BIOLOGÍA E HISTORIA NATURAL ISSN: 2448-475X INSECTOS POLINIZADORES EN AMBIENTES URBANOS: PERSPECTIVAS DE SU ESTUDIO EN MÉXICO Oliva Ramírez-Segura y Robert Wallace Jones Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla, Querétaro, C.P. 76230. Querétaro, México. Autor de correspondencia: [email protected] RESUMEN. Los insectos son importantes polinizadores y suelen formar parte de la biodiversidad urbana. El objetivo de este trabajo fue hacer una revisión de literatura sobre el estudio de algunos insectos polinizadores (abejas y mariposas) en ambientes urbanos de México y otras regiones del mundo, y destacar aspectos que es necesario investigar. Los resultados señalan que la investigación sobre insectos polinizadores urbanos en México es escasa. En los últimos diez años se han hecho 19 estudios, en 12 ciudades, enfocados principalmente a diversidad. Destacamos la necesidad de hacer más estudios que permitan llenar vacíos de conocimiento sobre la urbanización y su efecto sobre los polinizadores de México. Palabras clave: polinización, Apoidea, Bombus, Lepidoptera, ecología urbana. Insects Pollinators in urban environments: perspectives of their study in Mexico ABSTRACT. Insects are important pollinators and are often part of urban biodiversity. The aim of this study was to do a literature review about the study of some insects pollinators (bees and butterflies) in Mexican urban environments and comparing them to other world regions, and highlight those aspects that still need further research. The results show that research on insect pollinators in Mexican urban environments is low. In the last ten years there have been 19 studies in 12 cities, mainly focused on recording diversity. We emphasize the need for further studies to fill gaps in knowledge about the effects of urbanization on pollinators of Mexico. Keywords: Pollination, Apoidea, Bombus, Lepidoptera, urban ecology. INTRODUCCIÓN Los polinizadores son un grupo de animales, principalmente insectos, que proveen de un servicio ecosistémico importante al facilitar la conectividad de los hábitats mediante el transporte de polen de una población a otra. Por lo que se consideran un factor clave en la resiliencia de los ecosistemas (Lundberg y Moberg, 2003) y en el éxito reproductivo de la mayoría de las angiospermas (Ollerton et al., 2011), incluidas plantas de ornato y comestibles. En México cerca del 85% de las especies que proveen frutos y semillas comestibles requieren de polinizadores para su producción (Ashworth et al., 2009). Diversos factores impactan negativamente a los polinizadores, entre los cuales se menciona al cambio climático, pérdida de hábitat, introducción de especies exóticas y enfermedades (Van Dyck et al., 2009; Potts et al., 2010; Abrol, 2012; González-Varo et al., 2013). Lo anterior ha generado interés por estudiarlos y conservarlos en ambientes antropizados, principalmente agrícolas (Winfree et al., 2011) y recientemente en ecosistemas urbanos (Harrison y Winfree, 2015). Los ambientes urbanos se caracterizan por la reducción de hábitats originales, los cuales son altamente modificados y fragmentados, reemplazándolos por suelo construido o pavimentado y conservan cerca de 20 % de cobertura vegetal (McKinney, 2008). Pese a tales condiciones, se ha demostrado que las ciudades albergan diversos grupos de animales, incluidos los polinizadores (Hennig y Ghazoul, 2011; Baldock et al., 2015). 183 Entomología mexicana, 3: 183−190 (2016) En la ciudad, los polinizadores son fundamentales en la agricultura urbana y periurbana, actividad económica importante en diversas ciudades de México (Robles-Soriano, 2005; TorresLima et al., 2014), en la que contribuyen a la producción de frutos, semillas, plantas ornamentales y medicinales. Además, son importantes para la provisión local de alimentos en huertos urbanos (Juan-Pérez y Madrigal-Uribe, 2004). En particular, las abejas (Apoidea) y mariposas (Lepidoptera) son polinizadores frecuentes en las ciudades, las primeras polinizan gran parte de las angiospermas, incluidas las especies de interés económico como los frutales (Abrol, 2012), y ambos grupos son útiles para monitorear las condiciones ambientales de la ciudad al ser bioindicadores que ofrecen información sobre los niveles de contaminación (Kevan, 1999; Celli y Maccagnani, 2003; Perugini et al, 2010). Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue analizar a través de una revisión de literatura, los avances en el estudio de dos grupos de polinizadores, abejas y mariposas, en ambientes urbanos en México, respecto a otras regiones del mundo. MATERIALES Y MÉTODO La revisión de literatura se hizo en la base de datos Scopus, se obtuvieron trabajos sobre abejas, abejorros y mariposas en ambientes urbanos. La búsqueda se limitó a artículos publicados de abril de 2016 a 10 años atrás, en los idiomas inglés, español y portugués, de las áreas de agricultura y ciencias biológicas, y ciencias ambientales. Los términos de búsqueda sobre abejas y mariposas incluyeron: “urban* o “city” y “pollinator” o “bee” o “bumblebee” o “butterfly” o “butterflies”; mediante los términos “honey” o “production” o “care”, se excluyeron los trabajos que trataran sobre el cuidado de abejas o producción de miel. También se excluyeron revisiones, capítulos de libro, artículos que mencionan a los polinizadores de interés pero que se enfocaron a la biología reproductiva o herbívora de las plantas y los artículos que trataban sobre otros polinizadores como aves y mamíferos. Para incrementar la literatura de interés, se extendió la búsqueda a la base de datos de Google Académico, revistas nacionales (Acta Zoológica Mexicana, Entomología Mexicana y Folia Entomológica Mexicana), tesis y memorias de congresos (II, III, IV, V, Congreso Mexicano de Ecología; VI, VIII Congreso Mesoamericano sobre abejas nativas; X International Symposium of Pollination; y I Congreso Nacional de Fauna Nativa en ambientes Antropizados). RESULTADOS Y DISCUSIÓN La investigación bibliográfica en la base de datos Scopus aportó 1049 documentos, 157 se seleccionaron para este trabajo, de los cuales tres son de México. La ampliación de la búsqueda de trabajos hechos en México, permitió encontrar 13 estudios más, acumulando un total de 19 trabajos nacionales y sumando así 173 trabajos en total. A nivel internacional, las publicaciones sobre abejas y mariposas de ambientes urbanos se incrementó en los últimos diez años, de solo nueve artículos publicados en 2007 hasta 27 en 2014 (Fig. 1A), con un promedio de 15.7 artículos publicados por año. El número de publicaciones obtenidas sobre mariposas fue de 84, y de 83 para abejas, en 21 de las cuales se estudió al género Bombus. Estos trabajos se desarrollaron en 28 países (Fig. 1B), sobresaliendo Estados Unidos con el mayor número de artículos del tema (36), seguido de Brasil (20), Francia (16) e Inglaterra (15). Sobre la investigación en México se recopilaron 19 estudios, ocho artículos (= 42.1 %, Alcalá et al., 2007; Ramírez-Restrepo et al., 2007; Capul-Magaña y Navarrete-Heredia, 2008; HernándezMejía, 2008; Díaz-Rivas et al., 2012; Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013; Guerrero-García et al., 2014; MacGregor-Fors et al., 2014), seis tesis (=31.5 %, Rosas-Navarro, 2008; DomínguezÁlvarez, 2009; Moyers-Arévalo, 2009; Ramírez-Nájera, 2009; Torres-Cruz, 2012; ArellanoPluma, 2014) y cinco trabajos presentados en congresos (= 26.3 %. Cué-Hernández et al., 2013; 184 Ramírez-Segura y Jones: Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su estudio Guerrero-Leyva et al., 2013; Quesada-Euán et al., 2013; Sánchez-Echeverría et al., 2015a; Sánchez-Echeverría et al., 2015b), en los que se estudió abejas y mariposas en ambientes urbanos. De acuerdo al tipo de insecto que se investigó, diez trabajos se enfocaron al estudio de mariposas, y 11 al de abejas. Entre 2007 y 2016, se han hecho 2.7 estudios en promedio al año, siendo 2013 y 2015 los años con mayor número de trabajos (Fig. 2A). De esta forma, se ha publicado 0.8 artículos anuales en los últimos diez años. A B Figura 1. A) Número de publicaciones internacionales sobre polinizadores (abejas y mariposas) en ambientes urbanos (n = 157). B) Número de artículos publicados por país, sobre polinizadores urbanos (abejas y mariposas). La flecha señala la posición de México. Los trabajos se distribuyeron en 11 entidades federativas, ocho de ellos en el centro del país (Jalisco, Guanajuato, Querétaro, Puebla, Hidalgo, Veracruz, Estado de México y Ciudad de México), dos en el sur (Chiapas y Yucatán) y uno en el norte (Chihuahua). La Ciudad de México presentó mayor número de trabajos (5), seguida de los estados de Hidalgo (4), Veracruz (3) y Yucatán (2). En el resto de los estados sólo se presentó un trabajo. Los estudios se hicieron en 12 ciudades (Fig. 2B). Respecto a los sitios estudiados, siete fueron en las zonas de alta cobertura vegetal de la ciudad, como áreas verdes, jardines botánicos, áreas de protección (Parque Nacional y Reserva Ecológica), campi universitarios (Rosas-Navarro, 2008; Domínguez-Álvarez, 2009; Moyers-Arévalo, 2009; Díaz-Rivas et al., 2012; Torres-Cruz, 2012; Arellano-Pluma, 2014; Sánchez-Echeverría et al., 2015b), siete usaron gradientes de urbanización (Guerrero-Leyva et al., 2013; Cué-Hernández et al., 2013; Quesada-Euán et al., 2013; Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013; MacGregor-Fors et al., 2015; Sánchez-Echeverría et al., 2015a), dos muestrearon en sitios específicos como viviendas y apiarios (Capul-Magaña y Navarrete-Heredia, 2008; RamírezNájera, 2009), dos trabajos no describen los sitios (Alcalá et al., 2007; Guerrero-García et al., 2014) y uno hizo muestreos que cubren toda la ciudad (Ramírez-Restrepo et al., 2015). La mayoría de los trabajos utilizaron variables locales de la zona urbana y uno consideró las características del paisaje urbano (Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013). Los trabajos registraron: diversidad (3), riqueza (4), abundancia (3), fenología (2), variabilidad genética (2), etología (1), enfermedades (1), percepción de la sociedad sobre la diversidad urbana (1), eficiencia de métodos de colecta (1) y los efectos de la urbanización sobre la morfología de las abejas (2). 185 Entomología mexicana, 3: 183−190 (2016) A B Figura 2. A) Estudios (artículos, tesis y trabajos presentados en congresos, n= 19) hechos en México sobre polinizadores urbanos (abejas y mariposas) entre 2007 y 2016. B) Ciudades de México en las que se ha investigado sobre abejas y mariposas urbanas. Los estudios hechos en México registraron cinco familias de abejas, Apidae fue la familia más común en los trabajos (9), seguida de Megachilidae (3), Halictidae (2), Andrenidae (2) y Colletidae (1). El número máximo de especies registradas en un sitio fue 29, en la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel donde Apis mellifera y Ceratina mexicana, Lasioglossum sp., fueron las abejas más abundantes (Domínguez-Álvarez, 2009). La especie más frecuentemente estudiada fue A. mellifera (4). El género Bombus solo se mencionó en un trabajo (Domínguez-Álvarez, 2009). Otras especies que destacan son Nannotrigona perilampoides y Lestrimelitta niitkib en las que se evalúo aspectos genéticos y de reproducción (Quesada-Euán et al., 2013; Guerrero-García et al., 2014), y Macrotera sinaloana, Osmia azteca en las que se estudió el efecto de la urbanización sobre su abundancia, tamaño y peso corporal (Sánchez-Echeverría et al., 2015b). En el caso de las mariposas, los trabajos registraron un total de 11 familias, siendo las más comunes Nymphalidae (6), Pieridae (6), Papilionidae (4) y Hesperiidae (4, Moyers-Arévalo, 2009; Arrellano-Pluma, 2014; Rosas-Navarro, 2008; Hernández-Mejia et al., 2008). La mayoría de los trabajos (9) se enfocó al estudio de mariposas diurnas (Papilionoidea) mientras que las mariposas nocturnas fueron menos estudiadas. De este último grupo se registraron cuatro familias (Pyralidae, Pterophoridae, Oecophoridae, Tineidae, Nolidae) en casas en Puerto Vallarta (Capul-Magaña y NavarreteHeredia, 2008). Algunas zonas urbanas mostraron gran riqueza de especies de mariposas, por ejemplo en la ciudad de Xalapa se detectaron 162 especies (Ramírez-Restrepo et al., 2015), en la Colonia Juárez, Malinalco, Estado de México 108 especies (Hernández-Mejía et al., 2008) y en el Parque Nacional El Cimatario situado junto a la ciudad de Santiago de Querétaro 68 especies (Rosas-Navarro, 2008). Los efectos de la urbanización sobre los polinizadores variaron de acuerdo al grupo y ciudad de estudio, por ejemplo para dos especies de abejas nativas la abundancia, tamaño y peso no están relacionados al grado de urbanización (Sánchez-Echeverría et al., 2015b). En las ciudades de Pachuca y Celaya, la abundancia de A. mellifera en la zona urbana, periurbana y rural no difirió, lo que sugiere que al ser una especie generalista no es afectada por los procesos de urbanización (Guerrero-Leyva et al., 2013). Sin embargo, A. mellifera es una especie introducida y además favorecida por el manejo del hombre, por lo que se requiere de más estudios que evalúen el efecto de la urbanización sobre las abejas nativas. En el caso de las mariposas, en Xalapa su riqueza y abundancia fue mayor en zonas urbanas con alto porcentaje de cobertura vegetal y en los bordes 186 Ramírez-Segura y Jones: Insectos polinizadores en ambientes urbanos: perspectivas de su estudio de la ciudad (MacGregor-Fors et al., 2015; Ramírez-Restrepo et al., 2015). Por su heterogeneidad, algunas ciudades pueden albergar mayor riqueza que las zonas conservadas cercanas a ellas (Ramírez-Restrepo y Halffter, 2013). Por otro lado, en la ciudad de Chihuahua se encontró que 17.7 % de la población consideró que debe haber control sobre los panales de abejas (Alcalá et al., 2007), lo que sugiere que una parte de la población percibe a las abejas como un riesgo. Aunque no se descarta que el protocolo de búsqueda de información pudiera influir en la obtención de trabajos nacionales, con base en los documentos obtenidos en el presente estudio se considera que el número de publicaciones nacionales sobre abejas y mariposas en ambientes urbanos es escaso (≈10.9 %) comparado con los documentos internacionales. En pocas ciudades de México se han hecho este tipo de estudios por lo que se desconoce la diversidad de estos insectos y los efectos que tiene la urbanización sobre ellos en la mayoría de los ambientes urbanos del país. Actualmente, más de la mitad de la población mundial habita en ciudades y se espera que el crecimiento urbano continúe en los próximos años (United Nations Population Fund, 2007), por ello es prioritario evaluar la diversidad de polinizadores en las ciudades y sus respuestas a la urbanización. Futuros estudios podrían indagar sobre las variables de la urbanización que les afectan positiva o negativamente a los polinizadores, considerar el paisaje urbano en el diseño de tales estudios, evaluar los recursos que utilizan, los tipos de interacciones que establecen con las plantas urbanas, así como otras interacciones bióticas a las que están sometidos en ambientes urbanos como depredación y competencia. Adicionalmente, se requiere hacer estudios sobre otros taxa que han sido poco investigados como abejas nativas y las mariposas nocturnas. Algunos trabajos internacionales han investigado a los insectos polinizadores, en especial mariposas, bajo la aproximación de la ciencia ciudadana (Deguines et al., 2012; Widenfalk et al., 2014; Deguines et al., 2016). En México, no se han generado publicaciones con tal enfoque, sin embargo, este tipo de programas se empiezan a promover entre la población (CONABIO, 2016), por lo que en el futuro sería interesante utilizar tal información para explicar patrones de abundancia y distribución de los polinizadores en la ciudad. Además, estudios que brinden más información sobre la percepción de la población urbana de los polinizadores podrían ser útiles para diseñar estrategias de conservación en tales ambientes. Finalmente, se requiere de estudios nacionales sobre la utilidad de abejas y mariposas nativas como bioindicadores y de aquellos que provean información sobre su rendimiento como polinizadores en cultivos urbanos. CONCLUSIÓN Los estudios sobre polinizadores en ambientes urbanos en México son aún muy pocos con respecto al panorama mundial. Existen importantes vacíos de conocimiento sobre la diversidad de polinizadores en ecosistemas urbanos y cómo estos organismos responden a la urbanización. Es urgente contemplar a los ecosistemas urbanos como un sitio de estudio de la biodiversidad y en particular de los insectos que proveen un servicio ecosistémico tan importante como la polinización. Agradecimientos Al Programa para el Desarrollo Profesional Docente (PRODEP) a través de la Red de Conservación de la Biodiversidad en Ambientes Antropizados, al Fondo de Proyectos Especiales de Rectoría (FOPER) de la Universidad Autónoma de Querétaro por el financiamiento para llevar a cabo este trabajo, y a dos revisores anónimos por sus útiles comentarios sobre una versión previa del manuscrito. 187 Entomología mexicana, 3: 183−190 (2016) Literatura Citada Abrol, D. P. 2012. 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