INSECTOS POLINIZADORES EN AMBIENTES URBANOS

BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL
ISSN: 2448-475X
INSECTOS POLINIZADORES EN AMBIENTES URBANOS: PERSPECTIVAS DE
SU ESTUDIO EN MÉXICO
Oliva Ramírez-Segura
y Robert Wallace Jones
Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla,
Querétaro, C.P. 76230. Querétaro, México.
Autor de correspondencia: [email protected]
RESUMEN. Los insectos son importantes polinizadores y suelen formar parte de la biodiversidad urbana. El objetivo
de este trabajo fue hacer una revisión de literatura sobre el estudio de algunos insectos polinizadores (abejas y
mariposas) en ambientes urbanos de México y otras regiones del mundo, y destacar aspectos que es necesario
investigar. Los resultados señalan que la investigación sobre insectos polinizadores urbanos en México es escasa. En
los últimos diez años se han hecho 19 estudios, en 12 ciudades, enfocados principalmente a diversidad. Destacamos la
necesidad de hacer más estudios que permitan llenar vacíos de conocimiento sobre la urbanización y su efecto sobre
los polinizadores de México.
Palabras clave: polinización, Apoidea, Bombus, Lepidoptera, ecología urbana.
Insects Pollinators in urban environments: perspectives of their study in Mexico
ABSTRACT. Insects are important pollinators and are often part of urban biodiversity. The aim of this study was to
do a literature review about the study of some insects pollinators (bees and butterflies) in Mexican urban environments
and comparing them to other world regions, and highlight those aspects that still need further research. The results
show that research on insect pollinators in Mexican urban environments is low. In the last ten years there have been
19 studies in 12 cities, mainly focused on recording diversity. We emphasize the need for further studies to fill gaps in
knowledge about the effects of urbanization on pollinators of Mexico.
Keywords: Pollination, Apoidea, Bombus, Lepidoptera, urban ecology.
INTRODUCCIÓN
Los polinizadores son un grupo de animales, principalmente insectos, que proveen de un
servicio ecosistémico importante al facilitar la conectividad de los hábitats mediante el transporte
de polen de una población a otra. Por lo que se consideran un factor clave en la resiliencia de los
ecosistemas (Lundberg y Moberg, 2003) y en el éxito reproductivo de la mayoría de las
angiospermas (Ollerton et al., 2011), incluidas plantas de ornato y comestibles. En México cerca
del 85% de las especies que proveen frutos y semillas comestibles requieren de polinizadores para
su producción (Ashworth et al., 2009).
Diversos factores impactan negativamente a los polinizadores, entre los cuales se menciona al
cambio climático, pérdida de hábitat, introducción de especies exóticas y enfermedades (Van Dyck
et al., 2009; Potts et al., 2010; Abrol, 2012; González-Varo et al., 2013). Lo anterior ha generado
interés por estudiarlos y conservarlos en ambientes antropizados, principalmente agrícolas
(Winfree et al., 2011) y recientemente en ecosistemas urbanos (Harrison y Winfree, 2015). Los
ambientes urbanos se caracterizan por la reducción de hábitats originales, los cuales son altamente
modificados y fragmentados, reemplazándolos por suelo construido o pavimentado y conservan
cerca de 20 % de cobertura vegetal (McKinney, 2008). Pese a tales condiciones, se ha demostrado
que las ciudades albergan diversos grupos de animales, incluidos los polinizadores (Hennig y
Ghazoul, 2011; Baldock et al., 2015).
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En la ciudad, los polinizadores son fundamentales en la agricultura urbana y periurbana,
actividad económica importante en diversas ciudades de México (Robles-Soriano, 2005; TorresLima et al., 2014), en la que contribuyen a la producción de frutos, semillas, plantas ornamentales
y medicinales. Además, son importantes para la provisión local de alimentos en huertos urbanos
(Juan-Pérez y Madrigal-Uribe, 2004). En particular, las abejas (Apoidea) y mariposas
(Lepidoptera) son polinizadores frecuentes en las ciudades, las primeras polinizan gran parte de las
angiospermas, incluidas las especies de interés económico como los frutales (Abrol, 2012), y
ambos grupos son útiles para monitorear las condiciones ambientales de la ciudad al ser
bioindicadores que ofrecen información sobre los niveles de contaminación (Kevan, 1999; Celli y
Maccagnani, 2003; Perugini et al, 2010). Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue analizar a
través de una revisión de literatura, los avances en el estudio de dos grupos de polinizadores, abejas
y mariposas, en ambientes urbanos en México, respecto a otras regiones del mundo.
MATERIALES Y MÉTODO
La revisión de literatura se hizo en la base de datos Scopus, se obtuvieron trabajos sobre abejas,
abejorros y mariposas en ambientes urbanos. La búsqueda se limitó a artículos publicados de abril
de 2016 a 10 años atrás, en los idiomas inglés, español y portugués, de las áreas de agricultura y
ciencias biológicas, y ciencias ambientales. Los términos de búsqueda sobre abejas y mariposas
incluyeron: “urban* o “city” y “pollinator” o “bee” o “bumblebee” o “butterfly” o “butterflies”;
mediante los términos “honey” o “production” o “care”, se excluyeron los trabajos que trataran
sobre el cuidado de abejas o producción de miel. También se excluyeron revisiones, capítulos de
libro, artículos que mencionan a los polinizadores de interés pero que se enfocaron a la biología
reproductiva o herbívora de las plantas y los artículos que trataban sobre otros polinizadores como
aves y mamíferos. Para incrementar la literatura de interés, se extendió la búsqueda a la base de
datos de Google Académico, revistas nacionales (Acta Zoológica Mexicana, Entomología
Mexicana y Folia Entomológica Mexicana), tesis y memorias de congresos (II, III, IV, V, Congreso
Mexicano de Ecología; VI, VIII Congreso Mesoamericano sobre abejas nativas; X International
Symposium of Pollination; y I Congreso Nacional de Fauna Nativa en ambientes Antropizados).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
La investigación bibliográfica en la base de datos Scopus aportó 1049 documentos, 157 se
seleccionaron para este trabajo, de los cuales tres son de México. La ampliación de la búsqueda de
trabajos hechos en México, permitió encontrar 13 estudios más, acumulando un total de 19 trabajos
nacionales y sumando así 173 trabajos en total.
A nivel internacional, las publicaciones sobre abejas y mariposas de ambientes urbanos se
incrementó en los últimos diez años, de solo nueve artículos publicados en 2007 hasta 27 en 2014
(Fig. 1A), con un promedio de 15.7 artículos publicados por año. El número de publicaciones
obtenidas sobre mariposas fue de 84, y de 83 para abejas, en 21 de las cuales se estudió al género
Bombus. Estos trabajos se desarrollaron en 28 países (Fig. 1B), sobresaliendo Estados Unidos con
el mayor número de artículos del tema (36), seguido de Brasil (20), Francia (16) e Inglaterra (15).
Sobre la investigación en México se recopilaron 19 estudios, ocho artículos (= 42.1 %, Alcalá
et al., 2007; Ramírez-Restrepo et al., 2007; Capul-Magaña y Navarrete-Heredia, 2008; HernándezMejía, 2008; Díaz-Rivas et al., 2012; Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013; Guerrero-García et al.,
2014; MacGregor-Fors et al., 2014), seis tesis (=31.5 %, Rosas-Navarro, 2008; DomínguezÁlvarez, 2009; Moyers-Arévalo, 2009; Ramírez-Nájera, 2009; Torres-Cruz, 2012; ArellanoPluma, 2014) y cinco trabajos presentados en congresos (= 26.3 %. Cué-Hernández et al., 2013;
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Ramírez-Segura y Jones: Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su estudio
Guerrero-Leyva et al., 2013; Quesada-Euán et al., 2013; Sánchez-Echeverría et al., 2015a;
Sánchez-Echeverría et al., 2015b), en los que se estudió abejas y mariposas en ambientes urbanos.
De acuerdo al tipo de insecto que se investigó, diez trabajos se enfocaron al estudio de mariposas,
y 11 al de abejas. Entre 2007 y 2016, se han hecho 2.7 estudios en promedio al año, siendo 2013 y
2015 los años con mayor número de trabajos (Fig. 2A). De esta forma, se ha publicado 0.8 artículos
anuales en los últimos diez años.
A
B
Figura 1. A) Número de publicaciones internacionales sobre polinizadores (abejas y mariposas) en ambientes urbanos
(n = 157). B) Número de artículos publicados por país, sobre polinizadores urbanos (abejas y mariposas). La flecha
señala la posición de México.
Los trabajos se distribuyeron en 11 entidades federativas, ocho de ellos en el centro del país
(Jalisco, Guanajuato, Querétaro, Puebla, Hidalgo, Veracruz, Estado de México y Ciudad de
México), dos en el sur (Chiapas y Yucatán) y uno en el norte (Chihuahua). La Ciudad de México
presentó mayor número de trabajos (5), seguida de los estados de Hidalgo (4), Veracruz (3) y
Yucatán (2). En el resto de los estados sólo se presentó un trabajo. Los estudios se hicieron en 12
ciudades (Fig. 2B). Respecto a los sitios estudiados, siete fueron en las zonas de alta cobertura
vegetal de la ciudad, como áreas verdes, jardines botánicos, áreas de protección (Parque Nacional
y Reserva Ecológica), campi universitarios (Rosas-Navarro, 2008; Domínguez-Álvarez, 2009;
Moyers-Arévalo, 2009; Díaz-Rivas et al., 2012; Torres-Cruz, 2012; Arellano-Pluma, 2014;
Sánchez-Echeverría et al., 2015b), siete usaron gradientes de urbanización (Guerrero-Leyva et al.,
2013; Cué-Hernández et al., 2013; Quesada-Euán et al., 2013; Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013;
MacGregor-Fors et al., 2015; Sánchez-Echeverría et al., 2015a), dos muestrearon en sitios
específicos como viviendas y apiarios (Capul-Magaña y Navarrete-Heredia, 2008; RamírezNájera, 2009), dos trabajos no describen los sitios (Alcalá et al., 2007; Guerrero-García et al., 2014)
y uno hizo muestreos que cubren toda la ciudad (Ramírez-Restrepo et al., 2015). La mayoría de
los trabajos utilizaron variables locales de la zona urbana y uno consideró las características del
paisaje urbano (Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013). Los trabajos registraron: diversidad (3),
riqueza (4), abundancia (3), fenología (2), variabilidad genética (2), etología (1), enfermedades (1),
percepción de la sociedad sobre la diversidad urbana (1), eficiencia de métodos de colecta (1) y los
efectos de la urbanización sobre la morfología de las abejas (2).
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A
B
Figura 2. A) Estudios (artículos, tesis y trabajos presentados en congresos, n= 19) hechos en México sobre
polinizadores urbanos (abejas y mariposas) entre 2007 y 2016. B) Ciudades de México en las que se ha investigado
sobre abejas y mariposas urbanas.
Los estudios hechos en México registraron cinco familias de abejas, Apidae fue la familia más
común en los trabajos (9), seguida de Megachilidae (3), Halictidae (2), Andrenidae (2) y Colletidae
(1). El número máximo de especies registradas en un sitio fue 29, en la Reserva Ecológica del
Pedregal de San Ángel donde Apis mellifera y Ceratina mexicana, Lasioglossum sp., fueron las
abejas más abundantes (Domínguez-Álvarez, 2009). La especie más frecuentemente estudiada fue
A. mellifera (4). El género Bombus solo se mencionó en un trabajo (Domínguez-Álvarez, 2009).
Otras especies que destacan son Nannotrigona perilampoides y Lestrimelitta niitkib en las que se
evalúo aspectos genéticos y de reproducción (Quesada-Euán et al., 2013; Guerrero-García et al.,
2014), y Macrotera sinaloana, Osmia azteca en las que se estudió el efecto de la urbanización
sobre su abundancia, tamaño y peso corporal (Sánchez-Echeverría et al., 2015b). En el caso de las
mariposas, los trabajos registraron un total de 11 familias, siendo las más comunes Nymphalidae
(6), Pieridae (6), Papilionidae (4) y Hesperiidae (4, Moyers-Arévalo, 2009; Arrellano-Pluma, 2014;
Rosas-Navarro, 2008; Hernández-Mejia et al., 2008). La mayoría de los trabajos (9) se enfocó al
estudio de mariposas diurnas (Papilionoidea) mientras que las mariposas nocturnas fueron menos
estudiadas. De este último grupo se registraron cuatro familias (Pyralidae, Pterophoridae,
Oecophoridae, Tineidae, Nolidae) en casas en Puerto Vallarta (Capul-Magaña y NavarreteHeredia, 2008). Algunas zonas urbanas mostraron gran riqueza de especies de mariposas, por
ejemplo en la ciudad de Xalapa se detectaron 162 especies (Ramírez-Restrepo et al., 2015), en la
Colonia Juárez, Malinalco, Estado de México 108 especies (Hernández-Mejía et al., 2008) y en el
Parque Nacional El Cimatario situado junto a la ciudad de Santiago de Querétaro 68 especies
(Rosas-Navarro, 2008).
Los efectos de la urbanización sobre los polinizadores variaron de acuerdo al grupo y ciudad de
estudio, por ejemplo para dos especies de abejas nativas la abundancia, tamaño y peso no están
relacionados al grado de urbanización (Sánchez-Echeverría et al., 2015b). En las ciudades de
Pachuca y Celaya, la abundancia de A. mellifera en la zona urbana, periurbana y rural no difirió, lo
que sugiere que al ser una especie generalista no es afectada por los procesos de urbanización
(Guerrero-Leyva et al., 2013). Sin embargo, A. mellifera es una especie introducida y además
favorecida por el manejo del hombre, por lo que se requiere de más estudios que evalúen el efecto
de la urbanización sobre las abejas nativas. En el caso de las mariposas, en Xalapa su riqueza y
abundancia fue mayor en zonas urbanas con alto porcentaje de cobertura vegetal y en los bordes
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Ramírez-Segura y Jones: Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su estudio
de la ciudad (MacGregor-Fors et al., 2015; Ramírez-Restrepo et al., 2015). Por su heterogeneidad,
algunas ciudades pueden albergar mayor riqueza que las zonas conservadas cercanas a ellas
(Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013). Por otro lado, en la ciudad de Chihuahua se encontró que
17.7 % de la población consideró que debe haber control sobre los panales de abejas (Alcalá et al.,
2007), lo que sugiere que una parte de la población percibe a las abejas como un riesgo.
Aunque no se descarta que el protocolo de búsqueda de información pudiera influir en la
obtención de trabajos nacionales, con base en los documentos obtenidos en el presente estudio se
considera que el número de publicaciones nacionales sobre abejas y mariposas en ambientes
urbanos es escaso (≈10.9 %) comparado con los documentos internacionales. En pocas ciudades
de México se han hecho este tipo de estudios por lo que se desconoce la diversidad de estos insectos
y los efectos que tiene la urbanización sobre ellos en la mayoría de los ambientes urbanos del país.
Actualmente, más de la mitad de la población mundial habita en ciudades y se espera que el
crecimiento urbano continúe en los próximos años (United Nations Population Fund, 2007), por
ello es prioritario evaluar la diversidad de polinizadores en las ciudades y sus respuestas a la
urbanización.
Futuros estudios podrían indagar sobre las variables de la urbanización que les afectan positiva
o negativamente a los polinizadores, considerar el paisaje urbano en el diseño de tales estudios,
evaluar los recursos que utilizan, los tipos de interacciones que establecen con las plantas urbanas,
así como otras interacciones bióticas a las que están sometidos en ambientes urbanos como
depredación y competencia. Adicionalmente, se requiere hacer estudios sobre otros taxa que han
sido poco investigados como abejas nativas y las mariposas nocturnas. Algunos trabajos
internacionales han investigado a los insectos polinizadores, en especial mariposas, bajo la
aproximación de la ciencia ciudadana (Deguines et al., 2012; Widenfalk et al., 2014; Deguines et
al., 2016). En México, no se han generado publicaciones con tal enfoque, sin embargo, este tipo
de programas se empiezan a promover entre la población (CONABIO, 2016), por lo que en el
futuro sería interesante utilizar tal información para explicar patrones de abundancia y distribución
de los polinizadores en la ciudad. Además, estudios que brinden más información sobre la
percepción de la población urbana de los polinizadores podrían ser útiles para diseñar estrategias
de conservación en tales ambientes. Finalmente, se requiere de estudios nacionales sobre la utilidad
de abejas y mariposas nativas como bioindicadores y de aquellos que provean información sobre
su rendimiento como polinizadores en cultivos urbanos.
CONCLUSIÓN
Los estudios sobre polinizadores en ambientes urbanos en México son aún muy pocos con
respecto al panorama mundial. Existen importantes vacíos de conocimiento sobre la diversidad de
polinizadores en ecosistemas urbanos y cómo estos organismos responden a la urbanización. Es
urgente contemplar a los ecosistemas urbanos como un sitio de estudio de la biodiversidad y en
particular de los insectos que proveen un servicio ecosistémico tan importante como la
polinización.
Agradecimientos
Al Programa para el Desarrollo Profesional Docente (PRODEP) a través de la Red de
Conservación de la Biodiversidad en Ambientes Antropizados, al Fondo de Proyectos Especiales
de Rectoría (FOPER) de la Universidad Autónoma de Querétaro por el financiamiento para llevar
a cabo este trabajo, y a dos revisores anónimos por sus útiles comentarios sobre una versión previa
del manuscrito.
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Literatura Citada
Abrol, D. P. 2012. Pollination Biology: Biodiversity Conservation and Agricultural Production. Springer
Science + Business Media B. V. Springer Netherlands. 707 p.
Alcalá, J., Soto, R., Lebgue, T. y M. Sosa. 2007. Percepción comunitaria de la flora y fauna urbana en la
ciudad de Chihuahua, México. Revista Latinoamericana de Recursos Naturales, 3: 58−64.
Arellano-Pluma, L. A. 2014. Diversidad de artrópodos (insectos y arácnidos) asociados a la vegetación del
Jardín de Mariposas de la F.E.S. Iztacala UNAM. Universidad Nacional Autónoma de México,
México. 67 p.
Ashworth, L., Quesada, M., Casas, A., Aguilar, R. and K. Oyama. 2009. Pollinator-dependent food
production in Mexico. Biological Conservation, 142: 1050−1057.
Baldock, K. C. R., Goddard, M. A., Hicks, D. M., Kunin, W. E., Mitschunas, N., Osgathorpe, L. M., Potts,
S. G., Robertson, K. M., Scott, A. V., Stone, G. N., Vaughan, I. P. and J. Memmott. 2015. Where is
the UK's pollinator biodiversity? The importance of urban areas for flower-visiting insects.
Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 282(1083): 1−10. DOI:
10.1098/rspb.2014.2849
Capul-Magaña, F. G. y J. L. Navarrete-Heredia. 2008. Arthropodofauna de las viviendas de Puerto Vallarta,
Jalisco, México. Ecología Aplicada, 7: 187−190.
Celli, G. and B. Maccagnani 2003. Honey bees as bioindicators of environmental pollution. Bulletin of
Insectology, 56: 137−139.
CONABIO (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad). 2016. Biodiversidad
Mexicana. Ciencia Ciudadana. Jardín de polinizadores. http://www.biodiversidad.gob.mx/Difusion/
cienciaCiudadana/c_ciudadana.html#; (fecha de consulta: 3-V-2016).
Cué-Hernández, K. A., Castellanos-Sturemark, I., Zuria-Jordan, I. y C. Moreno-Ortega. 2013. Comparación
entre métodos de colecta de abejas en sitios con diferente grado de urbanización. Pp. 113. In: IV
Congreso Mexicano de Ecología. Conocimiento Ecológico para la Solución de Problemas
Ambientales. Sociedad Científica Mexicana de Ecología, A. C. Villahermosa, Tabasco, México.
Deguines, N., Julliard, R., de Flores, M. and C. Fontaine. 2012. The Whereabouts of Flower Visitors:
Contrasting Land-Use Preferences Revealed by a Country-Wide Survey Based on Citizen Science.
PLoS ONE, 7(9): 1−9. doi.org/10.1371/journal.pone.0045822
Deguines, N., Julliard, R., de Flores, M. and C. Fontaine. 2016. Functional homogenization of flower visitor
communities with urbanization. Ecology and Evolution, 6: 1967−1976.
Díaz-Rivas, M. A., Rodríguez-Acosta, M. y C. Pérez-Torres. 2012. Determinación de especies de
Ropalóceros asociados al Jardín Botánico Universitario. Puebla México. Pp. 1175−1180. In:
Equihua-Martinez, A., Estrada-Venegas, E. G., Acuña-Soto, J. A., Chaires-Grijalva, M. P. y G.
Durán-Ramirez (Eds.). Entomología mexicana, Vol. 11, Tomo 2. Sociedad Mexicana de
Entomología y Colegio de Postgraduados.
Domínguez-Álvarez, L. A. 2009. Fenología de las abejas de la Reserva Ecológica del Pedregal de San
Ángel y su relación con la fenología floral. Tesis de Licenciatura. Universidad Nacional Autónoma
de México. México. 93 p.
González-Varo, J. P., Biesmeijer, J. C., Bommarco, R., Potts, S. G., Schweiger, O., Smith, H. G., SteffanDewenter, I., Szentgyörgyi, H., Woyciechowski, M. and M. Vilà. 2013. Combined effects of global
change pressures on animal-mediated pollination. Trends in Ecology and Evolution, 28: 524−530.
Guerrero-García, E., Solórzano-Gordillo, E. y D. Sánchez. 2014. Determinación de la frecuencia de
apareamiento en la abeja cleptobiótica Lestrimelitta niitkib (Apidae, Meliponini) mediante el uso
de microsatélites. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 30: 734−738.
Guerrero-Leyva, S., Castellanos-Sturemark, I., Parra-Gil, P. d. J., Cué-Hernández, K. A. y I. Zuria-Jordan.
2013. Abundancia de abejas Apis mellifera en dos ciudades del centro de México. Pp. 255. In: IV
Congreso Mexicano de Ecología. Conocimiento Ecológico para la Solución de Problemas
Ambientales. Sociedad Científica Mexicana de Ecología, A. C. Villahermosa, Tabasco, México.
Harrison, T. and R. Winfree. 2015. Urban drivers of plant-pollinator interactions. Functional Ecology, 29:
879−888.
188
Ramírez-Segura y Jones: Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su estudio
Hennig, E. I. and J. Ghazoul. 2011. Plant-pollinator interactions within the urban environment. Perspectives
in Plant Ecology Evolution and Systematics, 13: 137−150.
Hernández-Mejía, C. L. B., Vargas-Fernández, J., Luis, Martiń ez, I. y M. Armando. 2008. Las mariposas
(Hesperioidea y Papilionoidea) de Malinalco, Estado de México. Revista mexicana de
Biodiversidad. 79: 117−130.
Juan-Pérez, J. I. y D. Madrigal-Uribe. 2005. Huertos, diversidad y alimentación en una zona de transición
ecológica del estado de México. Ciencia Ergo Sum, 12: 54−63.
Kevan, P. G. 1999. Pollinators as bioindicators of the state of the environment: species, activity and
diversity. Agriculture, Ecosystems and Environment, 74: 373−393.
Lundberg, J. and F. Moberg. 2003. Mobile Link Organisms and Ecosystem Functioning: Implications for
Ecosystem Resilience and Management. Ecosystems, 6: 0087−0098.
MacGregor-Fors, I., Avendaño-Reyes, S., Bandala, V. M., Chacón-Zapata, S., Díaz-Toribio, M. H.,
González-García, F., Lorea-Hernández, F., Martínez-Gómez, J., Montes de Oca, E., Montoya, L.,
Pineda, E., Ramírez-Restrepo, L., Rivera-García, E., Utrera-Barrillas, E. and F. Escobar. 2015.
Multi-taxonomic diversity patterns in a neotropical green city: a rapid biological assessment. Urban
Ecosystems, 18: 633−647.
McKinney, M. 2008. Effects of urbanization on species richness: A review of plants and animals. Urban
Ecosystems, 11: 161−176.
Moyers-Arévalo, R. L. 2009. Fenología de Mariposas diurnas de la Reserva del Pedregal de San Ángel, D.
F. y su relación con la fenología floral y otros factores ambientales. Tesis de Licenciatura,
Universidad Nacional Autónoma de México, México. 60 p.
Ollerton, J., Winfree, R. and S. Tarrant. 2011. How many flowering plants are pollinated by animals?. Oikos,
120: 321−326.
Perugini, M. M., Manera, L., Grotta, M. C., Abete, R., Tarasco and M. Amorena. 2010. Heavy Metal (Hg,
Cr, Cd, and Pb) Contamination in Urban Areas and Wildlife Reserves: Honeybees as Bioindicators.
Biological Trace Element Research, 140: 170−176.
Potts, S. G., Biesmeijer, J. C., Kremen, C., Neumann, P., Schweiger, O. and W. E. Kunin. 2010. Global
pollinator declines: trends, impacts and drivers. Trends in Ecology and Evolution, 25: 345−353.
Quesada-Euán, J. J. G., May-tzá, W. d. J., Medina, L. A. and R. J. Paxton. 2013. Diploid males at urban
congregations of the stingless bee Nannotrigona perilampoides (Hymenoptera: Meliponini). Pp.
345-350. In: VIII Congreso Mesoamericano de abejas nativas: biología, cultura y uso sostenible,
Costa Rica.
Ramírez-Nájera, C. G. 2009. Determinación de la frecuencia de acariosis traqueal en abejas Apis mellifera
L. a partir de cinco muestras obtenidas de apiarios ubicados en cinco delegaciones políticas del
Distrito Federal entre los años 2002 y 2005. Universidad Nacional Autónoma de México. México.
51 p.
Ramírez-Restrepo, L. and G. Halffter. 2013. Butterfly diversity in a regional urbanization mosaic in two
Mexican cities. Landscape and Urban Planning, 115: 39−48.
Ramírez-Restrepo, L., Cultid-Medina, C. A. and I. MacGregor-Fors. 2015. How Many Butterflies Are There
in a City of Circa Half a Million People?. Sustainability, 7: 8587−8597.
Robles-Soriano. R. 2005. Agricultura Urbana en la Ciudad de México y su Área conurbada: situación y
perspectivas. Revista Agraria -Nueva Época, 1: 6−13.
Rosas-Navarro, A. 2008. Mariposas diurnas del Parque Nacional El Cimatario, Querétaro, México: Guía
fotográfica para su determinación. Universidad Autónoma de Querétaro, Querétaro, México. 133
p.
Sánchez-Echeverría, K., Castellanos-Sturemark, I., Mendoza-Cuenca, L. F. y I. Zuria-Jordan. 2015a.
Tolerancia térmica de Apis mellifera L. a lo largo de un gradiente de urbanización. P. 3. In: V
Congreso Mexicano de Ecología. Fronteras de la Ecología en un Mundo Globalizado, Sociedad
Científica Mexicana de Ecología, A. C. San Luis Potosí.
Sánchez-Echeverría, K., Castellanos, I., Cué-Hernández, K., Céron-Gómez, R., Mendoza-Cuenca, L. F.,
Zuria, I. y G. Sánchez-Rojas. 2015b. ¿La urbanización puede repercutir en la abundancia, tamaño
189
Entomología mexicana, 3: 183−190 (2016)
corporal y peso de las abejas Macrotera sinaloana (Andrenidae) y Osmia azteca (Megachilidae)?
I Congreso Nacional de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados. P. 3 In: Red Temática Biología,
Manejo y Conservación de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados (REFAMA). Santiago de
Querétaro, Qro., México.
Torres-Cruz, G. 2012. Conocimiento de la conducta sexual de Leptophobia aripa en el jardín de mariposas
de la FES IZTACALA. Tesis de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala. Universidad
Nacional Autónoma de México, México. 73 p.
Torres-Lima, P., Rodríguez-Sánchez, L. M., Salazar-Molina, M., Rodríguez-Rodríguez, F., Reyna-Ramírez
C. A. y M. Pérez-Hernández. 2014. Ciudad de México. Pp. 20−29. In: Thomas G. (Ed.). Ciudades
más verdes en América Latina y el Caribe. Un informe de la FAO sobre agricultura urbana y
periurbana en la región. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura
(FAO). Roma.
United Nations Population Fund. 2007. State of the World Population 2007: Unleashing the Potential of
Urban Growth. New York. 108 p.
Van Dyck, H., Van Strien, A. J., Maes, D. and C. A. M. Van Swaay. 2009. Declines in Common, Widespread
Butterflies in a Landscape under Intense Human Use. Conservation Biology, 23: 957−965.
Widenfalk, L. A., Ahrne, K. and Å. Berggren. 2014. Using citizen-reported data to predict (distributions of
two non-native insect species in Sweden. Ecosphere, 5: 1−16.
Winfree, R., Bartomeus, I. and D. P. Cariveau. 2011. Native Pollinators in Anthropogenic Habitats. Annual
Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 42: 1−22.
190