1. No category

Ei ciclo biológico de LLevinseniella cruzi Travassos, 1920
(Digenes, Microphallidae) Parásito de los ciegos eólicos de
Rollandia rolland chilensis (Aves, Podicipedidae) e Himantop us
melanurus (Aves, Recurvirostridae)*
Sergio Roberto Martorelli * *
ABSTRACT
ln this paper a fluke Levinseniella cruzi Travassos, 1920 (Digenea, Microphallidae)
Parasitizing the intestine of White-tufted Grebe Rollandia rolland chilenis Leson, 1828
(Aves, Podicipedidae) and South American Stilt Himantopus melanurus (Aves Recurviros­
tridae) is described.
Its Iarvae were studied and the Iife-history was observed in nature and confirmed
in the laboratory. This cycle envolved two intermediate host the first one are Heleobia
conexa Gaillard, 1974 and H. parchappei d'Orbigny, 1835 (Mollusca, Hidrobiidae) and
the other ones are freswhater shrimp Palaemonetes argentinus Nobili, 1901 (Crustacea,
Palaemonidae).
INTRODUCCION
Prosiguiendo con el studio de la biologia de los digeneos en biotopos
dulceacuicolas, se recolecto en tres ambientes lagunares de la provincia
de Buenos Aires (República Argentina) un parásito adulto en los ciegos
eólicos del macá común Rollandia rolland chilensis Lesson, 1828 (Aves,
Podicipedidae) y del tero real Himantopus melanurus Vieillot, 1817 (Aves,
Recurvirostridae). Las caracteristicas anatómicas del mismo permitieron ubi­
carlo dentro de la falll11ia MICROPHALLIDAE Travassos, 1920.
AI mismo tiempo se encontró una metacercaria perteneciente a la misma
familia parasitando al camarón de agua dulce Palaemonetes argentinus Nobi­
li, 1901 (Crustacea, Palaemonidae) y una xifidiocercaria que emergió de
los moluscos Heleobia conexa (Gaillard, 1974) y Heleobia parchappei
(d'Orbigny, 1835) (Mollusca, Hydrobiidae).
La presente contribuición tuvo como objetivo ubicar taxonomicamente
* Aceptado para publicar el 05.VII.1988. Contribuición Nro 152 dei Centro de Estudios Parasitológicos
y Vectores {CEPAVE)
** Investigador dei Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas {CONICET). Calle
2 Nro. 584 La Plata (1900) Buenos Aires, República Argentina.
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
MARTORELLI, S. R.
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al Parásito hallado, dar a conocer su ciclo biológico y ampliar su distribución
geográfica y el número de hospedadores definitivos conocidos.
MATERIAL Y METO DOS
Los hospedadores intermediados y definitivos fueron capturados en tres ambientes
lênticos de la Província de Buenos Aires {laguna en la localidad de Los 1àlas {34 º52'S
y 57 °05'0); laguna de Chascomús {35 º 36'S y 58º00'0); albufera de Mar Chiquita {37º46'S
y 57 º07'0).
Cercarias y esporocistos se obtuvieron a partir de ejemplares de H. conexa y
H. parchappeinaturaimente infectados y se estudiaron "in vivo" entre porta y cubreobjetos.
Las metacercarias se recolectaron disecando ai segundo hospedador intermediado
P. argentinus. Para su estudio se procedió a desenquistarlas realizandose dos procedi·
mentos distintos: Por presión entre porta y cubreobjetos, luego de un pasaje por
pepsina con unas gotas de ácido clorhidrico; o dejandolas en una cápsula con agua
destilada y restos de musculatura de los hospedadores de los que fueron recolectadas.
En estas últimas condiciones, a una temperatura de 18 a 20 º C y un pH entre 6 y
7, ai cabo de aproximadamente 2 horas, comenzaron a desenquistarse solas. Una vez
libres de la cápsula se estudiaron " in vivO'' siendo además fijadas en alcohol 96,
coloreadas con carmin clorhidrico y montadas en bálsamo de Canada para su estudio
ujn toto".
Los ejemplares adultos obtenidos de la disecci6n de las aves R. rolland chilenis
e H. melanurus se estudiaron montados "in toto" de igual manera que las metacercarias.
Para contar con ejemplares de P.argentinus sin infectar se procedi6 a criados en
el laboratorio. Para ello se recolectaron en los ambietes estudiados numerosas hembras
ovigeras y se colocaron en un acuario con abundante vejetación, oxigenado artificialmente
por medio de un aireador eléctrico. Una vez producida la eclosi6n, los ejemplares
adultos fueron retirados manteniéndose a las crías en los acuados originales hasta
que contaron con un tamafio adecuado para realizar las experiencias.
Las infectaciones experimentales en el segundo hospedador intermediado se realizaron
en pequenos acuados de 10 x 10 x 7 cm. En éstos se colocaron ejemplares de P.
argentinus sin parasitar junto con moluscos infectados de los cuales emegian cercarias
naturalmente.
Las medidas se dan en micr6metros y corresponden a la media aritmética. En
la descripci6n dei adulto se indican los valores mínimos y máximos entre parentesis.
RESULTADOS
Ad u l t o de Levinseniella cruzi Travassos, 1920
(Figs. 1, 3 y 4)
Hospedador: R. rolland chilensis e H. melanurus.
Localización: ciegos eólicos.
Localidad: Los Talas, Chascomús, Mar Chiquita, Província de Buenos Aires, Argentina.
Material estudiado: 30 individuos montados "in toto".
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
EI ciclo biologico de Levinsenie/la cruzi. ..
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Cuerpo piriforme de 765 (512-1130) x 330 (208-460) cubierto de espinas
hasta el nivel de los testiculos. Ventosa oral sin auriculas laterales de 83
(60-102) de diámetro. El acetábulo de menor tamafio que la ventosa oral
mide 65 (52-84) y se ubica en el tercio posterior dei cuerpo. La relación
de las ventosas es de 1.27 (VO/VV). Prefaringe de 69 (28-145) de largo
sin la presencia de esfincter prefaringeal. Faringe de 40 (30-48) x 34
(27-40). El esófago de 151 (80-261) de largo se divide en el tercio media
dei cuerpo originando dos ciegos intestinales diverfentcs de 232 (180-330)
de largo. Los mismos se extienden hasta el borde posterior dei acetábulo.
Testiculos ovalados, intercecales y post-acetabulares dispuestos simetri­
camente en el tercio posterior dei cuerpo; el derecho mide 119 (99-150)
x 69 (48-80) y 112 (99-132) x 61 (48-76) el izquierdo. Conductos eferentes
dirigidos bacia la parte anterior, uniéndose à nivel dei costado derecho
del acetábulo en un corto conducto deferente que se relaciona con la vesícula
seminal (Fig. 3g), libre en el parénquima. Esta última, de 89 (66-108) de
largo, se situa por debajo de la bifurcación intestinal anteriormente ai acetá­
bulo y parcialmente sobre el lado derecho del mismo. Parte prostática bien
individualizada formada por un tubo alargado tapizado de numerosas papilas
de 5 de largo (Fig. 3f), y con abundantes células glandulares (Fig. 3e).
El conducto prostático se relaciona distalmente con la papila copulatriz
masculina que mede 19 (1-24) de largo y 18 (16-20) de ancho (Fig. 3d).
Atrio genital (Fig. 3b) situado a la izquierda del acetábulo presentando
en su costado externo un conjunto de 6 a 10 papilas de 17 (14-23) de
largo y 9 (8-10) de diámetro (Fig. 3c). Costado interno (acetabular) del
atrio genital sin la presencia de bolsa genital femenina.
Ovaria pretesticular, situado a la derecha dei acetábulo en el tercio
posterior del cuerpo, de 90 (72-99) de largo y 63 (40-84) de ancho. Oviduto
(Fig.4b) más o menos largo que recibe el canal del receptáculo seminal
(Fig. 4g), el viteloducto (fig. 4c) y origina el canal de Laurer (Fig. 4f).
Utero ventral (Fig.4d) describiendo numerosas ansas que ocupan el tercio
posterior del cuerpo, desembocando a travez dei metratermos (Fig. 3a) en
el atrio genital, dorsalmente a la papila copulatriz. Huevos pequenos y nume­
rosos de 20 (18-24) x 10 (9-12).
Las glándulas dei vitelo ocupan el tercio posterior dei cuerpo formando
un conjunto de 10 a 12 foliculos de cada lado de la linea media longitudinal,
posteriormente a los testiculos.
C e r c a r i a:
(Figs. 7 y 9)
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
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MARTORELLI, S. R.
Hospedador; H. conexa y H. parchappei.
Localizaci6n: hepatopancreas y gonoda.
Localidad: Los Talas, Chascomús, Mar Chiquita, Provincia de Buenos Aires, Argentina.
Material estudiado: 20 individuos '40 vivo"
El cuerpo ovoide de 125 x 45 está cubierto de espinas en toda su extensión
y se continúa posteriormente por una cola de 90 de largo y 9 de ancho.
Ventosa oral subterminal y ventral de 24 de diámetro. Acetábulo ausente.
En el extremo apical dei cuerpo anteriormente a la ventosa oral se observa
un estilete de 16 de largo.
En la región ecuatorial dei cuerpo se encuentran 4 pares de glándulas
de penetración, sus conductos se dirigen hacia adelante desembocando dorsal­
mente a ambos lados de la ventosa anterior.
Sistema digestivo ausente.
Sistema excretor formado por 16 protonefridios dispuestos según la fór­
mula : 2 [(2+2) + (2+2)] = 16. Vesicula excretora en forma de V con
sus brazos muy anchos.
Este estadio larval se forma dentro de esporocistos ubicados en la gonada
y hepatopancreas dei molusco hospedador. Estos últimos (Fig. 6) son alarga­
dos variando sus dimensiones de acuerdo ai estado de desarrollo en que
se encuentren. El extremo anterior dei cuerpo es aguzado presentando dos
o más constricciones transversales. En su interior es posible distinguir nume­
rosas cercarias en formación.
Las cercarias emergen en elevado número dei hospedador y comumente
nadan muy poco observandoselas reptar por el fondo de la cápsula que
las contiene.
La cercaria estudiada presenta notables similitudes morfológicas con Xip­
hidocercria sp. IV descripta por OSTROWSKY DE NUNES (1981) en Heleo­
bia piscium (d'Orbigny,1835) dei Rio de la Plata y podria tratarse dei mismo
estadio larval. Como es sabido dentro de la familia MICROPHALLIDAE
hay muy poca especificidad aún a nivel dei primer hospedador intermediario.
En la tabla I se comparan las principales medidas de ambos estadios larvales.
M e t a c e r c a r i a: (Figs. 8, 10 y 11)
Hospedador: P. argentinus.
Localización: Musculatura, gonadas, conjuntivo.
Localidad: Los Talas, Chascomús, Mar Chiql!it., a, Prov!vcia d�Jiuenos ,.e,.ires, Argentina.
Material estudiado: 20 individuos montados rn vivo , 15 rn toto
Esta se encuentra encerrada dentro de una cápsula esférica de doble
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
EI ciclo biologico de Levinseniel/a cruzi...
pared cuyo diámetro varia de 273 a 364 de acuerdo con el estado de desarro­
llo. En su interior, la metacercaria con su cuerpo plegado realiza lentos
movimientos de rotación. El estudio de su anatomia interna solo se puede
realizar luego de su desenquistamiento. El cuerpo piriforme de 585 a 920
de largo y 247 a 352 de ancho, esta cubierto de espinas hasta el nivel
de los testiculos y sus medidas y <lemas caracteristicas morfologicas coinciden
con las observadas en los ejemplares adultos.
Diámetro de la VO 78-96; diametro de la VV 64-76; largo de la faringe
44-48; largo de la prefaringe 25-100; largo dei intestino 264-320; ovario
(largo x ancho) 90-100 x 52-60; digitaciones atriales (N) 7-10; largo de
las digitaciones atriales 12-20; diametro de las digitaciones atriales 9-10;
largo dei sofago 152-236; largo de la visicula seminal 102-140; testiculos
(largo x ancho) 75-150 x 40-80; diametro ··dei quiste 263-364. (medidas
em µm).
El sistema excretor esta formado por 16 protonefridios dispuestos de
acuerdo a la fórmula: 2 [(2+2) + (2+2� = 16. La vesícula excretora tiene
forma de V.
Este estadio larval se halla por lo general asociado a otras dos metacer­
carias enquistadas en el mismo hospedador. Una de ellas pertence a la especie
Microphalus szidati (MARTORELLI, 1986) y la otra ai género Phyllodis­
tomun Braun, 1899. Este hecho hace que sea muy dificultoso establecer
la prevalencia dei parásito estudiado actualmente en el segundo hospedador
intermediario, ya que macroscopicamente es muy dificil distinguir un quiste
de otro.
El proceso de desequistamiento natural, que pudo ser observado "in
vivo", es bastante corto (de 1 a 2 horas). Durante el mismo la metacercaria
rompe las paredes de la cápsula que la contiene, quedando libre el tercio
medio dei cuerpo; luego libera el extremo posterior que se mueve continua­
mente en el medio liquido circundante y finalmente se desprende el extremo
anterior (Fig. 8).
I nfe s t a c i o n e s E x p e r i m e n t a 1 e s:
Figs. 2 y 10).
El objetivo de las mismas fue el de poder correlacionar la cercaria
hallada con la metacercaria correspondiente. Ejemplares sin infestar de P.
argentinus fueron expuestos a cercarias que emergian naturalmente. AI cabo
de 20 a 25 dias se observó en los camarones, por transperencia atravéz
dei cuerpo, la presencia de numerosos quistes blanquecinos. La disección
posterior de estos hospedadores experimentales permitió aislar las metacer­
carias para ser estudiadas y comparadas con las obtenidas a partir
IHERINGIA. Sér. Zoai., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
MARTORELLI, S. R.
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de infesfaciones naturales. En todos los casos resultaron pertenecer a la
misma especie de parásito.
En lo referente a la correspondencia entre los ejemplares adultos y
la metacercaria hallada, además de las coincidencias en los distintos paráme­
tros corporales, la estructura dei sistema genital no deja lugar a dudas.
La forma y tamafio dei atrio genital y de la papila masculina, el número
y dimensiones de las digitaciones atriales y la ausencia de bolsa genital
femenina son entre otras, pruebas innegables de lo expresado. DEBLOCK,
CAPRON y BIQUET (1958) comentan al respecto que dada la gran variación
observada dentro de esto grupo de parásitos, solo las caracteristicas reativas
al aparato genital pueden servir de criterio válido para la diagnosis especifica.
DISCURSION Y CONCLUSIONES
Sistemática de1 parásito
e s t u d i a d o.
Las caracteristicas anatómicas dei digeneo estudiado permitieron ubicarlo
en la familia MICROPHALLIDAE Travassos, 1920 y dentro de ella como
perteneciente al género Levinseniella Stiles & Hassal, 1901.
HEARD (1968) en un estudio crítico dei género Levinseniella divide
al mismo en cuatro grupos: I) con pocas digitaciones atriales (cuatro o
menos) y bolsa femenina presente; II) pocas digitaciones atriales y bolsa
femenina ausente; III) numerosas digitaciones atriales (7 o más) y bolsa
feminina presente y IV) numerosas digitaciones atriales y bolsa femenina
ausente.
YAMAGUTY (1971) en la diagnosis dei mencionado género no considera
la ausencia de bolsa femenina en el atrio genital; creando un nuevo genero,
Heardlevinseniella Yamaguty, 1971 caracterizado fundamentalmente por la
ausencia de la mencionada bolsa y por la presencia de un par de papilas
en la ventosa anterior y un anillo muscular pos-oral. En esa oportunidad
el autor pasó por alto un trabajo anterior, DEBLOCK & PEARSON (1970),
en el cual se divide al género Levinseniella de acuerdo con la presencia
o ausencia de la bolsa femenina en dos sub-generos: Levinseniella y Monan-henos respectivamente.
OVERSTREET & PERRY (1972) consideron al genero Heardlevinse­
niella como sinónimo de Levinseniella, basandose en los escasos argumentos
esgrimidos por Yamaguti para su creación.
El digeneo estudiado actualmente presenta todas las características tipicas
de la diagnosis dei genero Leniseniella y la ausencia de bolsa femenina
en el atrio genital posibilitan su inclusión dentro dei sub-genero Monan-henos.
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
EI ciclo biologico de Levinseniella cruzi ...
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Adernas la presencia de 8 a 10 digitaciones atriales permiten comparado
con las especies incluidas hasta el momento en el mencionado grupo IV
de Heard: L. (M.) Polydctyla Deblock & Rose, 1962: L. (M.) huteri Heard,
1968; L. (M.) sp. 2 Heard in Deblock & Person, 1970; L .(M.) sp. 3 Heard
in Deblock & Pearson 1970, L. (M.) capitanea Overstreet & Perri, 1972
y L. (M.) ophidea Nicol, Demarree & Wootton, 1985.
La especie estudiada actualmente se diferencia de L. hunteri por la
presencia de una papila masculina carnosa de gran talla y por la menor
dimensión e los huevos y demás parámetros corporales.
La presencia de series de ganchos evaginables en las digitaciones atriales
en L.(M.) sp 3 la separan perfectamente de la especie ahora estudiada.
Levinseniella (M.) sp. 2 difere del parásito estudiado actualmente por
poseer un número maior de digitaciones atriales (8-14), y por presentar
un par de auriculas laterales a la ventosa oral y un anillo muscular postoral.
Levinseniella (M.) capitanea se separa de la especie descripta aqui por
sus dimensiones corporales (de dos a três veces mayores), su elevado número
de digitaciones atriales (11-12) y la ausencia de faringe, esófogo y ciegos
intestinales.
Levinseniella polydactyla se diferencia del parásito estudiado por el
menor tamaõo del cuerpo, poseer de 10 a 12 digitaciones de menor longitud
(10-13) y por la menor dimensión de los huevos.
Levinseniella (M.) ophidea difiere de el digeneo descripto por presentar
un mayor número de digitaciones atriales (9-15) y por la presencia en ellas
de estrucuturas esclerotizadas.
Con respecto a las especies del genero Levinseniella conocidas para
América del Sur solo fueron citadas hasta el presente: L. crnzi Travassos,
1920 en Anas bahamensis Linnaeus, 1876 (Aves, Anatidae) del Brasil:
L. anenteron (Szidat, 1964) Deblock, 1978 en Larns marinus dominicanus
Lichtenstein, 1823 (Aves, Laridae) de Argentina y L. venezuelensis Fischthal
& Nasir, 1974 en Ereunetes pusillus Linnaeus, 1766 (Aves, Scolopacidae)
de Venezuela.
Levinseniella venezuelensis difiere de la especie estudiada actualmente
por la presencia de una bolsa genital femenina en el atrio genital, por
tener un par de auriculas ventro-laterales en la ventosa oral, poseer 6
digitaciones atriales y por ser los huevos de mayor tamaõo.
Levinseniella anenteron se diferencia del parásito estudiado por tener
el tubo digestivo vestigial o totalmente ausente, presentar solamente 4 digita­
ciones atriales de menores dimensiones y por poseer una papila genital mascu­
lina de aproximadamente el triple de tamaõo.
IHERINGIA. Sér. Zoo!., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
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MARTORELLI, S. R.
En lo referente a Ia especie L. cnai faltan en su descripción original
detalles en cuanto a Ia anatomía de Ia genitalia terminal, tan importantes
en Ia sistemática de ésta familia. DEBLOCK (1972) al redescribirla aportó
varios datos al respecto. De Ia comparación entre esa especie y Ia aqui
estudiada surge que: Ias dimensiones generales .del cuerpo; el diámetro de
Ias ventosas; el largo de Ia faringe, Ia vesicula seminal, y de los ciegos
intestinales; Ias dimensiones del ovario y de los huevos y el número y
medida de Ias digitaciones atriales caen dentro del rango de variación de
Ia especie estudiada en este momento. Todo lo anterior, además de Ia proximi­
dad geográfica permitió finalmente identificar a ésto último con Ia especie
L. cruzi.
DesarroIIo deI eieIo
b i o I ó g i e o. (Fig. 5)
El ciclo biológico del parásito estudiado permanecia hasta Ia actualidad
sin conocer. YOUNG (1938) citó a un helminto de Limosa fedoa Linnaeus,
1758 (Scolopacidae) y Catoptrophorus semipalmatus Gmelin, 1789 (Scolopa­
cidae), como posiblemente pertencientes a Ia especie L. cruii describiendo
en esa oportunidad su ciclo biológico. Posteriormente el mismo autor (1948)
ubicó taxonomicamente al parásito estudiado en 1938 como pertenciente
a Ia especie Spelotrema nicolli Cable & Hunninen, 1940 (Microphallidae).
Las investigaciones realizadas permitieron comprobar que el ciclo de
vida de L. cruzi se cumple en los biotopos estudiados con tres hospedadores.
Estos corresponden a distintas especies de vertebrados e invertebrados de
acuerdo con el ambiente donde el ciclo se desarrolle.
Los gasterópodos H.conexa y H. parchappei representan al Primer hospe­
dador intemediario. Dentro de él, en los esporocistos, se forman las cercarias
que al emerger del molusco penetran en el segundo hospedador intermediario;
el crustáceo P. argentinus. Los hospedadores definitivos hallados fueron
Ias aves R. r. chilensis e H. melanurus, que al alimentarse con los camarones
infectados posibilitan el desenquistamiento de Ias metacercarias ysu ubicación
definitiva en los ciegos eólicos. En Ia Tabla III se indican los hospedadores
hallados en los tres biotopos estudiados.
SCHULDT etc. aI (1981) refiriéndose a encapsulaciones bailadas en P.
argentinus expresan, en sus conclusiones, que el hospedador mencionado
podria ser paraténico; basándose en Ia ausencia de productos cistógenos
en Ia estructura capsular y en la baja reacción producida por el parásito
en los tejidos del hospedador. La presente investigación permitió comprobar,
por el contrario, que el crustáceo' mencionado se comporta como un verdadero
hospedador intermediario. En efecto, al ser P. argentinus una parte imporIHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1?88
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EI ciclo biologico de Levinseniella cruzi...
tante del espectro trófico de los hospedadores definitivos mencionados, el
parásito se asegura la culminación exitosa de su ciclo de vida en la naturaleza.
Adernas en numerosas oportunidades fueron citados crustáceos decápodos
como hospedadores intermediarios normales de distintas especies del género
L evinseniella.
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IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
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EI ciclo biologico de Levinseniel/a cruzi. ..
Tabla I: Comparación entre laXiphidiocercaria sp. IV descripta por (Ostrows­
ky de Nunes, 1981) y la cercaria de Levinseniella cruzi Travassos, 1920
(medidas em µm)
:
:
Xiphidiocercaria
sp. IV
Cercaria de
L. cruzi
- - ---- - - - - ---- - - - - - - - - ----- -T - - - --- - - -- -- - - - - - - - ------- - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -· -
Largo dei cuerpo
102-118
106-140
Ancho dei cuerpo
40-56
40-56
Largo dei estilete
16-18
13-18
Diametro de la
ventosa oral
24-27
25-31
Largo de la cola
97-108
62-112
Ancho de la cola
13-19
9-12
Tabla II: Hospedadores de Levinseniella cruzi en los biotipos estudiados
Biotopos
1
1
1
:1
Laguna de
Chascomús
Laguna de
Los Talas
Albufera de
Mar Chiquita
Hospedador
Definitivo
R. rolland
chilensis
R. rolland
chilensis
H. melanurus
ler. Hospeda­
dor Interme­
diário.
H. parchappei
H. parchappei
H. conexa
2do. Hospeda­
dor Interme­
diário.
P. argentinus
P. argentinus
P. argentinus
!
----------------{------- ------ - -- ---- --------- ------- ------------- ---- -
IHERINGIA. Sér. Zool.. Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988
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MARTORELLI, S. R.
Fig. 1.4: Levinseniella cruzi Travassos, 1920: 1. adulto en vista ventral; 2. metacercaria
desenquistada en vista dorsal; 3. detalle de la genitalia terminal; a - metratermo,
b • atrio genital, e - digitaciones atriales, d - papila genital masculina, e - céculas
prostáticas, f - dueto prostático, g - vesícula seminal, h - acetábulo; 4. detalle
de los duetos genitales: a - acetábulo, b - oviducto, e - viteloducto, d - utero, e
• ootipo, f - canal de Laurer, g - receptáculo seminal.
IHERINGIA. Sér. Zoai., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez - 1988
.
EI ciclo biologico de Levinseniella cruzi...
61
\�
5
Fig. S· 8: Desarrollo dei ciclo biológico: A - adulto, B - huevos, C - esporocistos
en el primer hospedador intermediario, D • cercaria, E • metacercarias en el segundo
hospeador intermediario; 6-8. Levinseniella cruzi Travassos, 1920. 6. esporocisto maduro
coo cercarias en su interior; 7. cercaria; 8. Sequencia de desenquistamiento natural
de la rnetacercaria.
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62,20dez.1988
MARTORELLI, S. R.
62
9
10
Fig. 9· 11: Levinseniella cruzi Travassos, 1920. cercaria "in vivo"; 10. metacercaria
de obtenci6n experimental "in vivo; 11. corte histol6gico de la metacercaria encapsulada
en Palaemonetes argentinus Nobili, 1901, hematoxilina-eosina.
IHERINGIA. Sér. Zool., Porto Alegre (68):49-62, 20 dez. 1988