación de la pigmentación es una característica distintiva de los miembros de
este género. Por su parte, Gómez del Prado-Rosas et al. (2000) comentaron que la
metacercaria O. pyriforme está relacionada estrechamente con O. bacillaris y O.
cablei, sin embargo, se distingue de estas dos especies por la presencia de espinas
de igual longitud en ambos extremos del cuerpo, una ventosa oral que no es
infundibular y la vesícula excretora que no se extiende hasta la bifurcación intestinal.
Estos autores, agregan por primera vez a la descripción original, la presencia de
papilas en la ventosa oral, las papilas sensoriales ciliadas que cubren la superficie
ventral y la presencia de espinas en el interior de ambos lados de las ventosas.
Hasta el momento, no se ha definido el ciclo de vida de O. pyriforme. Koie (1975) sin
83
embargo, describió el ciclo de O. bacillaris, donde el primer hospedero intermediario
es el molusco prosobranquio Nassarius pygmaeus (Lamarck), posteriormente la
cercaria, entra en ctenóforos, pequeñas medusas o quetognatos. Las infestaciones
experimentales las realizó utilizando a Sagitta elegans, como la cercaria es una
nadadora libre es capaz de localizar y entrar al quetognato, desplazándose hacia la
parte posterior del celoma, aunque esto no está bien definido. Lebour (1916)
encontró metacercarias de Opechona sp. en el canal alimenticio de quetognatos y
sugirió que los parásitos son tragados y después se desplazan a las paredes del
intestino en el celoma del cuerpo. Por tal, se puede mencionar que la estancia de O.
pyriforme en los quetognatos es temporal y que los quetognatos actúan como
hospederos intermediarios. El hospedero final más común es la macarela Scomber
scombrus (Linneo, 1758), aunque también puede presentarse en peces de la familia
Gadidae, Carangidae, Scorpaenidae, Clupeidae y Scombridae (Koie, 1975; Bray y
Gibson, 1990; Øresland y Bray, 2005). Por otro lado, el tamaño de las metacercarias
de O. pyriforme encontradas en quetognatos de este estudio, es mayor que las
metacercarias registradas en las medusas por Gómez del Prado-Rosas et al. (2000).
En el caso de especímenes adultos, Yamaguti (1938) registró a O. hynnodi en peces,
la cual es la de mayor tamaño encontrada hasta el momento para este género. Con
respecto a los valores de prevalencia e intensidad media de infección de la
metacercaria O. pyriforme de este trabajo, son más bajos que los obtenidos por
Gómez del Prado-Rosas et al. (2000) en las metacercarias de medusas (P= 0.39%,
I= 1.5) y con respecto a las formas adultas de O. pyriforme, Dyer et al. (1992)
obtuvieron una prevalencia del 100% en peces aunque la mayor intensidad media de
infección la registró Abdallah et al. (2002) (I= 89).
Las metacercarias y adultos del género Opechona se han registrado en
diversos grupos marinos, como se observa en la Tabla 22. Debido a la información
proporcionada de Opechona, se puede notar que es encontrada principalmente en el
océano Atlántico aunque también se han registrado en los océanos Índico y Pacífico,
parasitando medusas, ctenóforos y quetognatos en fase metacercaria y peces en
etapa adulta.
84
Tergestia sp.
Figura 22. Esquema de Tergestia sp. encontrado en el saco celómico e intestino de
F. hispida, F. enflata y Sagitta sp. de los ambientes lagunar costero y lagunar
arrecifal.
Descripción:
La forma del cuerpo es oval. Mide 0.104 a 0.193 (0.143) de longitud total y
0.07 a 0.11 (0.08) de ancho. La ventosa oral mide 0.03 a 0.074 (0.047) de longitud y
0.03 a 0.05 (0.05) de ancho y presenta de 5 a 8 lóbulos cefálicos conformando una
corona a nivel de la parte anterior de la ventosa oral. El acetábulo se encuentra en la
parte posterior del segundo tercio del cuerpo, es de menor tamaño que la ventosa
oral, mide 0.026 a 0.065 (0.044) de longitud y 0.037 a 0.073 (0.051) de ancho. La
relación de la ventosa oral y el acetábulo es 1:0.93. La faringe es alargada, muy
muscular en posición dorsolateral al acetábulo, mide 0.03 a 0.07 (0.05) de longitud y
0.02 a 0.03 (0.02) de ancho. La bifurcación cecal es anterior al acetábulo, los ciegos
intestinales llegan hasta la parte posterior del cuerpo terminando separadamente. No
se distinguen las demás estructuras debido al tamaño pequeño del organismo y al
poco desarrollo observado de esta larva. La vesícula excretora es en forma de Y.
85
Resumen taxonómico y parámetros ecológicos
Aunque el ciclo de vida de los miembros del genero Tergestia no se conoce en
su totalidad, Bray (1988) compila la información disponible, señalando que los
esporocistos de este parasito han sido encontrados en bivalvos protobranquios y
pteriomorfos. Las cercarias fueron registradas en el plancton como formas de vida
libre y que pueden convertirse en metacercarias no enquistadas en varios
invertebrados como ofiúridos, gasterópodos, ctenoforos y quetognatos. Otra posible
via, sin embargo, consiste en que las cercarias también puedan ser ingeriadas por un
pez pequeño y convertirse enmetacercarias en su aparato digestivo. Posteriormente,
el pez, que será el hospedero definitivo, puede adquirir el parasito a través de la
ingestión del hospedero intermediario, o a través de la ingestión directa de la
cercaria. Por lo anterior, se considero que las larvas de peces que se registraron en
este trabajo, desempeñan el papel de segundo hospedero intermedario o paratenico,
que permiten que los parasitos se mantengan vivos antes de alcanzar a su
hospedero definitivo (Gómez del Prado-Rosas et al., 2007). En
la
Tabla
23
se
presentan los registros de las metacercarias y adultos de Tergestia sp.
86
7.4.1.3.- Clase Cestoda
Metacéstodo tipo Plerocercoide A
Figura 23. Metacéstodo tipo Plerocercoide A encontrado en el saco celómico de F.
hispida en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
Esta larva nombrada como tipo A, se caracteriza por presentar cuerpo
regionalizado en dos partes: la anterior se denomina escólex y la posterior, estróbilo.
Mide 0.282 de longitud y 0.051 de ancho en la parte anterior a nivel del escólex y
0.115 en la parte posterior del cuerpo. Se observa evidente contracción de la parte
posterior del cuerpo. El escólex mide 0.096 de longitud y 0.115 de ancho. Tiene
cuatro botridios pequeños, musculares, de forma semi esférica con una ligera
contracción, dos de ellos miden 0.058 de longitud y 0.048 de ancho, los otros dos,
miden 0.038 de longitud y 0.054 de ancho. La parte posterior del escólex es angosta
a manera de cuello que conecta con el resto del cuerpo.
87
Metacéstodo tipo Plerocercoide B
Figura 24. Metacéstodo tipo Plerocercoide B encontrado en el saco celómico de F.
hispida y S. serratodentata en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
Esta larva tipo B, es de forma cilíndrica y ligeramente más ancha en la parte
posterior, mide 0.056 de longitud y 0.125 de ancho en la parte posterior del cuerpo.
El tegumento es liso con principios de segmentación en la parte media del cuerpo,
también se observan células pequeñas, elongadas a lo largo y ancho del cuerpo,
seguramente parenquimáticas, musculares y subcuticulares. No se observan
órganos de fijación (botridios o ventosas), sin embargo, en la parte posterior se
observa un desgarramiento del tegumento que permite notar la presencia de un par
de ganchos pequeños. Por la ausencia de escólex probablemente se encontraba en
proceso de metamorfosis del estadio procercoide al plerocercoide.
88
Metacéstodo tipo Plerocercoide C
Figura 25. Metacéstodo tipo Plerocercoide C encontrado en el saco celómico de F.
enflata en el ambiente arrecifal nerítico.
Descripción:
Esta larva tipo C, se encontró envuelta en una membrana quística. El cuerpo,
mide 0.150 de longitud y 0.118 de ancho. El tegumento también muestra principios
de segmentación. El escólex, mide 0.051 de longitud y 0.112 de ancho. Presenta
cuatro botridios a manera de ventosas musculares: dos dorsales y dos ventrales. Los
botridios ventrales, miden de 0.028 a 0.046 de longitud y de 0.031 a 0.033 de ancho
y los dorsales, miden de 0.035 a 0.043 de longitud y de 0.026 a 0.029 de ancho.
89
Metacéstodo tipo Plerocercoide D
Figura 26. Escólex de metacéstodo tipo D encontrado en el saco celómico de F.
enflata en el ambiente lagunar arrecifal.
Descripción:
Se basa en la parte anterior del organismo el escólex, mide 0.256 de longitud
y 0.368 de ancho. Presenta cuatro botridios de forma oval, musculares. No se
observó el resto del cuerpo.
90
Metacéstodo tipo Plerocercoide E
Figura 27. Metacéstodo tipo E encontrado en el saco celómico de F. hispida y S.
serratodentata en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
Presenta un cuerpo oval alargado, no se distingue segmentación y la parte
final del cuerpo es redondeada. Mide 0.261 a 0.433 (0.369) de longitud total y 0.167
a 0.195 (0.177) de ancho. En el interior del cuerpo se distingue la zona bulbosa que
es en forma oval, mide 0.173 a 0.193 (0.18) de longitud y 0.079 a 0.134 (0.113) de
ancho. De la zona bulbosa se distinguen cuatro bulbos independientes entre sí que
miden 0.0113 a 0.163 (0.141) de longitud y un ancho de 0.019 a 0.035 (0.027). No se
distinguen más estructuras.
91
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo en los
metacéstodos tipo A, B, C, D y E
Las larvas de céstodos A, C, y D se identificaron por la presencia de cuatro
ventosas que se observan alrededor de la extremidad anterior y en el caso de la
larva B, fue identificada por esbozos de ganchos en la parte posterior, además que
en tres de estas larvas se observaron principios de segmentación en la parte
posterior del cuerpo. Por lo anterior y sobre la base de estas características son
similares a las larvas tipo Scolex pleuronectis. Shimazu (1978) y Reimer et al. (1971),
consideraron a las larvas de céstodos como Scolex pleuronectis por la presencia de
cuatro ventosas en la región anterior, debido a que no es posible identificar las larvas
de céstodos a nivel familia si no se observa la morfología del escólex. Dollfus et al.
(1954), Øresland (1986), Pierrot-Bults (1990) y Nagasawa (1991) mencionaron que la
ingestión de estas larvas en quetognatos, no es común y se da en forma accidental.
Por su parte, Khalil et al. (1994) agregó que los adultos de céstodos viven en la
válvula espiral de elasmobranquios, los huevos de estas larvas son vertidos al mar
por medio de las heces fecales finalizando su desarrollo en una gran variedad de
invertebrados marinos. Cribb et al. (2001) y Øresland y Bray (2005) comentaron que
el primer hospedero seguramente es una especie obligada, el segundo y los
hospederos posteriores son paraténicos, así que los quetognatos son hospederos
intermediarios que posiblemente cumplen la función de transporte para estas larvas
de céstodos.
Con respecto al tamaño de las larvas Plerocercoide de este trabajo, en
comparación con los registros previos, igualan en tamaño a las registradas por
Nagasawa &Marumo (1979a) (0.1), siendo ambas las más pequeñas hasta el
momento. Por su parte Shimazu (1978) registró los organismos de mayor tamaño
hasta el momento para quetognatos (1.08-2.99). En cuanto a los registros que hay de
estos metacéstodos en peces, Stunkard (1977) encontró larvas de 1.2. No fue
posible realizar una comparación de los valores de prevalencia e intensidad media de
este trabajo con los registros de Shimazu (1978) y Nagasawa & Marumo (1979a)
debido a que no mencionan los valores que obtuvieron, sin embargo, los valores de
prevalencia de las larvas tipo Plerocercoide de este trabajo en quetognatos, son
92
menores que las formas larvales registradas por Kulachkova (1972) en S. elegans
(0.4). También se han encontrado formas larvales en algunas especies de peces,
Klimpel et al. (2003) y Barskaya et al. (2005) consideraron que valores de
prevalencia e intensidad media de infección altos serían de 64.3 a 67% y 5.6
respectivamente. Los registros de metacéstodos tipo Plerocercoide de Tetraphyllidea
en quetognatos, moluscos y peces se encuentra en la Tabla 24.
Platelminto tipo A
Figura 28. Fotografía de Platelminto tipo A encontrado en el saco celómico de F.
hispida en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
La forma del cuerpo es circular, siendo ligeramente la parte anterior más
ancha que la posterior. En la parte anterior presenta dos oscelos en forma oval.
Debido al pequeño tamaño no fue posible observar las estructuras internas.
93
Platelminto tipo B
Figura 29. Esquema del Platelminto tipo B encontrado en el saco celómico de F.
hispida, F. enflata y S. serratodentata en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
A pesar de que se encontraron varios organismos de esta forma de parásito,
todas se observan similares, es decir no se le distinguen órganos internos. El
tegumento es liso, la forma del cuerpo es oval. Miden de 0.12 a 0.193 mm (0.155) de
largo y 0.032 a 0.45 mm (0.04) de ancho.
94
Platelminto tipo C
Figura 30. Fotografía de Platelminto tipo C encontrado en el septo caudal de F.
hispida en el ambiente lagunar costero.
Descripción:
La forma del cuerpo es oval y no fue posible obtener las medidas debido a su
tamaño.
7.4.2.- Phyllum Nematoda
Larva de nemátodo
Figura 31. Fotografía de una larva de nemátodo encontrado en el saco celómico de
F. hispida y F. enflata en los ambientes lagunar costero y lagunar arrecifal.
95
Descripción:
Debido a que las regiones anterior y posterior de estos organismos se
encontraron incrustadas en el tegumento del hospedero y al pequeño tamaño que
presentaron no fue posible obtener las medidas para cada uno de estos organismos,
ni tampoco se distinguen estructuras internas.
Género Procamallanus
Subgénero (Spirocamallanus) sp.
Figura 32. Esquemas de Procamallanus (Spirocamallanus) sp. encontrado en el saco
celómico de F. hispida en el ambiente lagunar arrecifal.
Descripción:
Este ejemplar se encuentra en el tercer estado larval. El cuerpo mide 0.960 de
longitud y 0.022 de ancho. Posteriormente termina en forma cónica, con un proceso
caudal de dos puntas, una dorsal y la otra ventral. El proceso caudal, mide 0.069 de
longitud y 0.014 de ancho. El tegumento es liso. La cápsula bucal es redonda y
96
continua, mide 0.025 de longitud y 0.019 de ancho. No se distingue el anillo basal. El
número de bandas esclerotizadas en espiral de la cápsula bucal es 18-20 siendo
contadas de derecha a izquierda y viceversa. El esófago se encuentra regionalizado
en una zona anterior muscular que mide 0.081 de longitud y 0.013 de ancho y la
posterior que es glandular, mide 0.113 de longitud y 0.013 de ancho. El anillo
nervioso, mide 0.011 de longitud y 0.014 de ancho, se encuentra a una distancia de
0.105 del extremo anterior. No se observan deiridios y poro excretor. El intestino es
recto, mide 0.250 de longitud y 0.013 de ancho. No se observa el primordio genital.
Se distingue una glándula rectal circular posterior al intestino, que mide 0.006 de
longitud y 0.006 de ancho. No se distinguen fasmidios.
Revisión taxonómica y parámetros ecológicos de parasitismo
Una de las características de importancia taxonómica para la identificación de
las larvas de nemátodos es la coloración. Sin embargo, en este trabajo no se puede
mencionar un tipo de coloración de la cutícula del nemátodo debido a que fue teñido
dentro del quetognato. Los rasgos distintivos de esta larva se deben a un tegumento
liso, una cápsula bucal redonda, continua y con 18 a 20 bandas en espiral, un
esófago muscular ligeramente más corto que el glandular, se observó una glándula
rectal circular y un proceso caudal cónico en la parte posterior del cuerpo
conformado por dos picos terminando en punta. De acuerdo a las características
anteriores se considera larva fase 3 o tercer estadio larval (L-3), ya que en las fases
L-1 y L-2 no se desarrollan todavía bandas en la cápsula bucal, el esófago no se
encuentra diferenciado en muscular y glandular, no se observan glándulas rectales y
en la parte posterior no se ha desarrollado el proceso caudal. De ahí que Moravec et
al. (1995c) hayan mencionado que exista cierta semejanza con las larvas de los
géneros
Camallanus,
Paracamallanus
y
Neocamallanus.
Sin
embargo,
las
diferencias se presentan a partir del tercer estado larval, particularmente en la
estructura de la cápsula bucal (Moravec et al., 1995c). Por las características
mencionadas anteriormente se considera a esta larva de nemátodo dentro del
subgénero Spirocamallanus Olsen 1952 que fue reubicado dentro del género
Procamallanus Baylis, 1923 por Moravec y Amin (1978) y Moravec y Sey (1988).
97
La fase L-3 del nemátodo de este trabajo se diferencia de las demás formas larvales
L-3 descritas anteriormente por tener un mayor número de bandas en espiral en
comparación con P. (S.) neocaballeroi que tiene ocho bandas en espiral (Moravec y
Vargas-Vázquez, 1996), P. (S.) jaliscensis presenta 10 bandas en espiral (Moravec
et al., 2000). Moravec et al. (2006) encontraron que a P. (S.) sp. tiene 16 bandas y P.
(S.) cricotus de 16 a 19 bandas, además en esta última especie el tamaño del anillo
nervioso es mayor. No se observan glándulas rectales y presenta en la parte
posterior del cuerpo un proceso caudal con 2 o 3 espinas terminales (Fusco, 1980).
De acuerdo con Moravec et al. (1995a, c) la fase L-3 de P. (S.) rebecae no presenta
bandas en la cápsula bucal aspecto que difiere con la larva registrada en este trabajo
ya que sí presenta bandas en la cápsula bucal. Por su parte, Moravec et al. (1993a)
mencionaron solamente que P. (S.) pimelodus tiene numerosas bandas espiraladas
sin proporcionar una cantidad aproximada y que esta especie presenta 3 dientes en
el fondo de la cápsula bucal, lo cual no se pudo observar en la larva de este trabajo.
Las bandas de la fase L-3 obtenida en este estudio son similares con el número de
bandas que tienen las larvas de P. (S.) pereirai (12-20) pero se diferencia por carecer
del proceso terminal con 3 ó 4 puntas (Santos et al., 1999).
A nivel larval diversos autores han mencionado que los nemátodos miembros
de la familia Camallanidae utilizan a los copépodos como hospederos intermediarios
(Li, 1935; Pereira et al., 1936; Fusco, 1980; Moravec et al., 1995c; Moravec &
Vargas-Vázquez, 1996; Moravec et al., 2003) e inclusive se han registrado en
camarones (Fusco, 1980; Overstreet, 1973; Santos et al., 1999). En los copépodos,
el nemátodo lleva a cabo sus primeras dos mudas originando el desarrollo de las
larvas L-1 y L-2, posteriormente los copépodos son consumidos por larvas de peces.
Dentro de estos organismos, el nemátodo realiza la tercera muda desarrollando la
fase L-3, posteriormente esta larva experimentará la última muda cuando llegue al
hospedero definitivo (fase L-4), en este caso peces, donde se convertirá en adulto en
el intestino de éste (De & Maity, 1999). Moravec et al. (1995c) mencionaron que es
notable, que todas las especies de nemátodos adultos exhiban relativamente un alto
grado de especificidad hospedatoria, utilizando como hospederos definitivos los
mismos géneros e incluso especies de peces. Sin embargo, debido a las diferentes
98
condiciones ambientales en las áreas geográficas, hay una considerable diferencia
en la composición de las especies de la fauna de nemátodos. Por su parte, Moravec
(1994) puntualizó que la especificidad de los nemátodos de peces a nivel hospedero
intermediario es mucho más amplia que a nivel de hospederos definitivos, los cuales
muestran ser particularmente para camalanidos. Moravec et al. (1995c) comentaron
que uno de los factores más importantes en la presencia o ausencia de una especie
de parásito en una cierta localidad, es la existencia de un hospedero intermediario
con una densidad de población alta o suficiente. Posiblemente a esto se deba la
presencia de larvas de nemátodos en los quetognatos, los cuales son considerados
como el segundo grupo más abundante en el plancton marino después de los
copépodos (Øresland, 1990). Una segunda posible vía de infección para el
quetognato podría ser el consumo de copépodos infestados con las primeras dos
fases larvales (L-1 y L-2) ya que el alimento principal de quetognatos son los
copépodos (Nagasawa & Marumo, 1979a).
La larva L-3 de este trabajo también se diferencia por el tamaño (0.960),
siendo más chica que las larvas L-3 de las especies, P. (S.) cricotus (1.0), P. (S.)
rebecae (2.71), P. (S.) pimelodus (2.38), P. (S.) jaliscensis (3.63), P. (S.) pereirai
(4.07) y P. (S.) sp. (3.55) (Fusco, 1980; Moravec et al., 1993a, 1995a, b; Santos et
al., 1999; Moravec et al., 2000, 2006), aunque es de mayor tamaño que P. (S.)
neocaballeroi (0.685) (Moravec y Vargas-Vázquez, 1996). Es importante mencionar
que la información que se conoce acerca del tamaño de las larvas L-3 de las
diferentes especies, se debe a los trabajos realizados bajo condiciones del
laboratorio de los anteriores autores. Con respecto a los organismos adultos,
Moravec et al. (2000) mencionaron que el tamaño varía dependiendo del sexo, ya
que las hembras grávidas e inclusive no grávidas son de mayor tamaño que los
machos. Por otro lado, con respecto a los valores de prevalencia e intensidad media
de infección obtenidos en la larva L-3 de este trabajo no pudieron ser comparados
con los registros previos debido a que los autores no especifican los valores para la
fase L-3. Sin embargo, en los organismos adultos, P. (S.) rebecae de Cichlasoma
meeki (Cichlidae) de las costas del sur de Quintana Roo, México (Moravec et al.,
1995a), P. (S.) pereirai de Symphurus tesselatus y Menticirrus americanus de Rio de
99
Janeiro, Brasil (Santos et al., 1999) y P. (S.) mexicanus de C. geddesi de Veracruz,
México (Moravec et al., 2000) son las especies mencionadas con el valor más alto de
prevalencia en peces (P = 100%), mientras que P. (S.) gobiomori de Eleotris picta
(Eleotridae) de las costas de Jalisco, México es la especie registrada con el valor
más alto de intensidad media de infección en peces (I = 16) (Moravec et al., 2000).
Es importante mencionar que este valor de infección se considera alto para especies
del subgénero Spirocamallanus, sin embargo, la intensidad registrada para especies
del subgénero Procamallanus es incluso mayor, como lo obtenido por Moravec y Van
As (2004) de P. (P.) laeviconchus en el pez Synodontis nigromaculatus (Boulenger,
1905) (Mochokidae) de la Rivera de Okavango en Botswana, Africa con una I= 157.
Las revisiones realizadas para el género Procamallanus como la de Moravec et al.
(2000), quienes se enfocaron principalmente en las especies de agua dulce
registradas en la región Neotropical consideran sólo 27 especies válidas
pertenecientes
a
los
tres
subgéneros:
Procamallanus,
Spirocamallanus
y
Denticamallanus. Sin embargo, en una revisión anterior más amplia, Andrade-Salas
et al. (1994), mencionaron que existen alrededor de 85 especies de Spirocamallanus
tomando en cuenta las sinonimias y teniendo como hospederos a varias especies de
peces. En esa revisión, se incluyeron las cuatro especies de adultos registradas para
la zona de Norteamérica y México, P. (S.) cricotus y P. (S.) halitrophus por Fusco y
Overstreet (1978) en el norte del Golfo de México, P. (S.) neocaballeroi por
Caballero-Deloya, 1977 en Veracruz, México y P. (S.) pereirai por Annereaux (1946)
y Osorio et al. (1987) de California y de Tabasco, México, respectivamente. Sin
embargo, a dicha clasificación se deben agregar las especies registradas para la
zona del Pacífico mexicano, P. (S.) gobiomori, P. (S.) jaliscensis y P. (S.) mexicanus
(Moravec et al., 2000), y P. (S.) chetumalensis del sur de Quintana Roo, mar Caribe
Mexicano (González-Solís et al., 2002). De las ocho especies adultas mencionadas
en Norte América y México de acuerdo con la clasificación de Andrade-Salas et al.
(1994), sólo tres han sido encontradas en peces marinos, P. (S.) cricotus en
Micropogonias undulatus (Sciaenidae), P. (S.) halitrophus en Scyacium papillosum
(Bothidae) (Fusco y Overstreet, 1978) y P. (S.) pereirai en Atherinopsis californiensis
(Andrade-Salas et al. 1994).
100
7.4.3.- Quiste
Figura 33. Fotografía de quistes encontrados en el intestino y saco celómico de F.
hispida, F. enflata, P. draco, S. serratodentata y Sagitta sp. de todos los ambientes
estudiados.
Descripción:
Se encontraron 8,610 quistes de forma oval y esféricos. La membrana quística
es rugosa y ligeramente fragmentada. Son de tamaño pequeño (>0.01) lo que impidió
su manipulación para identificar su contenido.
101
7.4.4.- Modificaciones de la pared corporal del hospedero por la posible
presencia de parásitos
Figura 34. Fotografía de la modificación corporal encontrada en F. hispida en todos
los ambientes estudiados.
Descripción:
Se observaron 78 quetognatos, los cuales presentaron una alteración o
modificación de su pared corporal y fueron exclusivos del 2004. La modificación de la
pared corporal radica principalmente en ciertas áreas de la superficie del cuerpo
proyectadas hacia el exterior en forma oval o globular sin una ruptura de la pared
corporal, lo que aparentemente muestra la posible migración de un parásito, debido a
que en algunos casos, se observó esta modificación corporal y la presencia de un
parásito.
102
Tabla 13. Registros de C. owreae en quetognatos.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTORES
F. enflata
Florida, E. U. A.
Hutton, 1952 y 1954
F. hexaptera
Florida, E. U. A.
F. lyra
Norte de Cuba
Suárez-Caabro, 1955
F. lyra
Caribe Cubano
Dawes, 1958 y 1959
Z. pulchra
Norte de Madagascar, Africa
S. serratodentata var. atlantica
Mauritania
S. bipunctata
Furnestin y Rebecq, 1966
F. enflata
Gabón, Mauritania y Liberia.
F. hexaptera
Cabo Frío y Mossamedes en Angola
F. hexaptera
Gran Banco Meteor, Atlántico
Jarling y Kapp, 1985
Costas de Quintana Roo, México
Gómez del Prado-Rosas et al., 1999b
F. enflata
S. serratodentata
F. hispida
S. helenae
103
Tabla 14.- Registros de la larva tipo Monilicaecum.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
Paracalanus aculeatus
Waltair Coast, Bay of Bengal,
Madhavi, 1968
(copépodo)
Asia-Ocean Indic
Vomer setapinnis (pez)
Cost Cape, Ghana
Fischthal y Thomas, 1968
Parupeneus porphyreus (pez)
Hawaii
Yamaguti, 1970
Oceano Atlántico
Reimer et al., 1975
Suruga Bay, Japan
Shimazu, 1978
East of Sea Chine
Nagasawa y Marumo, 1979a
Sagitta serratodentata
Sagitta minima
Sagitta hexaptera
Sagitta enflata
Pterosagitta draco
Spadella sp.
S. enflata
S. ferox
S. nagae
S. pacifica
S. enflata
Sagitta enflata
Sagitta ferox
104
Sagitta nagae
Suruga Bay, Japan
Nagasawa y Marumo, 1979b
Illex argentinus (Cefalópodo)
Brasil
Vidal y Haimovici, 1999
Peces de arrecife
New Caledonia, Pacifico
Cribb et al, 2000
Costas de Quintana Roo,
Gómez del Prado-Rosas et al.
México
(2007)
Sagitta neglecta
Sagitta regularis
F. enflata
S. serratodentata
105
Tabla 15a.- Registros de metacercarias y adultos de Hemiurus sp.
HOSPEDERO
Molusco
Retusa truncatula
Copépodos
Acartia clausi
Acartia clausi
Calanus sp.
Acartia clausi
Acartia clausi
Acartia
Acartia
Acartia tonsa
Ctenóforos
Pleurobrachia pileus
LOCALIDAD
AUTORES
Oresund, aguas Danesas
Koie, 1995
Plymouth Sound
Costa este de Escocia
Lebour, 1923 (Koie, 1995)
Marshall, 1925 (Steuer, 1928)
Plymouth Sound
Norte de Portugal
Atlantic, Mediterranean, Black
Sea
Experimental
Oresund, aguas Danesas
Lebour, 1935
Candeias, 1957 (Koie, 1995)
Stafford, 1905 (Yamaguti, 1971)
Koie, 1990
Koie, 1995
Yip, 1984
Quetognatos
Sagitta setosa
Sagitta elegans
Plymouth Sound
St. Andrews
Sagitta sp.
Sagitta sp.
Triest
Al este de Kattegat, Mar Norte
Meek, 1928 (Koie, 1995)
Myers, 1956
Timon-David, 1937 (Yamaguti,
1971)
Koie, 1990
106
Tabla 15b.- Continuación.
HOSPEDERO
Adultos
Sparus centrodontus
Capros aper
Lophius piscatorius
Trigla pini
T. gurnadus
Gobius paganellus
Lepadogaster govanii
Gadus luscus
G. merlangus
G. minutus
G. pollachius
Ammodytes lanceolatus
Molva molva
Zeugopterus punctatus
Nerophis aequoreus
Trachurus trachurus
Scomber scombrus
Areliscus purpureomaculatus
Melanogrammus aeglefinus
Hippoglossus hippoglossus
Hippoglossoides plastessoides
Limanda ferruginea
Pseudopleuronectes americanus
Clupea alosa
LOCALIDAD
AUTORES
Canal Ingles
Nicoll, 1914
Mar de Ariake, Japón
Al norte del oceano Atlántico
Magdalena Islands, Gulf of St. Lawrence
Miscou Bank, Le Fond George, Magdalena Islands
Orphan Bank, Gulf of St. Lawrence
Yamaguti, 1938
Linton, 1940 (Hill, 1974)
Ronald, 1960
Atlantic, Mediterranean, Black Sea
Yamaguti, 1971
107
Salmo
Osmerus
Gibbus
Ammodytes
Caspiolosa
Luciperca
Perca
Spicara
Anguilla
Acanthocottus
Hippoglossus
Platysomatichthys
Mugil
Scomber
Brevoortia
Molva
Lophius
Gadus
Trigla
Conger
Cottus
Ammodytes
Sebastodes
Liparis
Salmo
Raniceps
Hippoglossus
Odontogadus merlangus euxinus
Theragra chalcogramma
Gadus saida
Skandinavia
Mar Barents
Mar negro
Puerto Friday
Greenland
108
Theragra
Sebastodes
Ophiodon
Oncorhynchus
Urophycis
Cyclopterus
Lopholatilus
Merluccius
Pollachius
Salvelinus
Microgadus
Myxocephalus
Gymnacanthus
Artedicellus
Boreogadus
Cottus
Salmo
Eleginus
Osmerus
Clupea
Liparis
Blepsias
Hippoglossus
Limanda
Atheresthes
Lepidopsetta
Pholis
Stichaeus
Raja
Squalus
Atlantico
109
Microgadus
Clupea harengus
C. sprattus
Perca fluviatilis
Caspialosa pontica
Plagyodus ferox
Remora remora
Theragra chalcogramma
Salmo salar
Clupea pilchardus
C. sardina
Rhombus maximus
Engraulis encrassicholus
Siganus striolatus
Diacope metallicus
Peces
Limanda limanda
Gadus morhua
Hippoglossoides platessoides
Alosa fallax
Salmo trutta
Boreogadus saida
Clupea harengus
Gadus morhua morhua
Pollachius virens
Gadus morhua
Sebastes fasciatus
Boreogadus saida
Hippoglossus stenolepis
Oncorhynchus gorbuscha
Atlantico
Artico, Atlantico, Baltico
Danube
Mar negro
Madeira
Woods Hole
Bahia de Toyama, Japón
Mar Baltico
Mediterraneo
Filipinas
Java
este del Atlántico (Nueva Inglaterra)
Mar Norte y al norte de Oresund, aguas Danesas
Aguas Danesas
Noreste del Atlantico
Costas Balticas al este de Alemania
Kristinberg, costa este de Suiza
Franz-Joseph's Fjord, East Greenland
Alesund, Noruega
Kislaya Inlet, Ura Inlet, the Barent Sea
Kislaya Inlet, the Barent Sea
este de Noruega
Costas de Canada
Alaska
Timon-David, 1937
(Yamaguti, 1971)
Hill, 1974
Koie, 1983
Koie, 1984
Zubchenko, 1985
Gibson & Bray, 1986
Karasev et al., 1996
Karlsbakk et al., 2001
Bakay & Bakay, 2002
Moles, 2007
110
O. kisutch
O. nerka
O. tshawytscha
Theragra chalcogramma
Lampetra fluviatilis
Costas de Polonia
Dawes, 1946 (Sobecka et al., 2009)
Tabla 16.- Registros de metacercarias y adultos de Parahemiurus sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
F. hispida
Biscayne Bay, Florida
Overstreet, 1969
quetognatos sin identificar
Japan
Shimazu, 1982
F. enflata
Indian Ocean
Øresland y Bray, 2005
Sea of Ariake, Japan
Yamaguti, 1938
Tortugas, Florida
Manter, 1947
Biscayne Bay, Florida
Overstreet, 1969
Metacercarias
Adultos
Atherina bleckeri
Harengula zunasi
Harengula macrophthalmus
Anchoa lyolepis
Caranx crypos
C. hippos
Lagodon rhomboides
Sardinella anchovia
111
Anchoa halleri
Balistes polylepis
Haemulon flavigutattum
Harengula thrissina
Bahía de Chamela, Jalisco
Lythrulon flaviguttatum
León-Règagnon et al.,
1997a
Microlepidotus brevipinnis
Opisthonema libertate
Ortostoechus maculicauda
Engraulis anchoita
Argentina y Uruguay
Timi et al., 1999
Pagrus pagrus
Rio de Janeiro, Brasil
Paraguassú et al., 2002
Branchiostegus auratus
Aguas Taiwanesas
Shih et al., 2004
Anchoa tricolor
Rio de Janeiro, Brasil
Tavares et al., 2005
Acanthopagrus australis
New Brighton, New South Wales, Australia
Caranx sexfasciatus
Dunwich, Stradbroke Island, Queensland, Australia
Cephalopholis boenak
Heron Island, Queensland, Australia
Euthynnus affinis
Heron Island, Queensland, Australia
Pomatomus saltatrix
New Brighton, New South Wales, Australia
South Mole, Fremantle, western Australia
Priacanthus hamrur
New Caledonia, Australia
Scorpis lineolata
Amity Point, Stradbroke Island, Queensland, Australia
Siganus nebulosus
Moreton Bay, Queensland, Australia
Bray y Cribb, 2005
112
Spratelloides robustus
Woodman Point, Western Australia
Thunnus tonggol
Moreton Bay, Queensland, Australia
Trachinotus coppingeri
New Brighton, New South Wales, Australia
Stradbroke Island, Queensland, Australia
Tabla 17.- Registros de metacercarias de Lecithochirium sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
Sagitta cephaloptera
Noreste del Atlántico
Dollfus, 1960
Sagitta setosa
Canal Inglés
Øresland, 1986
Costas del Caribe Mexicano
Gómez del Prado-Rosas et al., 2005
Metacercarias
Flaccisagitta enflata
Sagitta bipunctata
S. helenae
Serratosagitta serratodentata
113
Tabla 18a.- Registros de adultos de Lecithochirium sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
Synodus japonicus
Hottuyn, Japan
Yamaguti, 1938
Synodus foetens
Tortuga, Florida
Manter, 1947
Muraenesox coniceps
Mazatlán, Sinaloa
Bravo-Hollis, 1956
Madagascar
Razarihelissoa, 1959
Hawaii
Manter y Pritchard, 1960
Gymnothorax dovii
Bahía Santa Inés, Baja California, México
Arai, 1962
Synodus sp.
Puntarenas, Costa Rica
Bravo-Hollis y Arroyo, 1962
Lutjanus guttatus
Manzanillo, Colima y
Lamothe-Argumedo, 1965
Mycteroperca pardalis
Zihuatanejo, Guerrero, México
Euthynnus alleteratus
Bothus pantherinus
Bodianus bilunulatus
Dactyloptena orientalis
Dascyllus albisella
Chaetodon auriga
C. corallicola
C. miliaris
Gymnothorax undulatus
Hemitaurichthys zoster
Katsuwonus pelamis
Scomberomorus sierra
114
Archosargus rhomboidalis
Bathygobius soporator
Caranx crysos
Centropomus undecimalis
Elops saurus
Epinephelus striatus
Eucinostomus gula
Haemulon flavolineatum
Lagodon rhomboides
Lutjanus synagris
Biscayne Bay, Florida
Overstreet, 1969
Mycteroperca bonaci
Mycteroperca microlepis
Oligoplites saurus
Opsanus beta
Pomatomus saltatrix
Scorpaena grandicornis
Selene vomer
Synodus foetens
115
Tabla 18b.- Continuación…
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
Adultos
Abudefduf abdominalis
Acanthurus sandvicensis
Albula vulpes
Alectis indica
Antennarius sp.
A. moluccensis
Aphareus furcatus
Auxis thazard
Bothus mancus
B. pantherinus
Chaetodon fremblii
C. miliaris
Caranx helvolus
C. lugubris
Conger sp.
Dactyloptena orientalis
Decapterus pinnulatus
Decapterus maruadsi
116
Euthynnus yaito
Fistularia petimba
Hawaii
Yamaguti, 1970
Gymnothorax flavimarginatus
G. undulates
Heniochus acuminatus
Holocentrus samara
Holocentrus spinifer
Mulloidichthys auriflamma
M. pflueggeri
Myripristis argyromus
M. berndti
Ostichthys japonicas
Paracirrhites forsteri
Parupeneus bifasciatus
P. chryserydros
P. multifasciatus
P. pleurostigma
Priacanthus cruentatus
Sarda orientalis
Scorpaenopsis cacopsis
S. gibbosa
Sphyraena halleri
117
Synodus dermatogenys
Trachurops crumenophthalmus
Upeneus arge
Tabla 18c.- Continuación…
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTOR
Gadus morhua
Aguas Danesas
Koie, 1984
Alectis ciliaris
Durban, Natal
Blennioclinus brachycephalus
Blue Hole, Port Elizabeth, Eastern Cape Province
Chrysoblephus anglicus
Off St. Lucia, Natal
Euthynnus affinis
Durban y Sodwana, Natal
Gymnapistes marmoratus
Rockingham, Western Australia
Gymnothorax woodwardi
Abrolhos Islands y Dongara, Western Autralia
G. javanicus
Coral Bay, Western Australia
G. flavimarginattus
La Mercy, Natal
Platycephalus bassensis
Adelaide, South Australia
Saurida undosquamis
Off Richards Bay, Natal
Trachichthodes gerrardi
Adelaide, South Australia
Genypterus capensis
Algoa Bay, Slandens River mouth
Adultos
Bray, 1991
y Cape Town, Cape Province
118
Euthynnus affinis
Sargocentron rubrum
Heron and Lizard Island, Queensland
Bray et al., 1993
Jalisco, México
Castillo-Sánchez et al., 1997
Bahía de Chamela, Jalisco, México
León-Règagnon et al., 1997a
Fistularia commersoni
Playa Ocotal, Costa Rica
Pérez-Ponce de León et al., 1998
Engraulis anchoita
Uruguay y Patagonia, Argentina
Timi et al., 1999
Micropogonias furinieri
Rio de Janeiro, Brasil
Alves y Luque, 2001
Cichlasoma urophthalmus
El Cayo, Estero Pargo, Campeche, México
Vidal-Martínez et al., 2002
Pterocaesio marri
Euthynnus lineatus
Anchoa halleri
Citula dorsalis
Euthynnus lineatus
Fistularia petimba
Lutjanus colorado
Sarda orientalis
Trachinotus rhodopus
Celestún (laguna), Yucatán, México
Pagrus pagrus
Rio de Janeiro, Brasil
Paraguassú et al., 2002
Conger conger
Ría de Arousa, noroeste de España
Vilas et al., 2003; 2004
Branchiostegus auratus
Euthynnus affinis
Megalops cyprinoides
119
Sebastiscus marmoratus
Aguas Taiwanesas
Shih et al., 2004
Rio de Janeiro, Brasil
Da Silva y Luque, 2005a
Scomberoides commersonianus
Siganus spinus
Suggrundus longirostris
Trichiurus lepturus
Dactylopterus volitans
Tabla 19.- Registros de metacecarias y adultos de Brachyphallus sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTORES
Noroeste del océano Atlántico
Pierrot-Bults, 1990 (Linton, 1927)
Mar Blanco, Europa
Pierrot-Bults, 1990
Costas del Caribe Mexicano
Gómez del Prado-Rosas et al., 2005
Gadus morhua
Aguas Danesas, Ártico
Koie, 1984
Varios peces
Noreste del Atlántico
Gibson y Bray, 1986
Arenque
Mar Norte, Europa
McKenzie, 1988
Peces dulceacuícolas
Puerto Rico, Atlántico
Bunkley-Williams y Williams, 1994
Metacercarias
Sagitta elegans
Serratosagitta serratodentata
Adultos
120
Oncorhynchus nerka
Rivera Bibi, Hokkaido, Japón
Urawa y Kaeriyama, 1999
Arenque
Polonia
Szostakoska y Sulgostowska, 2001
Dicentrarchus labrax
Noruega
Sterud, 2002
Agonus cataphractus
Mar Norte, Europa
Klimpel et al., 2003
Mar Blanco, Europa
Barskaya et al., 2005
Rhinonemus cimbrius
Oncorhynchus gorhuscha
Tabla 20.- Registros del género Opisthadena sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTORES
Kyphosus sectatrix
Tortugas, Florida
Manter, 1947
Cebidichthys violaceus
Playa Dillon, California
Johnson y Copsey, 1953
Kyphosus elegans
Isla Rasa del Golfo de Cortés, Baja California, México
Bravo-Hollis, 1965
Kyphosus sydneyanus
Puerto Noarlunga, Adelaide sur de Australia
Manter, 1966
Kyphosus sectatrix
Biscayne Bay, Florida
Overstreet, 1969
Kyphosus cinerascens
Hawaii
Yamaguti, 1970
Xiphias gladius
Noreste del Océano Atlántico
Hogans et al., 1983
Kyphosus incisor
Isla Mujeres, Quintana Roo
Sierra-Romero, 1984
Adultos
121
Kyphosus sectatrix
Isla Mario, suroeste de las costas de Puerto Rico
Dyer et al., 1985
Kyphosus sectatrix
Isla Mona, Puerto Rico
Dyer et al., 1992
Kyphosus elegans
Baja California y Jalisco, México
León-Règagnon et al., 1996
Kyphosus elegans
Bahía de Chamela, Jalisco, México
León-Règagnon et al., 1997a, b
Kyphosus vaigiensis
Heron Island, Queensland, Australia
K. vaigiensis
Lizard Island, Queensland, Australia
K. vaigiensis
Moorea, French Polynesia
K. cinerascens
Heron Island, Queensland, Australia
K. cinerascens
Ningaloo, Australia
K. sydneyanus
Off Fremantle, Australia
K. sydneyanus
Ningaloo, Australia
K. cornelli
Kalbarri, Australia
K. bigibbus
Ningaloo, Australia
Bray y Cribb, 2002
122
Tabla 21.- Registros de adultos de Adinosoma sp.
HOSPEDERO
Chaunax nuttingi
Chlorophthalmus trunculentus
Merluccius sp.
Paralichthys oblongus
Urophycis chesteri
U. regius
Beryx decadactylus
Emmelichthyops sp.
Conger sp.
Gephyroberyx darwini
LOCALIDAD
AUTORES
Florida, USA Manter, 1934 (Yamaguti, 1971)
Hawaii
Yamaguti, 1970
Senegal
Vassiliades, 1982
Tabla 22.- Registros de metacercarias y adultos de Opechona sp.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTORES
Plymouth, Atlántico
Lebour, 1916
Metacecarias
Obelia sp. (medusa)
Cosmetira pilosella (medusa)
Turris pileata (medusa)
Phialidium hemisphaericum (medusa)
Pleurobrachia pileus (ctenoforo)
Sagitta setosa
Canal Inglés
123
Anachis ovara (Gasteropodo)
Bougainvillia caroliensis (medusa)
Gonionemus vertens (medusa)
Woods Hole, USA
Stunkard, 1967 y 1969
Sagitta elegans (quetognato)
Mar del Norte
Reimer et al., 1971
Nemopsis bachei (Anteromedusa)
Woods Hole, USA
Stunkard, 1974
Norte de Oresund, Europa
Koie, 1975
Podocoryne carnea (medusa)
Woods Hole, Massachusetts, USA
Stunkard, 1980
Pelagia noctiluca (medusa)
Woods Hole, Massachusetts, USA
Stunkard, 1983
Sagitta sp. (quetognato)
Mar del Norte y Kattegat
Pierrot-Bults, 1990
Sagitta elegans
Canal Inglés
Chrysaora quinquecirrha (medusa)
Mnemiopsis leidyi (ctenoforo)
Pleurobrachia pileus (ctenoforo)
Eutonina indicans (medusa)
Podocoryne carnea (medusa)
Aequorea forskalea (medusa)
Phialidium sp. (hidromedusa)
Liriope tetraphylla (hidromedusa)
Buenos Aires, Argentina
Martorelli, 1996
Eirene lactea (medusa)
Puerto Morelos, Quintana Roo
Gómez del Prado-Rosas et al., 2000
F. enflata (quetognato)
Océano índico
Øresland y Bray, 2005
Mnemiopsis macradyi (ctenóforo)
124
Adultos
Scomber japonicus
Japón, Pacífico
Yamaguti, 1938
Sardinella anchovia
Byscaine Bay, Florida
Overstreet, 1969
Gadus morhua
Aguas Danesas
Koie, 1984
Chloroscombrus chrysurus
Bahía Mayagüez, Puerto Rico.
Dyer et al., 1985
Mycteroperca tigris (Valenciennes)
Isla Mona, Puerto Rico.
Dyer et al., 1992
Scomber japonicus
Rio de Janeiro, Brasil.
Abdallah et al., 2002
Hynnodus atherinoides
Tabla 23.- Registros de metacercarias y adultos de Tergestia sp.
125
Tabla 24.- Registros de metacéstodos tipo Plerocercoide en quetognatos y peces.
HOSPEDERO
LOCALIDAD
AUTORES
Sagitta inflata
Madras, Francia
Dollfus et al., 1954
Sagitta tenuis
Caribe
Dawes, 1958
Sagitta elegans
Mar Norte
Reimer et al., 1971
Sagitta elegans
Mar Blanco
Kulachkova, 1972
Eukrohnia hamata
Suruga Bay, Japan
Shimazu, 1978
Suruga Bay, Japan
Nagasawa y Marumo, 1979a
Quetognatos
Pterosagitta draco
Sagitta enflata
Sagitta pacifica
Pterosagitta draco
Eukrohnia hamata
126
Sagitta tasmanica
Noreste de África
Jarling y Kapp, 1985
Sagitta setosa
Canal Inglés
Øresland, 1986
Sagitta friderici
Isla Sociedad
Pierrot-Bults, 1990
Pterosagitta besnardi (P. draco)
Sur del Atlántico
Flaccisagitta enflata
Oceáno índico
Øresland y Bray, 2005
Woods Hole, USA
Stunkard, 1977
Peces de agua dulce
Puerto Rico
Bunkley-Williams y Williams, 1994
Thalassoma sp.
Nueva Caledonia, Francia
Cribb et al., 2000
Micropogonias furnieri
Rio de Janeiro, Brasil
Alves y Luque, 2001
Macrourus whitsoni
Bahía Halley, Mar Wedell
Walter et al., 2002
Pagrus pagrus
Rio de Janeiro, Brasil
Paraguassú et al., 2002
Agonus cataphractus
Mar Norte
Klimpel et al., 2003
Anchoa tricolor
Rio de Janeiro, Brasil
Tavares et al., 2005
Onchorhynchus gorhuscha
Mar Blanco
Barskaya et al., 2005
Molusco
Loligo pealeii (Calamar)
Peces
127
7.5.1.- Definición de grupos de quetognatos parasitados y parásitos
Se aplicó un análisis de agrupamiento que se basa en el índice de Similitud de
Sorensen, el cual genero dos dendrogramas con base en las abundancias de los
hospederos y de los parásitos en cada una de las estaciones de muestreo (Fig. 35).
La escala en la que se presentan los dos dendrogramas es de 0 a 100%, esto
significa que la similitud es mayor en aquellas especies y estaciones que estén más
cercanas al 100% y serán menos similares conforme se acerquen al 0%.
El dendrograma A (Fig. 35), representa la similitud de las estaciones de
muestreo en base a las abundancias de los hospederos y parásitos que se
presentaron. Se puede observar la conformación de cuatro grupos de estaciones en
un nivel de similitud de 30%. Los grupos definidos por el análisis de agrupamiento se
revisaron de manera individual con la finalidad de poder identificar las características
de cada uno, en total fueron definidos cuatro grupos y son descritos a continuación:
Grupo 1 o grupo de F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2005 (Tabla
25), nombrado así por la dominancia de esta especie de quetognato y a que el mayor
número de estaciones corresponde al año 2004. Fue conformado de 41 estaciones
que corresponden a 18 del 2004 y 23 del 2005. En ambos años las estaciones
correspondieron a ocho meses; enero, febrero, marzo, mayo, octubre, noviembre y
diciembre, aunque septiembre solo fue en el 2004 y junio en el 2005. Predomino el
ambiente lagunar arrecifal al que pertenecen 25 estaciones, nueve del 2004 y 16 del
2005. El segundo ambiente fue el arrecifal nerítico con 16 estaciones que fueron
nueve del 2004 y siete del 2005. En este grupose incluyeron cinco especies de
quetognatos parasitadas que mostraron 20 parásitos diferentes. F. enflata fue la
especie de quetognato más abundante (4.269) y frecuente (100%) y la abundancia
de los parásitos de este grupo estuvo dominada por la Larva de Monilicaecum
(5.610), los quistes (4.024) y los digéneos Distoma tipo G (1.268). En la Tabla 25
también se observan las abundancias promedio y frecuencia relativa de las otras
cuatro especies de quetognatos y de los 17 parásitos restantes que se encontraron
en este grupo. La prevalencia obtenida para este grupo fue desde 1.61 hasta el
33.3% (10.99% en promedio). La temperatura varióde 24.15 a 29.4º C (26.798º C en
promedio). En el caso de la salinidad varió de 27.3 a 37.65 ups (36.08 en promedio).
128
El oxígeno varió de 3.645 a 6.74 mL (5.195 mL en promedio). El pH fue de 7.39 a
8.32 (8.11 en promedio) y la precipitación pluvial varió de 8.6 a 649.2 mm (81.35 mm
en promedio).
El grupo 2 o Grupo de F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2004
(Tabla 26), fue conformado de 19 estaciones que corresponden a 13 estaciones en
los meses de enero, febrero, abril, mayo, junio, agosto, septiembre, octubre y
noviembre del 2004 y seis estaciones del 2005 en abril, agosto, septiembre y
octubre. Predominó el ambiente lagunar arrecifal con nueve estaciones del 2004 y
tres del 2005. Del segundo ambiente, arrecifal nerítico, fueron cuatro estaciones del
2004 y tres del 2005. En este grupo se consideraron las cinco especies de
quetognatos parasitadas que mostraron siete parásitos diferentes. En este grupo F.
enflata fue la especie más abundante (0.799) pero no fue la más frecuente (68.42%)
debido a que F. hispida se presento en el 84.21% de las estaciones. En el caso de
los parásitos, la mayor abundancia y frecuencia fueron de los quistes (1.421 y
78.95%,
respectivamente)
y
los
distómidos
tipo
G
(0.421
y
21.05%,
respectivamente). En la Tabla 26 se complementa la lista de especies de
quetognatos parasitados y parásitos que se encontraron en este grupo. Se observo
que la prevalencia de parasitismo de este grupo varió de 0.00001 a 33.33% (8.51%
en promedio). La temperatura varió de 23.95 a 32.2º C (27.94º C en promedio). La
salinidad fue de 27.2 a 37.4ups (35.16 ups en promedio). El oxígeno varió de 3.03 a
7.485 (5.34). El pH varió de 7.27 a 8.37 (8.01 en promedio). Por último la
precipitación pluvial varió de 8.6 a 208.2 mm (75.33 mm en promedio).
El grupo 3 o Grupo de F. hispida en el ambiente lagunar costero del 2005
(Tabla 27), se integró de 45 estaciones exclusivamente del ambiente lagunar costero.
18 son de enero, febrero, marzo, abril, mayo, junio y julio del 2004 y 27 son de enero,
febrero, marzo, abril, mayo, junio, julio, agosto, septiembre y diciembre del 2005. En
este grupo se incluyeron dos especies de quetognatos que presentaron 24 parásitos.
El quetognato dominante fue F. hispida (54.073) el cual tuvo una frecuencia del
100%. De los parásitos encontrados, los quistes fueron los dominantes de este grupo
con una abundancia promedio del 186.156 y con una frecuencia relativa del 100%.
En la Tabla 27 se presenta el complemento de la abundancia promedio y frecuencia
129
relativa del quetognato F. enflata y del resto de los parásitos encontrados en este
grupo. La prevalencia tuvo una variación de 0.74 a 85.6% (10.28% en promedio). La
temperatura varió de 22.1 a 32.6º C (27.51º C en promedio). En el caso de la
salinidad varió de 20.8 a 36.75 ups (31.11 ups en promedio). Por su parte el oxígeno
fue de 3.25 a 7 (5.02 en promedio). El pH varió de 7.58 a 8.51 (8.12 en promedio). La
precipitación pluvial de este grupo fue desde los 8.6 hasta los 249.9 mm (79.84 mm
en promedio).
En el grupo 4 o Grupo de F. hispida de ambientes mixtos del 2005 (Tabla 28),
se agruparon 18 estaciones que corresponden a 5 estaciones en los meses de julio,
noviembre y diciembre del 2004 y 13 al 2005 de enero, febrero, abril, junio, julio,
septiembre, octubre y noviembre. En este grupo domino el ambiente lagunar costero
con 10 estaciones (4 del 2004 y 6 del 2005), el lagunar arrecifal presento 7
estaciones exclusivamente del 2005 y se presento una estación del arrecifal nerítico
en el 2004. En este grupo se presentaron las cinco especies de quetognatos
parasitados, sin embargo, la especie dominante fue F. hispida (10.687) que tuvo una
frecuencia del 100%. En este grupo se presentaron 11 parásitos diferentes, siendo
los más abundantes, la forma quistes (3.00) y el hemiúrido Brachyphallus sp. (1.444).
En la Tabla 28 se detallan las abundancias promedio y frecuencias de cada una de
las especies de quetognatos y de los parásitos que conforman al grupo. La
prevalencia que se observó en este grupo fue de 0.32 al 8% (2.54% en promedio). La
temperatura presentó una variación de 24.7 a 32.6º C (28.72º C en promedio). La
salinidad varió de 19.35 a 37.3 ups (33.05 en promedio). El oxígeno varió de 3.985 a
7.035 (5.45 en promedio). El pH fue de 7.21 a 8.29 (7.90 en promedio) y por último la
precipitación pluvial varió de 16 a 649.2 mm (217.58 mm en promedio).
Por otra parte en el dendrograma B (Fig. 35), se observan las agrupaciones de
las especies de quetognatos parasitadas y de los parásitos, particularmente se
distinguen dos grandes grupos. El primero dominado por Ferosagitta hispida con una
riqueza parasitaria de 11 (Tabla 27 y 28) y el segundo grupo dominado por
Flaccisagitta enflata con una riqueza parasitaria de 23 parásitos diferentes (Tabla 25
y 26) y también esta especie se ve asociada con los quetognatos Pterosagitta draco,
Serratosagitta serratodentata y Sagitta sp.
130
Como complemento a los dendrogramas en la Figura 35, se observa un
rectángulo y en su interior se distinguen cuadros en blanco y negro como símbolo de
presencia (negro) y ausencia (blanco) de cada uno de los quetognatos parasitados y
de los parásitos, este rectángulo funge de guía para conocer el contenido en cada
uno de los grupos de estaciones en base a la presencia o ausencia, información que
se desgloso en las tablas de cada grupo.
7.5.2.- Procedimiento de Permutación de Multi-Respuesta (PPMR)
Con este análisis se comprobó que sí existen diferencias significativas en la
abundancia de los quetognatos parasitados y de los parásitos en cada uno de los
grupos definidos por el análisis de cluster. La hipótesis se rechazo fue que no había
diferencias significativas entre las estaciones de muestreo. El resultado de la prueba
fue un t-estadístico de -48.909785, un valor de A de 0.5061053 y una p=
0.000000000.
A= 1 – (delta observada/delta esperada)
Amax= 1 cuando todas las especies dentro de los grupos comparados son
idénticas (delta= 0)
A= 0 cuando la heterogeneidad dentro de los grupos iguala a lo esperado por
Aleatoriedad
A< 0 cuando más heterogeneidad existe dentro de los grupos que lo esperado
por aleatoriedad
p= probabilidad de obtener un delta más pequeño o igual.
7.5.3.- Relaciones entre el parasitismo de quetognatos y el ambiente
Con la finalidad de observar la relación entre los grupos de quetognatos
parasitados y los parásitos con las variables ambientales: temperatura (T), salinidad
(S), oxígeno disuelto (O2), potencial de hidrógeno, prevalencia (P) y la precipitación
pluvial (PP) se utilizó un análisis de correspondencias canónicas. Este análisis
permite observar el resultado de las correlaciones en una gráfica de ordenación en
dos ejes y asocia cada una de las variables ambientales a un eje (Fig 36).
131
El resultado de este análisis indicó que no hubo correlación significativa con
alguna de las variables ambientales. Los valores de las correlaciones que se
obtuvieron fueron: prevalencia de parasitismo (P; r= 0.041) y el pH (PH; r= -0.225)
están más correlacionadas con el segundo eje del diagrama del análisis de
correspondencia canónica; la temperatura (T; r= 0.289), la salinidad (S; r= -0.143), el
oxígeno (O2; r= 0.158) y la precipitación pluvial (PP; r= 0.112) que se encuentran
más correlacionados con el primer eje.
En la Figura 36 se puede observar que en cuanto a la salinidad (S) se refiere
los grupos de F. enflata (1 y 2) son los que están más relacionados con salinidades
altas, por el contrario su relación es inversa a temperaturas bajas (T). Caso contrario
con los grupos de F. hispida (3 y 4) los cuales están más relacionados con las
temperaturas altas y por tal, se encuentran alejados del vector de la salinidad. Los
grupos de F. enflata del ambiente lagunar arrecifal del 2005 y F. hispida del ambiente
lagunar costero del 2005 (grupos 1 y 3, respectivamente) se encontraron
relacionados con los valores altos del pH. También estos dos grupos se encuentran
relacionados con valores altos de prevalencia (P). El grupo que estuvo más
relacionado al oxígeno (O2) fue el grupo F. hispida del ambiente lagunar costero del
2005 (grupo 3) con los valores bajos de oxígeno. Por último con la precipitación
pluvial (PP) se observa relación con el grupo F. hispida del ambiente lagunar costero
del 2005 con los valores bajos de esta variable ambiental.
132
133
Figura 35. Dendrogramas de similitud de los quetognatos parasitados, los parásitos y de las estaciones de muestreo del
2004 y 2005. [A= Dendrograma A, B= Dendrograma B, 1= Grupo de F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2005,
2= Grupo de F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2004, 3= Grupo de F. hispida en el ambiente lagunar costero
del 2005, 4= Grupo de F. hispida de ambientes mixtos del 2005, Fh= Ferosagitta hispida, Fe= Flaccisagitta enflata, Pd=
Pterosagitta draco, Ss= Serratosagitta serratodentata, Ssp= Sagitta sp., t1= Distoma A, t2= Distoma B, t3= Distoma C, t4=
Distoma D, t5= Distoma E, t6= Distoma F, t7= Distoma G, t8= Esporocisto, t9= Cercaria owreae, t10= larva tipo
Monilicaecum, t11= hemiuridae, t12= Hemiurus sp., t13= Parahemiurus sp., t14= Lecithochirium sp. t15= Brachyphallus
sp., t16= Paralecithochirium sp., t17= Opisthadena sp., t18= Dinosoma sp., t19= Opechona pyriforme, t20= Tergestia sp.,
c1= Plerocercoide A, c2= Plerocercoide B, c3= Plerocercoide C, c4= Plerocercoide D, c5= Plerocercoide E, c6=
Plerocercoide F, mo= Larva Gyrodactylidae, tu1= Platelminto tipo A, tu2= Platelminto tipo B, tu3= Platelminto tipo C, n1=
Nemátodo larva, n2= Procamallanus (Spirocamallanus) sp., q= Quiste y mc= Modificación corporal].
134
135
Figura 36. Relación del parasitismo y de los grupos de estaciones con respecto a las variables ambientales (O2=
Oxígeno, P= Prevalencia, PH= Potencial hidríco, PP= Precipitación pluvial, T= Temperatura, S= Salinidad). Los grupos de
estaciones de muestreo se representan con los puntos en colores (Grupo 1 en color lila= F. enflata en el ambiente
lagunar arrecifal del 2005, Grupo 2 en color verde= F. enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2004, Grupo 3 en color
azul= F. hispida en el ambiente lagunar costero del 2005, Grupo 4 en color amarillo= F. hispida de ambientes mixtos del
2005). Las especies de quetognatos parasitados y los parásitos en triángulos oscuros [Fh= Ferosagitta hispida, Fe=
Flaccisagitta enflata, Pd= Pterosagitta draco, Ss= Serratosagitta serratodentata, Ssp= Sagitta sp., t1= Distoma A, t2=
Distoma B, t3= Distoma C, t4= Distoma D, t5= Distoma E, t6= Distoma F, t7= Distoma G, t8= Esporocisto, t9= Cercaria
owreae, t10= larva tipo Monilicaecum, t11= hemiuridae, t12= Hemiurus sp., t13= Parahemiurus sp., t14= Lecithochirium
sp. t15= Brachyphallus sp., t16= Paralecithochirium sp., t17= Opisthadena sp., t18= Dinosoma sp., t19= Opechona
pyriforme, t20= Tergestia sp., c1= Plerocercoide A, c2= Plerocercoide B, c3= Plerocercoide C, c4= Plerocercoide D, c5=
Plerocercoide E, c6= Plerocercoide F, mo= Larva Gyrodactylidae, tu1= Platelminto tipo A, tu2= Platelminto tipo B, tu3=
Platelminto tipo C, n1= Nemátodo larva, n2= Procamallanus (Spirocamallanus) sp., q= Quiste y mc= Modificación
corporal].
136
Tabla 25. Grupo de Flaccisagitta enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2005
(Grupo 1), formado por el análisis de agrupamiento.
GRUPO 1
Abundancia
n= 41 estaciones
promedio
Frecuencia
Frecuencia
relativa
F. hispida
Fh
0.491
35
85.37
F. enflata
Fe
4.269
41
100.00
P. draco
Pd
0.161
17
41.46
S. serratodentata
Ss
0.327
24
58.54
Sagitta sp.
Ssp.
0.327
24
58.54
Distoma A
t1
0.024
1
2.44
Distoma B
t2
0.024
1
2.44
Distoma F
t6
0.024
1
2.44
Distoma G
t7
1.268
13
31.71
Cercaria owreae
t9
0.098
2
4.88
Larva Monilicaecum
t10
5.610
41
100.00
Hemiuridae
t11
0.122
4
9.76
Brachyaphallus sp.
t15
0.024
1
2.44
Paralecithochirium sp.
t16
0.024
1
2.44
Dinosoma sp.
t18
0.049
2
4.88
Opechona pyriforme
t19
0.268
7
17.07
Tergestia sp.
t20
0.073
1
2.44
Plerocercoide C
c3
0.024
1
2.44
Plerocercoide E
c5
0.024
1
2.44
Plerocercoide F
c6
0.049
1
2.44
Monogéneo larva
mo
0.024
1
2.44
Nemátodo 1
n1
0.024
1
2.44
Procamallanus (S.) sp.
n2
0.024
1
2.44
Quiste
q
4.024
25
60.98
Modificación corporal
mc
0.073
3
7.32
137
Tabla 26. Grupo de Flaccisagitta enflata en el ambiente lagunar arrecifal del 2004
(Grupo 2), formado por el análisis de agrupamiento.
GRUPO 2
Abundancia
n= 19 estaciones
promedio
Frecuencia
Frecuencia
relativa
F. hispida
Fh
0.151
16
84.21
F. enflata
Fe
0.799
13
68.42
P. draco
Pd
0.025
6
31.58
S. serratodentata
Ss
0.338
11
57.89
Sagitta sp.
Ssp
0.338
11
57.89
Distoma G
t7
0.421
4
21.05
Cercaria owreae
t9
0.105
2
10.53
Larva Monilicaecum
t10
0.105
2
10.53
Opisthadena sp.
t17
0.053
1
5.26
Plerocercoide D
c4
0.053
1
5.26
Quiste
q
1.421
15
78.95
Modificación corporal
mc
0.105
2
10.53
138
Tabla 27. Grupo de Ferosagitta hispida en el ambiente lagunar costero del 2005
(Grupo 3), formado por el análisis de agrupamiento.
GRUPO 3
Abundancia
n= 45 estaciones
promedio
Frecuencia
Frecuencia
relativa
F. hispida
Fh
54.073
45
100
F. enflata
Fe
0.005
4
8.89
Distoma C
t3
0.022
1
2.22
Distoma D
t4
0.022
1
2.22
Distoma E
t5
0.022
1
2.22
Distoma F
t6
0.022
1
2.22
Distoma G
t7
10.467
15
33.33
Esporocisto
t8
0.133
2
4.44
Larva Monilicaecum
t10
0.133
3
6.67
Hemiuridae
t11
3.622
20
44.44
Hemiurus sp.
t12
0.311
7
15.55
Parahemiurus sp.
t13
0.289
11
24.44
Lecithochirium sp.
t14
0.267
7
15.55
Brachyphallus sp.
t15
0.667
11
24.44
Opisthadena sp.
t17
0.022
1
2.22
Dinosoma sp.
t18
0.200
5
11.11
Opechona pyriforme
t19
0.022
1
2.22
Tergestia sp.
t20
0.022
1
2.22
Plerocercoide A
c1
0.022
1
2.22
Plerocercoide B
c2
0.156
4
8.89
Platelminto A
tu1
0.022
1
2.22
Platelminto B
tu2
0.222
7
15.55
Platelminto C
tu3
0.022
1
2.22
Nemátodo 1
n1
0.022
1
2.22
Quiste
q
186.156
45
100
Modificación corporal
mc
1.600
6
13.33
139
Tabla 28. Grupo de Ferosagitta hispida de ambientes mixtos del 2005 (Grupo 4),
formado por el análisis de agrupamiento
GRUPO 4
Abundancia
n= 18 estaciones
promedio
Frecuencia
Frecuencia
relativa
F. hispida
Fh
10.687
18
100
F. enflata
Fe
0.068
8
44.44
P. draco
Pd
0.034
3
16.66
S. serratodentata
Ss
0.165
7
38.89
Sagitta sp.
Ssp
0.165
7
38.89
Distoma G
t7
0.389
3
16.67
Larva Monilicaecum
t10
0.278
4
22.22
Hemiuridae
t11
0.889
8
44.44
Hemiurus sp.
t12
0.111
1
5.55
Lecithochirium sp.
t14
0.556
3
16.67
Brachyphallus sp.
t15
1.444
6
33.33
Dinosoma sp.
t18
0.444
4
22.22
Tergestia sp.
t20
0.444
2
11.11
Platelminto B
tu2
0.056
1
5.55
Quiste
q
3.000
10
55.55
Modificación corporal
mc
0.056
1
5.55
140
8.- DISCUSION
8.1.- Distribución y abundancia de quetognatos
Del análisis taxonómico de quetognatos de este trabajo se identificaron 12
especies de las 17 que han sido registradas previamente en estudios sobre las
comunidades zoopláncticas en el Caribe Mexicano (Suárez-Morales & GascaSerrano, 1990a, b; Gasca-Serrano & Castellanos, 1993; Gasca-Serrano et al., 1994;
Suárez-Morales, 1994b), como en los dirigidos exclusivamente a los quetognatos
(Suárez-Morales et al., 1990; Gasca et al., 1996; Álvarez-Cadena et al., 1996b;
Ramírez-Ávila, 1997; Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena, 1999; Hernández-Flores,
2003). Por su parte, McLelland (1989) registró un total de 24 especies distribuidas
tanto en el Mar Caribe como en el Golfo de México. Michel & Foyo (1976)
mencionaron que la fauna de quetognatos de las aguas tropicales del Caribe estaban
dominadas por un grupo de ciertas especies, en el que se incluían Flaccisagitta
enflata, Serratosagitta serratodentata, Krohnitta pacifica, Pterosagitta draco y
Flaccisagitta hexaptera, que también fueron encontradas en el presente trabajo en el
ambiente lagunar arrecifal.
Particularmente en el norte de Quintana Roo, Merino (1986) y Gasca et al.
(1996) mencionaron que la estrecha plataforma continental (6 km) y que los patrones
de circulación frente a Puerto Morelos permiten el flujo de la corriente hacia la costa,
lo cual tiene influencia directa con el transporte de especies oceánicas hacia
regiones neríticas o costeras y por tal razón, es que se encuentren especies de
distribución oceánica en la zona costera como es el caso de Eukrohnia hamata, P.
draco, F. enflata, F. hexaptera, Mesosagitta minima, Sagitta bipunctata y S.
serratodentata, inclusive con excepción de F. enflata, las cuales presentaron los
valores más bajos de abundancia. Por su parte, las especies K. pacifica, F. hispida,
S. helenae, S. friderici y S. tenuis registradas en este trabajo, son consideradas de
ambientes neríticos (Alvariño, 1965; McLelland, 1989) y con excepción de F. hispida,
también fueron encontradas con valores de abundancia bajos en el ambiente lagunar
arrecifal, lo cual ha sido observado previamente en las costas de Quintana Roo
(Suárez-Morales et al., 1990; Álvarez-Cadena et al., 1996b; Gasca et al., 1996;
141
Ramírez-Ávila, 1997; Suárez-Morales, 1998; Hernández-Flores, 2003; ÁlvarezCadena et al., 2009).
Los resultados de abundancia muestran el dominio de dos especies, F.
hispida con el 73.99% y F. enflata con el 13.89%. En el caso de F. hispida, RamírezÁvila & Álvarez-Cadena (1999) la registraron como dominante y teniendo su
abundancia más alta en el periodo de lluvías, como ocurrió en el presente trabajo,
donde F. hispida fue más abundante durante el perido de mayor precipitación pluvial
durante el 2004 tanto en el ambiente lagunar costero como en el lagunar arrecifal.
Michel (1984) la consideró como indicadora de aguas neríticas y oceánicas en zonas
tropicales y subtropicales en los océanos Atlántico, Indico y Pacífico (Suárez-Caabro,
1955) y debido a que presenta esta distribución se sabe que es constante durante
todo el año (Pierce, 1951; Owre, 1960),por tal, se pueden observar gran cantidad de
especímenes inmaduros representando múltiples generaciones que coexisten en
diferentes estados de desarrollo (Pearre, 1991), ya se ha mencionado que solamente
necesitan de 18 a 50 días para completar un ciclo reproductivo (dependiendo de la
temperatura), lo cual la hace una especie de rápido desarrollo (Casanova, 1999).
Por su parte F. enflata es una especie cosmopolita en todos los mares
tropicales y subtropicales entre los 40º latitud N y los 40º S, es considerada tanto
oceánica como nerítica (Vega-Rodríguez, 1964), incluso esta especie es considerda
como indicadora de aguas oceánicas (Alvariño, 1965; McLelland, 1989). Mostajo
(1978) y McLelland (1989) mencionaron que es la especie más abundante, común y
fácil de identificar en el Golfo de México. Youngbluth (1979) mencionó que los
cambios en la densidad de esta especie pueden deberse a movimientos de masas
de agua. Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena (1999) la registran como la segunda
especie más abundante y frecuente en la laguna arrecifal de Puerto Morelos después
de F. hispida, justo como fue observado en este trabajo.
8.2.- Prevalencia y parasitismo de quetognatos
El parasitismo en la comunidad de quetognatos de este estudio fue ubicado
exclusivamente en cinco especies, P. draco, F. hispida, F. enflata y S. serratodentata
de las 12 especies encontradas, esto posiblemente a que varias de las otras
142
especies se presentaron con abundancias bajas y en poca frecuencia. Los valores de
prevalencia e intensidad media de parasitismo fueron mayores a los registrados
previamente en quetognatos del Caribe Mexicano (Gómez del Prado-Rosas et al.,
1999a, b, 2000a, 2002, 2005 & 2007b) e inclusive que los valores obtenidos en otros
zooplancteres como medusas y larvas de peces de esta misma zona (Gómez del
Prado- Rosas et al., 2000b, 2007a; Morales-Hernández, 2009; Gutiérrez-Heredia,
2008). Posiblemente esto se deba a que, el presente trabajo fue realizado durante
todo el ciclo anual lo que implicó tener un mayor número de muestra y así una
revisíon del parasitismo de quetognatos más completa. El presente trabajo es el
primero que se realiza durante dos ciclos anuales, lo que permite observar la
distribución espacial y temporal de los helmintos en el norte de Quintana Roo.
De las cuatro especies parasitadas, P. draco es la única especie que no
había sido registrada como hospedero en el norte de Quintana Roo por lo que se
considera como un nuevo registro para el Caribe Mexicano. Sin embargo, al igual
que las otras tres especies han sido registradas previamente como hospederos de
algunas formas de digéneos, céstodos y nemátodos en otras áreas geográficas
(Reimer et al., 1975; Shimazu, 1978; Mazzoni, 1986; Pierrot-Bults, 1990).
En las costas de Quintana Roo el número de especies que se han encontrado
parasitadas es de siete. Las de mayor número de registros son F. enflata en cinco
ocasiones (Gómez del Prado-Rosas et al., 1999b, 2000a, 2002, 2005 & 2007b) y S.
serratodentata en cuatro ocasiones (Gómez del Prado-Rosas et al., 1999a, b, 2005 &
2007b). También han sido registradas S. bipunctata, S. helenae y Parasagitta friderici
(Gómez et al., 1999b; 2005), sin embargo, en el presente trabajo no se presentaron
parasitadas posiblemente a su poca ocurrencia durante estos años de estudio.
Shimazu (1978) mencionó, que una posible vía de infestación de los
quetognatos, se deba a que adquieran las larvas de helmintos al ingerir pequeños
copépodos infectados, que son posiblemente el segundo hospedero intermediario. El
quetognato infestado de esta manera actúa
como hospedero paraténico,
transportando a las larvas de parásitos, como se ha mencionado en los
Didymozoidae a otro hospedero paraténico o definitivo (Madhavi, 1968; Shimazu,
1978; Pierrot-Bults, 1990). Bunkley-Williams & Williams (1994) y Alves & Luque
143
(2001) mencionaron que las formas larvales de helmintos causan poco daño en su
hospedero a menos que se presenten en grandes cantidades y que su ingestión se
debe en parte a la dieta, a la distribución regional y a la densidad de los hospederos.
Lafferty (1999) y Poulin & Valtonen (2001) sugieren que los parásitos con ciclos de
vida similares aumentan la posibilidad de transmisión por la asociación con los
hospederos intermediarios o paraténicos.
En el caso de los quetognatos de este estudio, rara vez se presentaron dos
especies de helmintos en un quetognato ya que en su mayoría se presentó un
parásito por hospedero, lo que significa que los valores de prevalencia e intensidad
media son bajos. Poulin (2001), considera que los valores de prevalencia de las
especies de helmintos en los hospederos intermediarios se consideran bajos (<1%)
cuando se comparan con el de los helmintos adultos en los hospederos definitivos.
Por su parte, Cezar & Luque (1999) y Paraguassú et al. (2002) mencionaron que la
presencia o ausencia de los estados larvales de parásitos tendrá una explicación
completa, cuando se tenga la información adicional sobre las características de las
poblaciones de los potenciales hospederos intermediarios y definitivos.
En este trabajo se mencionaron algunas formas de parásitos que no se
pudieron identificar debido a que el tamaño dificultó su manipulación, como ocurrió
con las formas distoma y quistes. Además, se observó en algunos quetognatos, una
modificación de la pared corporal en forma de abultamiento o proyección, semejante
a la descrita por Santhakumari (1992), la cual posiblemente esté originada por
parásitos. Nagasawa (1991), hace mención a esto al referirse a que los parásitos se
pueden desplazar por el celoma del cuerpo llegando hasta la zona ovárica. Esto
significaría que posiblemente la proyección corporal mencionada, es el resultado de
la presencia de un parásito que se ha desplazado hacia otra zona del cuerpo. Este
mismo autor registró parásitos, en la cabeza, céloma del cuerpo y ovarios de los
quetognatos, lo cual coincide con este trabajo, en donde además se encontraron en
el septo caudal. Nagasawa y Nemoto (1984), mencionaron que la presencia de
parásitos en quetognatos puede provocar alteraciones en varios aspectos. Uno de
estos, se refiere a los cambios en el tegumento de los quetognatos, como lo registró
Santhakumari (1992), quien hace referencia a tres efectos que son: un cambio en el
144
color del tegumento de F. enflata y Sagitta bedotti (Beraneck, 1895) debido a la
presencia de manchas oscuras provocadas por hongos; un cambio en la coloración
de la cola de F. enflata, en el que observó, un tono más opaco al normal
(transparente) y el último relativo al alargamiento o proyección de la superficie
corporal ya mencionado.
Una modificación de comportamiento, es el cambio en la conducta de los
quetognatos debido a una combinación de efectos del gigantismo provocados por la
presencia de helmintos, lo cual induce a que los quetognatos vivan más cerca de la
superficie lo cual conlleva a una mayor vulnerabilidad a ser depredados por peces
planctívoros como lo mencionaron, Pearre (1979) y Nagasawa (1991). Esto puede
ser interpretado como una influencia del parásito sobre su hospedero que le permita
llegar más pronto hacia su siguiente hospedero o al definitivo. Nagasawa (1991)
también menciona que la inhibición del desarrollo de los ovarios de manera parcial o
definitiva es ocasionada por larvas de nemátodos y tremátodos principalmente.
8.3.- Habitat planctónicos indicados por quetognatos parasitados
El índice de Sorensen utilizado en la formación de grupos planctónicos con
base en la distribución de las especies quetognatos parasitados y parásitos más
abundantes definió dos grupos planctónicos principales en base a las especies de
quetognatos F. hispida y F. enflata que fueron las de mayor abundancia. El grupo
que representa cada una de estas especies fue separado por el ambiente
diferenciando así dos hábitat en la distribución de F. hispida y dos en F. enflata,
siendo en total cuatro grupos.
Los grupos 1 y 2 corresponden a F. enflata, estos grupos son una mezcla de
estaciones de los ambientes arrecifal nerítico y lagunar arrecifal, que presentaron las
temperaturas más bajas y salinidades más altas, lo cuál coincide con la distribución
de F. enflata, debido a que Pierce (1951) y McLelland (1989) la consideradan como
poco tolerante a bajas salinidades e incluso Naranjo (2000) la registra en salinidades
superiores a los 34.2 ups. También Crelier & Daponte (2004) la registran en
salinidades entre 34.5 y 35.5 ups, valores que se encuentran en el intervalo de
salinidad obtenidos en este par de grupos. Por su parte, Suárez-Caabro (1955) y
145
Vega-Rodríguez (1964) la mencionan como tolerante a temperaturas que varían
entre los 16 y 32º C, intervalo en el que se pueden incluir las temperaturas de los
grupos 1 y 2 de este trabajo. Esta especie también es mencionada como tolerante a
variaciones de oxígeno, sin embargo, Rivero-Beltran (1975) no menciona los valores
en los que se distribuye esta especie. En el análisis de correspondencia canónica se
pudo obsevar que la salinidad estuvo correlacionada con los grupos 1 y 2, lo cuál
esto quiere decir que se presentaron las especies con características más oceánicas
como es F, enflata, S. serratodenta, P. draco y que han sido mencionadas como
especies asociadas a aguas tropicales de mayor salinidad (Álvarez-Cadena et al.,
1996b; Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena, 1999).
En general, en el ambiente arrecifal nerítico en el que se encontró abundante
F. enflata, resultó con la menor cantidad de organismos capturados de los tres
ambientes estudiados. Longhurst & Pauly (1987) y Álvarez-Cadena et al. (2007b)
mencionaron que las aguas oceánicas del Caribe a diferencia de las costeras o
lagunares son consideradas como una región de menor fertilidad orgánica (aguas
oligotróficas) y que incluso han sido registradas como de bajos valores tanto en
producción primaria como secundaria, lo que se vería reflejado en una disminución
de quetognatos como ocurrió en este estudio. Álvarez-Cadena et al. (2007b)
atribuyen a que la disminución en la producción secundaria y por tal en la
abundancia de quetognatos, se puede deber a un menor contenido de oxígeno
debido a que en esta zona del norte de Quintana Roo, la barrera arrecifal disminuye
considerablemente, el fondo es constituido en su mayoría de blanquizales de arena,
se presentan fuertes corrientes y que hay una gran dinámica de oleaje, lo que difculta
el asentamiento y formación de praderas de pastos y algas ocasionando que exista
un menor contenido de oxígeno. En cambio en el ambiente lagunar arrecifal, aunque
se encuentra en constante comunicación con el medio oceánico, se observa la
presencia de extensas praderas de pastos marinos que favorcen el contenido de
oxígeno disuelto en la columna de agua, aumentando así los niveles de clorofila-a y
de biomasa zooplánctica (Álvarez-Cadena et al., 2007b). Probablemente, esta sea la
razón por la que se capture una mayor cantidad de quetognatos a diferencia del
arrecifal nerítico.
146
Por otro lado, en lo que respecta a los grupos de F. hispida, se observa un
dominio exclusvio de estaciones del ambiente lagunar costero en el caso del grupo 3
y en el grupo 4 una mezcla de estaciones del ambiente lagunar costero con el
lagunar arrecifal princialmente y dos estaciones del arrecifal nerítico. Esto coincide
con la distribución de esta especie la cual es registrada como única en el Sistema
Lagunar Nichupté (Álvarez-Cadena et al., 1996b) que es incluida en el ambiente
lagunar costero de este trabajo. Boltovskov (1981) mencionó que tiene la capacidad
de sobrevivir en salinidades que varían entre los 20 y 45 ups, intervalo en el que se
encuentran las salinidades obtenidas en los grupos 3 y 4 de este trabajo. Reeve &
Walter (1972) realizaron experimentos de la tasa de crecimiento de F. hispida y
encontraron que las especies no sobreviven más de 15 días a temperaturas
superiores a los 33.5º C y que las especies pueden desarrollar su madurez en rangos
de salinidad de 25 a 40 ups y que por debajo de los 20 ups no alcanzan a madurar.
Álvarez-Cadena et al. (1996b) la registra en el SLN (ambiente lagunar costero en
este trabajo) en salinidades mayores a los 35 ups. Suárez-Caabro (1955) la registra
en temperaturas entre los 21 y 29º C. Por su parte, Liang (2002) la reporta en
temperaturas y salinidades mayores a 20º C y 36.0 ups respectivamente. En lo que
se refiere a las concentraciones de oxígeno en el que se distribuye esta especie,
Rivero-Beltrán (1975) la registra en valores de oxígeno de 5.2 ml/L, sin embargo, en
este trabajo se observaron valores de 3.25 a 7.03. En el análisis de correspondencia
canónica estos grupos 3 y 4, fueron correlacionados con las temperaturas más altas
siendo F. hispida la dominante de estos dos grupos que es mencionada como una
especie con alta tolerancia a temperaturas mayores (Álvarez-Cadena et al., 1996b;
Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena, 1999).
De los tres ambientes estudiados desde Puerto Morelos hasta Cancún, el
ambiente lagunar costero fue el de mayor abundancia de quetognatos capturados y
parasitados. En este ambiente se ubica al Sistema Lagunar Nichupté (SLN) y de
acuerdo con Merino et al. (1990) este sistema se encuentra bajo un proceso de
eutrofización (enriquecimiento por nutrientes orgánicos), ocasionado por el
vertimiento de aguas residuales de la población en particular a la cuenca de
Bojórquez. Álvarez-Cadena et al. (1996b) mencionaron que como resultado de estas
147
condiciones de eutrofización, existe una mayor producción de clorofila a y de
biomasa planctónica siendo de hasta dos o tres veces más en el SLN que al norte y
sur de este sistema.
Ahora bien, en lo que se refiere al parasitismo en los grupos 1 y 2 se
obtuvieron las prevalencias de parasitismo más altas y una riqueza de parásitos
mayor, lo cuál puede coincidir en que F. enflata sea una de las especies de
quetognatos en que más parásitos se hayan observado tanto en Quintana Roo
(Gómez del Prado-Rosas et al., 1999b, 2000a, 2002, 2005 & 2007b) como a nivel
mundial (Hutton, 1952 & 1954; Dollfus et al., 1954; Furnestin & Rebecq, 1966;
Overstreet, 1969; Reimer et al., 1975; Pearre, 1976; Shimazu, 1978; Nagasawa &
Marumo, 1979a & b; Santhakumari, 1992; Oresland & Bray, 2005). En estos dos
grupos al ser una combinación de estaciones se observaron otras especies de
quetognatos con abundancias bajas, las cuales ya habían sido registradas
previamente para estos ambientes (Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena, 1999).
La prevalencia de parasitismo en los grupos de F. hispida (3 y 4), fue muy
diferente, esto se debe a la diferencia en la abundancia que hubo en los parásitos
entre los grupos. En el grupo 3 los parásitos fueron dominados ampliamente por la
presencia de quistes y en menor abundancia los hemiúridos. F. hispida es una
especie que se ha registrado muy poco como hospedero de helmintos, en Quintana
Roo solo se encuentra el trabajo de Gómez del Prado-Rosas et al. (1999b) y a nivel
mundial, solo se ha registrado en el Golfo de México (Overstreet, 1969),
posiblemente esto se deba a que F. hispida sea de tamaño pequeño (8 a 12 mm de
longitud en organismos maduros) lo cual dificulta la observación de parásitos en
comparación con especies más oceánicas que son de mayor tamaño como es el
caso de F. enflata (18 a 25 mm de longitud en organismos maduros) (McLelland,
1989). En este trabajo F. hispida fue la especie que más abundancia de parásitos
presento sin embargo, la mayoría fueron en formas de quiste o distomidos que no
pudieron ser asignados a una familia de helminto, lo cual límita el conocimiento de
esta especie de quetognato como hospedero intermediario. Moravec et al. (1995c),
mencionaron que uno de los factores más importantes que determinan la presencia o
ausencia de una especie de parásito en una cierta localidad, es la presencia de un
148
hospedero con una densidad de población alta y en el caso de F. hispida ha sido
registrada como especie única y dominante en el SLN (Álvarez-Cadena et al.,
1996a). En el grupo 4, se observan bajas abundancias de especies F. enflata, P.
draco, S. serratodentata, Sagitta sp. y que acompañan a F. hispida, esta asociación
ya había sido registrada en la Laguna de Puerto Morelos, (ambiente lagunar
arrecifal), en donde Ramírez-Ávila & Álvarez-Cadena (1999) la mencionan como la
más abundante seguida de F. enflata, justo como fue observado en este grupo.
9.- CONCLUSIONES
1.- Se encontraron 12 especies de quetognatos en el ciclo del 2004 y 2005, sin
embargo, la presencia de Flaccisagitta hexaptera fue exclusiva del 2004 y Eukrohnia
hamata solo se observó en el 2005. De todas las especies, solamente se
encontraron parásitos en Pterosagitta draco, Ferosagitta hispida, Flaccisagitta
enflata, Serratosagitta serratodentata y Sagitta sp.
2.- La abundancia de quetognatos capturados del 2004 y 2005 estuvo dominada por
dos especies, Ferosagitta hispida en el ambiente lagunar costero y por Flaccisagitta
enflata en los ambientes arrecifal nerítico y lagunar arrecifal.
3.- La prevalencia de parasitismo fue mayor en el 2004 que en el 2005. Ferosagitta
hispida fue la especie de mayor prevalencia mientras que Serratosagitta
serratodentata fue la de menor prevalencia de parasitismo en el 2004. Mientras que
en el 2005, Flaccisagitta enflata fue la especie de mayor prevalencia y Sagitta sp. fue
la de menor prevalencia de parasitismo. Por otra parte, la intensidad media de
infección fue de un parásito por hospedero en cada una de las especies parasitadas
de ambos años.
4.- La estación tres del ambiente lagunar costero fue la de mayor captura de
organismos tanto del 2004 como del 2005 y las estación ocho del ambiente lagunar
arrecifal fue la de menor captura de organismos en el 2004 y la estación dos del
149
ambiente arrecifal nerítico fue la de menor captura del 2005. Por otra parte, la
prevalencia de parasitismo fue mayor en la estación cuatro del ambiente lagunar
costero en el 2004 mientras que en el 2005 la mayor prevalencia se registro en la
estación cinco también del ambiente lagunar costero.
5.- En el 2004, febrero fue el mes de mayor captura de quetognatos mientras que
agosto fue el de menor número y en el 2005 la mayor captura de quetognatos se
registró en
marzo mientras que la menor fue de noviembre. Por otra parte, la
prevalencia de parasitismo fue mayor en el mes de junio y la menor en agosto en el
2004 mientras que en el 2005, la prevalencia fue mayor en junio y la menor en el
mes de octubre.
6.- Se encontró mayor número de parásitos en el 2005 que en el 2004, aunque en
ambos años fue dominado por la presencia de quistes que no fueron asignados a
ningún grupo taxonómico. De los dos años estudiados se presentaron los helmintos
digéneos en fase metacercaria como los más diversos y abundantes de todos los
grupos de platelmintos que se registraron.
7.- La presencia de monogéneos en fase larval de la familia Gyrodactylidae, así
como las metacercarias de la familia Haemiuridae Hemiurus sp., Parahemiurus sp.,
Paralecithochirium sp., Opisthadena sp., Dinosoma sp., Opechonay pyriforme, las
metacercarias de la familia Fellodistomidae Tergestia sp. Además de cinco formas
diferentes de metacéstodos tipo Plerocercoide y el nematodo de Procamallanus
(Spirocamallanus) sp. se deben considerar como nuevos registros en la fauna
parasitaria de los quetognatos de Quintana Roo y Mar Caribe Mexicano.
8.- El análisis de agrupamiento con base en el índice de similitud de Sorensen
determinó dos dendrogramas. En el dendrograma A se conformaron cuatro
agrupaciones que se diferencian por la abundancia de Flaccisagitta enflata en los
ambientes arrecifal nerítico y lagunar arrecifal, y por la abundancia de Ferrosagitta
hispida en el ambiente lagunar costero. Por su parte, en el B se conformaron dos
150
grupos que se diferencian por la fauna parasitaria de Ferosagitta hispida y
Flaccisagitta enflata.
9.- El análisis de correspondencia canónica (ACC) indicó que no hubo correlación
entre las variables ambientales con la abundancia del parasitismo. Sin embargo en la
revisión de cada una de las variables ambientales se observó correlación de las
salinidades más altas con los grupos de Flaccisagitta enflata. Las temperaturas más
altas se correlacionaron con los grupos de Ferosagitta hispida. Con el pH y la
Prevalencia de parasitismo, la correlación fue con los grupos de F. enflata del
ambiente lagunar arrecifal del 2005 y con F. hispida del ambiente lagunar costero. El
oxígeno disuelto y la precipitación pluvial se relacionaron con el grupo de F. hispida
en el ambiente lagunar costero del 2005.
LITERATURA CITADA
Almeida F. C., V. Barquete & J. Pereira Jr. 2009. Progenetic metacercariae of
Parahemiurus
merus
(Platyhelminthes,
Digenea,
Hemiuridae)
infecting
Parasagitta friderici (Chaetognatha) from Southern coast Brazil. Atlantica, Rio
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Álvarez-Cadena, J. N, M. E. Islas-Landeros & E. Suárez-Morales. 1996a. A
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y Ciencia. 7 (14): 141-146.
Suárez-Morales, E., R. M. Hernández & R. Gasca-Serrano. 1990. Quetognatos
(Chaetognatha) de la Bahía de la Ascensión, Reserva de la Bahía de Sian
Ka’an, Quintana Roo, México. In: D. Navarro & J. G. Robinson (eds.),
Diversidad Biológica de la Reserva de la Biosfera de Sian Ka’an, Quintana
Roo, México: (CIQRO/PSTC, Univ. Of Florida): 137-146.
Ter Braak, Cajo J. F. 1986. Canonical Correspondence Analysis: a new eigenvector
technique for multivariate direct gradient analysis. Ecology. 67 (5): 1167-1179.
Tokioka, T. 1965. The taxonomic outline of Chaetognatha. Publ. Seto Mar. Biol. Lab.
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Vega-Rodríguez, F. 1964. Sistemática y consideraciones sobre la distribución de
Chaetognatha en Veracruz, Ver. México. Tesis Profesional. UNAM. México,
D.F. 61p.
162
Yamaguti, S. 1959. Systema Helminthum. The cestodes of vertebrates. Vol. II.
Interscience Publishers. New York, 1261 pp.
Yamaguti, S. 1961. Systema Helminthum. The nematodes of vertebrates. Vol. III.
Part. I. Interscience Publishers. New York, 1261 pp.
Yamaguti, S. 1971. Synopsis of digenetic trematodes of vertebrates. Parts I, II.
Keigaku Publishing, Tokyo, Japan. 1074 pp.
Youngbluth, M. J. 1979. The variety and abundant zooplankton in the coastal waters
of Puerto Rico. Northeast Gulf Science. 3 (1): 15-26.
Youngbluth, M. J. 1980. Daily, seasonal and annual fluctuations among zooplankton
populations in an unpolluted tropical embayment. East Coast of Marine
Science. 10: 265-287.
163
11.- ANEXO I
Phyllum Plathyhelminthes Gengebaur 1859
Clase Monogenea
Familia Gyrodactylidae
Clase Trematoda Rudolphi, 1808
Subclase Digenea Carus, 1863
Cercaria owreae Hutton, 1954
Superfamilia Hemiuroidea Loss, 1899
Familia Didymozoidae Poche, 1907
Larva tipo Monilicaecum Yamaguti, 1942
Familia Hemiuridae Looss, 1899
Subfamilia Hemiurinae Looss, 1899
Género Hemiurus Rudolphi, 1809
Género Parahemiurus Vaz et Pereira,
1930
Subfamilia Lecithochiriinae Luhe, 1901 †
Género Lecithochirium Luhe, 1901 †
Género Brachyphallus Odhner, 1905
Género Paralecithochirium Zhang, 1994
Subfamilia Opisthadeninae Yamagutí, 1970
Género Opisthadena Linton, 1910
Subfamilia Plerurinae Gibson & Bray, 1979
Género Dinosoma Manter, 1934
Familia Lepocreadiidae (Odhner, 1905) Nicoll, 1935
Subfamilia Lepocreadiinae Odhner, 1905
Opechona
pyriforme
Linton 1900
Familia Fellodistomidae Nicoll, 1909
Género Tergestia
164
Clase Cestoidea
Subclase Cestoda
Orden Tetraphyllidea Carus, 1863
Metacéstodo tipo Plerocercoide A
Metacéstodo tipo Plerocercoide B
Metacéstodo tipo Plerocercoide C
Metacéstodo tipo Plerocercoide D
Metacéstodo tipo Plerocercoide E
Phyllum Nematoda
Orden Spirurida
Superfamilia Camallanoidea
Familia Camallanidae
Género Procamallanus Baylis, 1923
Subgénero Spirocamallanus Olsen, 1952
165